亚热带10种蕨类植物光响应模型拟合及光合特性研究

李雪琴,卢艺苗,黄爱梅,袁荣斌,李锦隆,胡丹丹,4,钟全林,4,程栋梁,4,*

1 湿润亚热带生态—地理过程教育部重点实验室,福州 350007 2 福建师范大学福建省植物生理生态重点实验室,福州 350007 3 江西武夷山国家级自然保护区管理局,上饶 334500 4 福建师范大学地理研究所,福州 350007

植物光合作用是将光能转换为可用于生命过程的化学能并进行有机物合成的生物过程[1],是植物生长发育的物质基础[2]。通过光响应模型拟合光响应曲线来准确地计算植物的光饱和点(LSP)、光补偿点(LCP)、最大净光合速率(Pnmax)、暗呼吸速率(Rd)和表观量子效率(AQE)等光合参数是研究植物光合特性的重要手段[3—5]。目前常用的光响应模型有直角双曲线模型[6]、非直角双曲线模型[7]、指数模型[8]和直角双曲线修正模型[9],由于不同模型对同一植物光合参数拟合值存在差异,因此选择植物的最适光响应模型在研究植物光合特性方面尤为重要。

蕨类植物是广泛分布于世界各地的维管束植物,种类繁多[10],影响着森林群落的演替和养分循环[11],在维持森林群落生产力方面具有重要的作用,并对改变森林环境发挥着生态作用[12]。同时,蕨类植物与人类有着较为密切的关系,具有观赏、食用、药用、指示、绿肥和饲料等作用[13]。目前,关于蕨类植物光合特性的研究较少,而且拟合蕨类植物光响应曲线时大多都是直接采用一种光响应模型进行拟合,如许焱[14]对芒萁、许金忠等[15]对荚果蕨 以及张强等[16]对蕨类植物的研究,并未讨论此模型是否适合蕨类植物的光响应曲线拟合,这就可能造成对蕨类植物光合特性的研究存在一定偏差。

本研究选取亚热带茶叶地中的碗蕨(Dennstaedtiascabra(Wall.ex Hook.)T.Moore)、铁芒萁(Dicranopterispedata(Houtt.)Nakaike)、双盖蕨(Diplaziumdonianum(Mett.)Tardieu)、鳞毛蕨(Dryopterisfilix-mas(L.)Schott)、姬蕨(Hypolepispunctata(Thunb.)Mett.)、紫萁(OsmundajaponicaThunb.)、金星蕨(Parathelypterisglanduligera(Kunze)Ching)、瘤足蕨(Plagiogyriaadnata(Blume)Bedd.)、黑鳞耳蕨(Polystichummakinoi(Tagawa)Tagawa)和乌蕨(StenolomachusanumChing)共10种亚热带蕨类植物进行光响应曲线测定,并采用直角双曲线模型、非直角双曲线模型、指数模型和直角双曲线修正模型4种常用光响应模型对其光响应曲线进行拟合,探讨4种光响应模型的拟合优度,力求找出亚热带蕨类植物的最适光响应模型。同时,通过最适光响应模型来拟合亚热带蕨类植物的光合参数值进行其光合特性的研究。

1 材料与方法

1.1 样地及试验材料

研究样地位于江西省上饶市叶家厂的茶叶地内(27°50′N,117°43′E),海拔约为800 m。该地区属于中亚热带季风气候,年均气温13.2—14.8℃,年均降水量2583 mm,年均蒸发量为778 mm,年均日照总时数774—1144 h,无霜期约为231 d,样地生境内土壤pH约为4.7。

选择3个10 m×10 m样地,样地之间间隔不小于20 m,对样地内所有蕨类植物进行调查,样地内共发现10种自然生长的蕨类植物,每种蕨类植物选取3—5株无昆虫啃食的成熟株体,每株蕨类植物选取自上而下第1片健康、成熟叶片(无孢子)进行光响应曲线测量。

1.2 光响应曲线的测定

于2019年8月(植物生长旺盛期),在晴天的9:00—12:00之间用LI-6800型光合仪(LICOR,Lincoln,Nebraska,USA)测量10种亚热带蕨类植物的光响应曲线。在正式开始测量之前,先使用1200 μmol m-2s-1光强对叶片进行30 min的诱导,再将光合仪的光强梯度设置为1200、900、600、300、200、100、80、50、20 μmol m-2s-1和0 μmol m-2s-1,设置每次改变光强后最短稳定时间为120 s,最长稳定时间为 200 s。CO2浓度设置为400 μmol/mol,温度设置为25℃。测量叶片时,先设置不同梯度的光强,直到所有梯度的光测完,再依次测量之后的叶片。由于少数蕨类物种的叶子相对较小,无法完全覆盖叶室,因此使用叶室面积与实际叶面积之比作为校正因子校正了LI-6800中的气体交换值。

1.3 光响应模型

采用以下4种光响应模型对亚热带蕨类植物进行光响应曲线拟合,计算其光合参数。

1.3.1直角双曲线模型

直角双曲线模型[6]的表达式为：

式中,Pn为净光合速率(μmol m-2s-1)；a为初始量子效率；PAR为光合有效辐射强度(μmol m-2s-1)；Pnmax为最大净光合速率(μmol m-2s-1)；Rd为暗呼吸速率(μmol m-2s-1)。

1.3.2非直角双曲线模型

非直角双曲线模型[7]的表达式为：

式中,k为反映非直角双曲线弯曲程度的曲角参数,取值范围为0≤k≤1,其它参数意义同上。

1.3.3指数模型

指数模型[8]的表达式为：

式中,e为自然对数的底,e=2.718,其它参数意义同上。

1.3.4直角双曲线修正模型

直角双曲线修正模型[9]的表达式为：

式中,β,γ为修正系数,其它参数意义同上。

1.4 模型评价

采用决定系数(R2)、均方根误差(RMSE)和平均绝对误差(MAE)来进行模型拟合优度的评价,R2越大、RMSE和MAE越小则说明模型的拟合优度越好[17]。其中R2可以通过光合计算模型(http://photosynthetic.sinaapp.com/calc.html)计算出来,而RMSE和MAE可以用SPSS 26进行计算,公式如下[18]：

式中,yo,i和ym,i分别为净光合速率的实测值和模型拟合值；n为观测个数。

1.5 聚类分析和TOPSIS综合评价法

聚类分析是数据挖掘的最主要的功能之一,聚类就是将数据对象分组为多个类或簇,在同一个簇中的对象之间具有较高的相似度,而不同簇中的对象差别较大[19]。

TOPSIS综合评价法是系统工程中有限方案多目标决策分析常用的一种决策方法,它通过归一化后的数据规范化矩阵,找出多个目标中最优目标和最劣目标(正理想解和负理想解),分别计算各评价目标与正理想解和负理想解的距离,获得各目标与理想解的接近度,按理想解接近度的大小排序,并以此作为评价优劣的依据[20]。

1.6 数据处理与分析

在光合计算模型(http://photosynthetic.sinaapp.com/calc.html)中采用直角双曲线模型、非直角双曲线模型、指数模型和直角双曲线修正模型进行光合参数的计算。4种光响应模型中只有直角双曲线修正模型能通过软件直接得出LSP,而直角双曲线模型和非直角双曲线模型要通过方程Pnmax=AQE×LSP-Rd求出LSP,式中AQE是表观量子效率,为PAR≤200 μmol m-2s-1时拟合直线方程的斜率[1]。指数模型通常是假设净光合速率为0.9Pnmax或0.99Pnmax时,对应的光合有效辐射强度为植物的LSP[21—22]。其中实测值的各项光合参数根据实测数据点的走势进行估计[23—24]。在Excel 2016、SPSS 26和SPSSAU中对数据进行单因素方差分析、聚类分析和TOPSIS综合评价法等处理和分析[25],在Origin 2018中绘图。

2 结果与分析

2.1 不同光响应模型对光响应曲线的拟合效果

4种光响应模型对10种亚热带蕨类植物光响应曲线拟合的决定系数R2都在0.96以上,但LSP、LCP、Pnmax和Rd等光合参数在拟合效果上有所差异(表1、图1),4种光响应模型拟合的光响应曲线如图2所示。

表1 4种模型模拟10种亚热带蕨类植物的光合参数拟合值Table 1 Four light response models fitted values of photosynthetic parameters for 10 subtropical fern species

续表蕨类Fern Species模型Model表观量子效率AQE光饱和点LSP/(μmol m-2 s-1)光补偿点LCP/(μmol m-2 s-1)最大净光合速率Pnmax/(μmol m-2 s-1)暗呼吸速率Rd/(μmol m-2 s-1)决定系数R2RH0.012305.67711.1313.3830.5910.9944黑鳞耳蕨 P. makinoi CL—≈600≈4.5≈2.4760.15—NRH0.012233.0584.2362.6460.1510.9999MRH0.011580.7863.572.5340.2170.9895EM0.012—32.4262.4421.0760.9967RH0.011260.9423.3012.8960.2360.9811

图1 4种光响应模型对10种亚热带蕨类植物的光合参数拟合值与实测值对比Fig.1 Comparison between the fitting values of photosynthetic parameters for four light response models and the measured values of 10 subtropical fern speciesLSP:光饱和点Light saturation point;LCP:光补偿点 Light compensation point;Pnmax:最大净光合速率Maximum net photosynthetic rate ;Rd:暗呼吸速率Dark respiration rate;RH：直角双曲线模型 Rectangular hyperbola model;NRH：非直角双曲线模型 Non rectangular hyperbola model;MRH：直角双曲线修正模型 Modified rectangular hyperbolic model;EM：指数模型Exponential model；CL：实测值 Measured value;字母a和b表示差异显著(P<0.05)

图2 10种亚热带蕨类植物光响应曲线Fig.2 Light response curves of 10 subtropical fern species

在LSP的模拟中,直角双曲线修正模型的拟合值与实测值无显著性差异(P>0.05),拟合效果最好,直角双曲线模型和非直角双曲线模型的拟合值与实测值有显著性差异(P<0.05),且远低于实测值,而指数模型无法算出LSP(图1)。

在LCP的模拟中,指数模型的拟合值与实测值存在显著性差异(P<0.05),且远高于实测值,拟合效果较差,而另外三种模型的拟合值与实测值无显著性差异(P>0.05),但都稍低于实测值(图1)。

在Pnmax的模拟中,4种模型的拟合值与实测值都不存在显著性差异(P>0.05),拟合效果较好,其中指数模型的拟合值稍低于实测值,其它3种光响应模型的拟合值稍高于实测值(图1)。

在Rd的模拟中,指数模型的拟合值与实测值存在显著性差异(P<0.05),且远高于实测值,拟合效果较差,其它3种光响应模型的拟合值与实测值无显著性差异(P>0.05),其中非直角双曲线模型的拟合值稍低于实测值,直角双曲修正模型和直角双曲线模型的拟合值稍高于实测值(图1)。

2.2 光响应模型的拟合优度

为进一步定量检验4种光响应模型的拟合效果,本研究引入R2、RMSE和MAE来评估模型的拟合精度。由图3可知,直角双曲线模型的R2和RMSE与其它三种的存在显著性差异(P<0.05),且R2最低,RMSE最高,说明其拟合精度最差。指数模型、直角双曲线修正模型和非直角双曲线模型相互之间不存在显著性差异(P>0.05),但通过比较R2、RMSE和MAE可知,拟合精度由高到低分别为非直角双曲线模型、指数模型和直角双曲线修正模型。

图3 4种光响应模型对10种亚热带蕨类植物的拟合优度比较Fig.3 Comparison of goodness-of-fit on four light response models for 10 subtropical fern speciesR2:决定系数Coefficient of determination；RMSE:均方根误差 Root-mean-square error；MAE:平均绝对误差Mean absolute error；字母a和b表示差异显著(P<0.05)

通过比较模型对10种亚热带蕨类植物拟合值与实测值的差异和模型拟合精度可知,指数模型和直角双曲线模型的拟合效果较差,直角双曲线修正模型和非直角双曲线模型的拟合效果较好,并各有优点,其中直角双曲线修正模型能够直接并准确的计算出LSP,而非直角双曲线模型的拟合精度最高。因此,在10种亚热带蕨类植物光合参数的分析中,LSP采用直角双曲线修正模型的拟合值,其余各光合参数采用非直角双曲线模型的拟合值。

2.3 10种亚热带蕨类植物的光合参数

2.3.1光饱和点

由表1可知,鳞毛蕨的LSP无法计算,剩下9种亚热带蕨类植物LSP的浮动范围为523.906—1125.39 μmol m-2s-1。为了进一步研究9种亚热带蕨类植物LSP的相似性,对其LSP进行聚类分析(图4),9种亚热带蕨类植物分为3类时,各类特征较为明显。第一类为金星蕨和紫萁,这类LSP较高；第二类为铁芒萁、乌蕨、瘤足蕨、双盖蕨和黑鳞耳蕨,这类LSP稍低一些；第三类为姬蕨和碗蕨,这类LSP最低(表1)。

图4 10种亚热带蕨类植物光合参数聚类分析Fig.4 Clustering analysis for photosynthetic parameters of 10 subtropical fern speciesAQE:表观量子效率Apparent quantum efficiency

2.3.2最大净光合速率

由表1可知,10种亚热带蕨类植物Pnmax的浮动范围为2.646—5.538 μmol m-2s-1。为进一步研究10种亚热带蕨类植物Pnmax的相似性,对Pnmax进行聚类分析(图4),10种亚热带蕨类植物分为3类时,各特征较为明显。第一类为铁芒萁和乌蕨,这类Pnmax较高；第二类为姬蕨、双盖蕨、紫萁和碗蕨,这类Pnmax稍低一些；第三类为鳞毛蕨、瘤足蕨、金星蕨和黑鳞耳蕨,这类Pnmax最低(表1)。

2.3.3光补偿点、暗呼吸速率和表观量子效率

LCP、Rd和AQE是代表植物利用弱光能力的重要参数。由表1可知,10种亚热带蕨类植物LCP的浮动范围为4.236—16.983 μmol m-2s-1,Rd的浮动范围为0.151—0.693 μmol m-2s-1,AQE的浮动范围为0.012—0.024。为了进一步研 究10种亚热带蕨类植物利用弱光能力的相似性,对其LCP、Rd和AQE进行聚类分析(图4),10种亚热带蕨类植物分为3类时,各类特征较为明显。第一类为姬蕨和铁芒萁,这类的LCP、Rd和AQE都比较高；第二类为乌蕨、双盖蕨、紫萁、碗蕨和金星蕨,这类的LCP、Rd和AQE都偏中等；第三类为鳞毛蕨、瘤足蕨和黑鳞耳蕨,这类的LCP、Rd和AQE都比较低(表1)。

在指示植物利用弱光能力时,LCP和Rd是低优指标,而AQE为高优指标,由聚类分析可知,10种亚热带蕨类植物在同一分类中低优指标和高优指标发生了分化,导致难以比较其利用弱光能力的大小,为进一步比较10种亚热带蕨类植物利用弱光的能力,对其进行TOPSIS综合评价,结果如表2所示。

表2 10种亚热带蕨类植物光补偿点、暗呼吸速率、表观量子效率及TOPSIS综合排名结果Table 2 LCP,Rd,AQE and TOPSIS ranking results of 10 subtropical fern species

3 讨论与结论3.1 不同光响应模型对10种亚热带蕨类植物光合参数的拟合效果

不同的植物适用的光响应模型有差异,目前国内外常用的光响应模型为直角双曲线模型、非直角双曲线模型、指数模型和直角双曲线修正模型[26—27]。近年来国内比较流行的是由叶子飘等[9]提出的直角双曲线修正模型,因为它既可以模拟出植物受到光抑制后的曲线部分,又可以直接并准确的计算出LSP。目前此方法也得到了许多验证,如闫小红等[28]对水稻、韩晓等[29]对夏黑葡萄以及何昕孺等[30]对枸杞的研究中对比了多种光响应模型后都发现直角双曲线修正模型是最佳拟合模型。然而,本研究发现直角双曲线修正模型和非直角双曲线模型对10种亚热带蕨类植物的拟合效果均较好,并且各有优点,因此在研究亚热带蕨类植物光合特性时可以结合两者的优势。直角双曲线修正模型各项光合参数的拟合值与实测值相差不大,之所以拟合效果没有水稻、夏黑葡萄和枸杞等好,可能是由于亚热带蕨类植物与其生活环境相差较大,形成了不同的光合习性。指数模型的光合参数拟合值与实测值相差较大,可能是因为指数模型主要适用于藻类、海草和其它沉水植物的光响应曲线拟合[28]。直角双曲线模型的拟合精度较差在荞麦[31]、甘薯[32]和山核桃[33]等植物上也得到了印证,说明可能是模型自身的缺陷所致,与植物种类无关。

由图1可知,直角双曲线模型和非直角双曲线模型Pnmax的拟合值大于实测值,而LSP拟合值远小于实测值,这是由于直角双曲线模型和非直角双曲线模型都是一条没有极点的渐近线。因此根据公式无法直接求出LSP,但可以根据Pnmax=AQE×LSP-Rd求出LSP。然而这种方法求出的LSP远低于实测值,这与前人的研究一致[34—35]。指数模型也是一条渐近线,无法直接求出LSP[1],通常根据假设Pnmax为0.9Pnmax或0.99Pnmax时对应的光强为LSP进行计算[21—22],本研究进行了相应的计算,分别把0.9Pnmax和0.99Pnmax带入指数模型的表达式,并输入对应的光合参数,然而无法计算出本研究10种亚热带蕨类植物的LSP,所以说明这个计算方法可能并不适用于亚热带蕨类植物的LSP计算。

3.2 10种亚热带蕨类植物的光合特性

通过光响应模型计算植物的LSP、LCP、Pnmax、Rd和AQE等光合参数是研究植物光合特性的重要途径。

LSP代表了植物适应强光的能力[17],即耐强光能力。通过LSP聚类分析可知,9种亚热带蕨类植物的耐强光能力具有一定相似性,可以分为3类,即耐强光能力较强的金星蕨和紫萁,耐强光能力稍弱的铁芒萁、乌蕨、瘤足蕨、双盖蕨和黑鳞耳蕨,以及耐强光能力最弱的姬蕨和碗蕨。

Pnmax反映了植物叶片的最大光合能力,是代表植物光合潜能的重要参数[15]。通过Pnmax聚类分析可知,10种亚热带蕨类植物的光合潜能具有一定相似性,可以分为3类,即光合潜能较大的铁芒萁和乌蕨,光合潜能稍低的姬蕨、双盖蕨、紫萁和碗蕨,以及光合潜能最低的鳞毛蕨、瘤足蕨、金星蕨和黑鳞耳蕨。

LCP、Rd和AQE是代表植物利用弱光能力的三个重要参数[24],即可代表植物的耐阴性能力。其中LCP是指植物的净光合速率和呼吸消耗达到平衡时的光强,LCP越低,说明植物利用弱光的能力越强[36],即耐阴性能力越强。Rd是指植物在不进行光合作用时,消耗有机物的速率,Rd越低,说明植物消耗的有机物越少[23],即耐阴性能力越强。AQE是指植物光合作用的光能利用效率,AQE越高,说明叶片光能转化效率越高,利用弱光的能力越强[37],即耐阴性能力越强。通过对LCP、Rd和AQE进行聚类分析可知,10种亚热带蕨类植物可以分为3类,即耐弱光能力强、呼吸消耗少和对光的利用效率高的姬蕨和铁芒萁,耐弱光能力较强、呼吸消耗较少和对光的利用效率较高的乌蕨、双盖蕨、紫萁、碗蕨和金星蕨,以及耐弱光能力弱、呼吸消耗少和对光的利用效率低的鳞毛蕨、瘤足蕨和黑鳞耳蕨。因仅进行聚类分析难以比较10种亚热带蕨类植物耐阴性能力的强弱,为进一步明确其耐阴性能力,采用TOPSIS综合评价法对10种亚热带蕨类植物的LCP、Rd和AQE进行分析(表3)。10种亚热带蕨类植物耐阴性能力排序为：黑鳞耳蕨>鳞毛蕨>瘤足蕨>乌蕨>碗蕨>双盖蕨>铁芒萁>姬蕨>紫萁>金星蕨,该排序分布与聚类分析的类别基本一致。

由上述讨论可知,10种亚热带蕨类植物在光合潜能、耐强光能力和耐阴性能力这三个光合特性上既有相似性又存在物种特异性,将其光合特性按照相应参数指标进行排序,结果如表3所示,黑鳞耳蕨的耐阴性能力最好,而相应的耐强光能力和光合潜能相对较弱。金星蕨耐强光能力最强,而相应的耐阴性能力和光合潜能较弱。乌蕨的光合潜能最强,而耐强光能力较弱,但是耐阴性能力在10种亚热带蕨类植物中也能排到第4名。其它亚热带蕨类植物的光合特性都可以通过表3找到它在这10种亚热带蕨类植物中的排名情况。

表3 10种亚热带蕨类植物耐阴性能力、耐强光能力和光合潜能三种光合特性排名结果Table 3 Ranking results of three photosynthetic characteristics of 10 subtropical ferns:negative tolerance,strong light tolerance and photosynthetic potential

综上所述,直角双曲线修正模型和非直角双曲线模型对本研究10种亚热带蕨类植物的拟合效果较好,其中直角双曲线修正模型的LSP拟合效果最好,非直角双曲线模型的拟合精度最高。通过对10种亚热带蕨类植物的光合参数进行聚类分析和TOPSIS综合评价可知,10种亚热带蕨类植物的耐阴性能力、耐强光能力和光合潜能等光合特性既具有相似性也存在物种特异性,其中黑鳞耳蕨的耐阴性能力最强,金星蕨的耐强光能力最强,乌蕨的光合潜能最大。