东平湖浮游动物对南水北调东线运行的时空响应

高雯琪,辛 未,夏文彤,屈 霄,刘 晗,陈宇顺

1.中国科学院水生生物研究所,淡水生态与生物技术国家重点实验室,湖北 武汉 430072

2.中国科学院大学,北京 100049

南水北调工程是一项规模宏大、涉及面广的非常复杂的系统性水利工程,旨在解决中国日益严峻的区域水资源短缺问题[1]。 东平湖是南水北调东线工程输水线路上的最后一个调蓄湖泊,其水环境质量直接关系到下游受水地区的用水安全。 在南水北调东线工程投入运行后,调蓄湖泊的水位将有所提高,湖泊水体交换加强,从而影响到湖区生态环境,各类水生生物资源也会发生一定变化[2]。 浮游动物是淡水生态系统中重要的生物组成部分,在淡水生态系统的物质转化和能量流动等过程中起着重要作用[3-4]。 作为水体中的敏感指示生物,浮游动物在淡水湖泊监测上具有重要作用,不仅可以作为指示种指示水体污染水平[5-6],同时也是反映人类活动干扰的理想指标[7]。 因此,对浮游动物进行跟踪研究有助于了解和预测湖泊生态系统的长期变化。 目前,对于南水北调东线调蓄湖泊的水生态学研究主要涉及重金属[8]、水质[9]、鱼类群落[10]、浮游生物[11-15]等方面,针对浮游动物的前期研究主要围绕群落结构与水质评价。 林育真等[11-13]调查了东平湖浮游动物的种类组成;王志忠等[16]调查了东平湖浮游动物的群落结构,并利用浮游动物评价了东平湖水质,结果为富营养类型;陈磊等[15]研究了南四湖浮游动物的群落结构及其与水质的相关性。 但以上研究都是在南水北调东线工程运行之前开展的,调水后的调蓄湖泊浮游动物群落结构变化研究较少。 DIVYA 等[17]比较了东线调水后的两个调蓄湖泊(南四湖和洪泽湖)浮游动物群落的变化情况,而关于东线最后一个调蓄湖泊(东平湖)在调水后的浮游动物动态研究还未有报道。 随着南水北调东线工程的持续推进,东平湖生态系统发生了一系列变化,水生生物的种类组成及群落结构也随之改变。 本研究主要针对南水北调东线运行后的东平湖浮游动物群落结构时空格局,结合前期的相关报道,分析东平湖浮游动物对调水的生态响应。 一方面,可以提供南水北调东线工程运行后的东平湖浮游动物基础数据;另一方面,可为后续的东平湖水生生物资源开发利用以及生态环境保护提供科学的理论依据。

1 材料与方法

1.1 研究区域与样点布设

东 平 湖(35° 30′ ～ 36° 20′ N, 116° 00′ ～116°30′E)是位于山东省东平县西部的一个浅水湖泊,总面积627 km2,容水量40 亿m3,常年平均水面124 km2,平均水深2.5 m,是山东省第二大淡水湖[18-19]。 大汶河是东平湖的主要注入河流,由东南方流入东平湖,经调蓄后向北注入黄河。南水北调东线一期工程2013 年11 月通水后,自南向北将引配水输送到江苏、山东等地。 东平湖作为东线输水线路上的最后一个调蓄湖泊,常年蓄水[20]。

选取浮游动物调查样点时,参照《淡水浮游生物研究方法》[21]以及《湖泊生态调查观测与分析》[22]中的样点布设方法与原则。 结合东平湖生境特征、主要出入湖河流及南水北调东线调水线路情况,在东平湖湖区共设置15 个采样点。 根据东平湖的水文特征(即主要的出入湖河流以及南水北调东线调水线路)和本文的研究主旨,将15个采样点分为3 个空间区域,即:出水区(1#、2#、3#、4#)、湖中区(5#、6#、7#、8#、9#、10#、11#)及进水区(12#、13#、14#、15#)。 进水区12#、13#点位靠近南水北调东线输水线路进水口,14#、15#点位靠近东平湖主要注入河流大汶河的入水口;出水区1#、2#、3#、4#点位分布于南水北调东线输水线路出水区域及东平湖流向黄河的湖口区域。 于2016年4 月(春季)、7 月(夏季)、10 月(秋季)以及2017 年1 月(冬季)在东平湖开展了4 次浮游动物调查监测,详细调查浮游动物的群落结构与数量特征,具体采样点分布如图1 所示。

图1 东平湖浮游动物采样点分布Fig.1 Distribution of zooplankton sampling sites in Dongping Lake

1.2 浮游动物样品采集与分析

采集浮游动物定性样品时,用25 号浮游生物网在水面做“∞”形循环,缓慢拖动3～5 min 后,将采集到的样品收集于50 mL 离心管中,加入5%的福尔马林溶液固定待检。 采集浮游动物定量样品时,用5 L 有机玻璃采水器等量取上、中、下层水样共20 L。 混合后的水样经13 号浮游生物网过滤并收集于50 mL 离心管中,加入5%的福尔马林溶液固定待检。 在实验室借助显微镜对浮游动物样品进行种类鉴定及定量计数。 轮虫按《中国淡水轮虫志》[23]鉴定种类及计数,枝角类按《中国动物志 淡水枝角类》[24]鉴定种类及计数,桡足类按《中国动物志 淡水桡足类》[25]鉴定种类及计数。

1.3 数据处理

计算浮游动物的Shannon-Wiener 多样性指数[26]、Pielou 均 匀 度 指 数[27]、Marglef 丰 富 度 指数[28]以及物种优势度(Y)[29]。 当Y>0.02 时,该物种为群落中的优势种[29]。 利用浮游动物多样性指数计算结果对东平湖水体营养状态进行生物学评价[30]。

使用双因素方差分析法(Two-Way ANOVA)分析季节和区域两个因素对浮游动物密度、多样性指数的影响有无交互作用。 采用单因素方差分析法(One-Way ANOVA)分析不同季节和区域的浮游动物密度、多样性指数的差异。 若方差具有同 质 性, 则 进 行 LSD ( The Least Significant Difference)检验;若方差不具同质性,则采用非参数Games-Howell 检验[31-32]。 当浮游动物密度数据不满足正态分布时,对数据进行lg(x+1)转换。所有统计分析的显著性水平定为0.05。 数据处理及图形绘制使用SPSS 24.0 及EXCEL 2016 软件完成。

2 结果分析

2.1 种类组成及优势种

本研究共检出浮游动物3 类21 科72 种(属)。 轮虫种类数最多,有51 种,占70.83%;枝角类11 种,占15.28%;桡足类10 种(含桡足幼体和无节幼体),占13.89%。 浮游动物的种类组成在不同季节和区域之间存在差异。 不同季节的浮游动物种类数由高到低排列依次为夏季48 种、春季43 种、秋季34 种、冬季16 种;不同区域的浮游动物种类数由高到低排列依次为湖中区59 种、进水区53 种、出水区44 种。 进水区及湖中区的浮游动物种类数均为夏季最多,其次为春季、秋季,冬季最少;出水区的浮游动物种类数为春季最多,其次为秋季、夏季,冬季最少(图2)。

图2 东平湖浮游动物种类组成的季节变化Fig.2 Seasonal variation of zooplankton species composition in Dongping Lake

东平湖各区域的浮游动物优势种主要为轮虫。 优势种的季节变化规律同浮游动物种类数的季节变化规律一致,即:进水区和湖中区夏季最多,出水区春季最多,3 个区域均为冬季最少(图3)。 东平湖各区域主要优势种的季节演替明显:进水区春季前三位优势种为桡足幼体(Copepodid) (Y= 0.21,下同)、裂足臂尾轮虫(Brachionusdiversicornis) ( 0.17)、 须 足 轮 虫(Euchlanissp.)(0.15),夏季为剑水蚤(Cyclopssp.)(0.18)、真剑水蚤(Eucyclopssp.)(0.16)、桡足幼体(0.10),秋季为真剑水蚤(0.13)、剑水蚤(0.10)、四齿单趾轮虫(Monostylaquadridentata)(0.09), 冬季为角突臂尾轮虫(Brachionus angularis) (0.22)、异尾轮虫(Trichocercasp.)(0.21)、方块鬼轮虫(Trichotriatetractis)(0.03);湖中区春季前三位优势种为直额裸腹溞(Moina rectirostris) (0.18)、 螺 形 龟 甲 轮 虫(Keratella cochlearis)(0.06)、剑水蚤(0.06),夏季为角突臂尾 轮 虫(0.23)、 镰 状 臂 尾 轮 虫(Brachionus falcatus)(0.15)、剑水蚤(0.10),秋季为真剑水蚤(0.24)、剑水蚤(0.20)、直额裸腹溞(0.19),冬季为异尾轮虫(0.24)、角突臂尾轮虫(0.23)、剑水蚤(0.11);出水区春季前三位优势种为桡足幼体(0.25)、蒲达臂尾轮虫(Brachionusbudapestiensis)(0.15)、方形臂尾轮虫(Brachionuscapsuliflorus)(0.09),夏季为角突臂尾轮虫(0.59)、镰状臂尾轮虫(0.18)、方块鬼轮虫(0. 10),秋季为真剑水蚤(0. 24)、剑水蚤(0. 20)、直额裸腹溞(0. 19),冬季为真剑水蚤(0. 24)、异尾轮虫(0. 21)、角突臂尾轮虫(0. 21)。

图3 东平湖浮游动物优势种组成的季节变化Fig.3 Seasonal variation of zooplankton dominant species composition in Dongping Lake

2.2 密度组成与时空格局

东平湖浮游动物年平均密度为163.08 ind. /L。浮游动物的全年密度组成显示:轮虫占浮游动物总密度的比例最大,为48.73%;桡足类次之,为34.75%;枝角类最小,为16.52%。 对东平湖浮游动物密度做季节和区域的双因素方差分析,结果显示:东平湖浮游动物密度在季节间的差异极显著(P< 0.001),在区域间的差异不显著(P>0.05),季节和区域两个因素对浮游动物密度的影响无交互作用(表1)。

表1 季节及区域对浮游动物密度影响的双因素方差分析结果Table 1 Results of two-way ANOVA of seasonal and regional effects on zooplankton density

进一步对东平湖浮游动物密度做季节间的单因素方差分析,结果显示:东平湖同一空间区域的浮游动物密度在不同季节间差异显著。 进水区浮游动物密度为冬季最低,显著低于春季和夏季,而与秋季无明显差异;湖中区浮游动物密度为秋季最高,其次为春季、夏季,冬季最低,春季和秋季的浮游动物密度显著高于冬季;出水区浮游动物密度为夏季最高,其次为秋季、春季,冬季最低,夏季和秋季的浮游动物密度显著高于春季和冬季(图4)。 东平湖同一季节的浮游动物密度在不同区域间差异不显著。 春季为湖中区最高,其次为进水区,出水区最低;夏季为出水区最高,其次为湖中区,进水区最低;秋季为湖中区最高,冬季为进水区最高,两季节均为出水区最低。

图4 东平湖浮游动物密度的季节变化Fig.4 Seasonal variation of zooplankton density in Dongping Lake

2.3 生物多样性指数

对东平湖浮游动物多样性指数做季节和区域的双因素方差分析,结果显示:东平湖浮游动物Shannon-Wiener 多样性指数与Marglef 丰富度指数均在季节间差异极显著(P<0. 001),在区域间差异不显著(P>0. 05),季节和区域两个因素对浮游动物多样性指数的影响有交互作用;而Pielou 均匀度指数在季节和区域间的差异均不显著,且季节和区域两个因素无交互作用(表2)。

表2 季节及区域对浮游动物多样性指数影响的双因素方差分析结果Table 2 Results of two-way ANOVA of seasonal and regional effects on zooplankton diversity indices

进一步对东平湖浮游动物Shannon-Wiener 多样性指数与Marglef 丰富度指数做季节间的单因素方差分析,发现东平湖浮游动物 Shannon-Wiener 多样性指数与Marglef 丰富度指数的季节变化规律一致。 进水区浮游动物Shannon-Wiener多样性指数和Marglef 丰富度指数在秋季最高,显著高于夏季和冬季;湖中区和出水区浮游动物Shannon-Wiener 多样性指数和Marglef 丰富度指数在夏季最高,显著高于冬季(图5、图6)。

图5 东平湖浮游动物Shannon-Wiener多样性指数的季节变化Fig.5 Seasonal variation of zooplankton Shannon-Wiener diversity index in Dongping Lake

图6 东平湖浮游动物Marglef 丰富度指数的季节变化Fig.6 Seasonal variation of zooplankton Marglef richness index in Dongping Lake

根据Shannon-Wiener 多样性指数、Pielou 均匀度指数和Marglef 丰富度指数对东平湖水体营养状态进行生物学评价[30]。 根据 Shannon-Wiener 多样性指数,除湖中区夏季、出水区夏季、进水区秋季的水质类型为寡污型外,各区在其余季节均属于中污型;根据Marglef 丰富度指数,出水区春季和夏季、湖中区夏季、进水区秋季的水体状态为轻污染或清洁状态,各区在其余季节均为中度污染状态;根据Pielou 均匀度指数,东平湖各区域在4 个季节的水体状态均处于轻污染或清洁状态。 综合来看,Shannon-Wiener 多样性指数和Marglef 丰富度指数对东平湖营养状态的评价结果较一致。

3 讨论

3.1 东平湖浮游动物群落结构变化

湖泊中浮游动物的群落结构及其季节性动态变化受到诸多因子的综合调控,湖泊形态、水文特性、水体营养状态、水生生物状况以及人类活动等都可以影响浮游动物的物种组成和丰富度[33-36]。本研究检出的浮游动物种类数低于1994 年林育真等[11-13]和庞清江等[37]在东平湖检出的轮虫52种、枝角类21 种、桡足类15 种的检出结果,而高于2007 年王志忠等[16]在东平湖检出的轮虫33种、枝角类8 种、桡足类13 种,以及2011—2015年陈秀丽等[38]在东平湖检出的轮虫38 种、枝角类9 种、桡足类4 种的检出结果。 对比浮游动物物种组成可知,历年来的东平湖浮游动物种类组成均以轮虫占优势地位,不同年份的浮游动物物种组成有所变化。

2000 年以后,东平湖周边工农业发展迅速,渔业捕捞和水产养殖活动日益增多,工程建设活动大规模兴起,频繁的人类活动干扰以及气候变化等多种因素对东平湖水质、水生生物和其他相关生态因子造成了严重影响。 浮游动物群落结构的时空变化特征与其所处的环境关系密切。 南水北调东线调水工程使东平湖形成活性流动水体,从而引起东平湖水位不断变化。 水位是湖泊生态系统的重要影响因素之一,对浮游动物群落结构及其动态变化具有显著影响[39]。 DIVYA 等[17]对调水后的南四湖和洪泽湖浮游动物群落结构进行研究后发现,调水导致的水文变化是影响浮游动物物种组成的主要因素,且该变化有助于提高原生动物和轮虫的多样性。 相较于南水北调东线其他调蓄湖泊,东平湖浮游动物种类数高于高邮湖的47 种[40]、洪泽湖的63 种[14]、骆马湖的67种[41],而低于南四湖的163 种[15]。 南四湖生境多样性较高,水生植被分布广,能容纳更多的浮游生物,给浮游生物提供更多的生存与繁殖空间。洪泽湖属于中度富营养化湖泊,且换水周期短,换水周期和富营养化水平共同影响着洪泽湖的浮游动物群落结构与物种多样性[14]。

东平湖枝角类和桡足类大型浮游动物的物种数量呈下降趋势。 王志忠等[16]在2007 年调查东平湖浮游动物后指出,东平湖优势种群为原生动物,且浮游动物有向小型化转变的趋势。 陈秀丽等[38]在2012—2015 年调查后得出,东平湖优势种群为枝角类和桡足类等大型浮游动物,表明东平湖浮游动物小型化趋势有所缓解。 但本次调查显示:东平湖浮游动物在物种组成和密度组成上均是以小型浮游动物(轮虫)占优势地位,仍然存在向小型化转变的趋势;而且在同一类群内也存在一定的小型化现象,如在优势种中,相对同类型浮游动物来说,枝角类的简弧象鼻溞、桡足类的桡足幼体和无节幼体均是体型较小的浮游动物种类。 郭刘超等[40]在2016 年对高邮湖浮游动物群落特征进行研究后发现,高邮湖浮游动物群落结构特征也表现为小型浮游动物(轮虫)为优势种,其占比相较于大型浮游动物(甲壳类)更高。

国内外众多研究表明,许多湖泊的浮游动物物种组成均是以轮虫为主,枝角类和桡足类等个体较大的种类占比较小[42]。 这可能是由于轮虫属于孤雌生殖,个体小、繁殖快、发育时间短,能快速适应周围环境,从而不断生长繁殖[43]。 在涉及水产养殖的湖泊中,枝角类和桡足类的群落结构主要受鱼类捕食的影响[44]。 浮游动物食性的鱼类会优先捕食大型的枝角类,其次是逃跑能力相对较强的桡足类,最后是体型较小的轮虫。 鱼类对浮游动物的捕食压力会改变浮游动物的生物量和密度。 东平湖中大量的围网养殖增加了鱼类对浮游动物的摄食压力,导致枝角类和桡足类种类减少、密度降低。 与此同时,东平湖自2005 年开始每年人工增殖放流鲤(Cyprinuscarpio)、鳙(Hypophthalmichthysnobilis)、鲢(Hypophthalmichthys molitrix)、草鱼(Ctenopharyngodonidellus)、中华绒螯蟹(Eriocheirsinensis)等苗种。 鲢、鳙等滤食性鱼类会优选捕食枝角类、桡足类,加大了对大型浮游动物的捕食压力,从而降低了轮虫等小型浮游生物的生存压力[45],使轮虫的种类及数量得到了发展。 此外,还可能与南水北调东线工程调水有关。调水期间的进水和排水过程会引起水体浑浊,对甲壳类浮游动物的滤食器官造成损害[46]。 上述这些因素都可能导致东平湖枝角类和桡足类种类数下降,浮游动物类群以小型轮虫为主。

3.2 东平湖浮游动物时空格局及响应

东平湖浮游动物种类和密度存在季节性演替,浮游动物密度的季节间差异显著。 夏季浮游动物种类最多,此时的进水区和出水区浮游动物密度显著高于冬季,湖中区和出水区Shannon-Wiener 多样性指数及Marglef 丰富度指数也显著高于冬季。 水温是影响浮游动物生长、发育、群落组成和数量变化等的极为重要的环境因子,也是影响浮游动物季节分布的重要因素之一[47]。 各类浮游动物的生长季节不同,其种类和数量的季节变化也存在差异。 轮虫在夏秋季的种类和数量较为丰富,在春冬季有所减少;枝角类和桡足类在一年四季均有出现,种类变化幅度不大,但数量变化很大,以秋季的数量为最多。 东平湖地区属温带大陆性季风气候,四季分明。 夏季水温升高时,浮游动物新陈代谢速度加快,导致其生长速率加快,从而影响到浮游动物群落结构的变化,因此,夏季的浮游动物多样性相比其他季节更高。

东平湖不同区域的浮游动物密度差异不显著,湖中区的浮游动物种类最多。 各区域浮游动物优势种的季节演替不同,进水区夏季前三位优势种主要为桡足类。 进水区水文变化最明显,受调水影响最大。 调水会引起水位上升、水体透明度降低、水体营养盐浓度增加等[17],这些因素都有可能是造成进水区浮游动物群落变化的原因。吕乾等[48]研究发现,鄱阳湖水位剧烈波动导致的水环境的快速变化,会对某些种类的浮游动物的生长繁殖活动造成影响,从而引发浮游动物群落的快速演替。 浮游动物对水环境变化极其敏感,不同采样区域间的差异来源较为复杂,周边人类活动的频繁程度及所在湖区的水深等因素均对其有显著影响。

浮游动物对水体环境变化及污染极为敏感,在水生态系统中起着至关重要的作用,是湖泊生态系统食物链及生物生产力的基本环节,也是水体中的敏感指示生物。 2007 年王志忠等[16]对东平湖浮游动物的调查研究显示,东平湖水质总体属富营养类型,且随着时间的推移,富营养化加重;冷春梅等[49]在2013 年南水北调东线工程通水初期对东平湖浮游植物进行调查研究后提出,东平湖水质处于中度污染水平;陈秀丽等[38]在2011—2015 年对东平湖浮游动物进行了调查分析,得出东平湖水质在2011—2012 年为α 中污型,在2013—2015 年为β 中污型的结论;胡尊芳等[50]在2015 年对东平湖水质进行了评价,评价结果为东平湖水质处于中营养水平,且水质状态存在一定的季节性波动。 结合本次调查结果(东平湖水质处于寡污～ 中污水平) 可以发现,自2013 年南水北调东线工程通水后,东平湖水质状况呈现好转趋势。 南水北调东线工程所调取的水为扬州段的长江水,其水质较好,进入东平湖后对东平湖水体污染产生稀释作用,因此,南水北调东线工程通水后,东平湖水质有所改善[51]。

4 建议

随着南水北调东线工程的实施以及近年来政府部门对东平湖的综合治理,东平湖水质得到了明显提高[9],但湖周围仍存在一些污染源,其水质遭受污染的风险仍然存在,还需进一步加大对东平湖的保护力度。 一方面,要继续加大力度落实政府的监管职责,控制周边河流、湖区污染及非点源污染,加强对周边城镇污水处理厂的监管,减少氮、磷等营养盐的入湖排放量,严禁超标排污,严防不合理行为造成的湖泊污染。 大汶河是东平湖的主要注入河流,控制大汶河流域的污染负荷也是防止东平湖水质恶化的重要途径[52]。 另一方面,要加强宣传教育,提高群众的生态环保意识。 湖区生态环境与当地群众的生活息息相关,公众参与在生态环境恢复重建中的作用至关重要。 因此,建议积极采取措施,加强生态环境保护宣传教育,从而提高当地居民与游客的环保意识和科学素质,减少不合理的湖泊资源开发和利用,全面提升东平湖生态环境质量。

东平湖浮游动物群落受到了包括渔业生产在内的多种人类活动的干扰,呈现出小型化的趋势。建议进一步加强渔业管理,采取生态渔业发展模式,严格控制湖区围网养殖的方式及规模,限制过度养殖,进一步规范东平湖的渔业资源开发利用。充分发挥渔业对生态系统的调控功能,合理计划渔业捕捞活动,科学管理和调控鱼类增殖放流,合理搭配鲢、鳙、草鱼等滤食性、草食性鱼类,以鱼抑藻、以鱼控草。 菹草(Potamogetoncrispus)是东平湖水生维管束植物中的优势种群,其腐烂分解时容易导致湖水缺氧,严重时甚至会导致鱼类大量死亡,加剧湖泊生态环境恶化[53]。 建议通过投放草食性鱼类,以鱼治草,同时建议选取秋季作为最佳投放季节[54]。

建议充分利用大型水生植物净化和改善东平湖水质。 近年来,东平湖水生植物物种多样性明显下降,沉水植物群落结构呈现单一化的发展趋势[55]。 建议在湖滨带种植本土挺水植物,吸收地表径流污染,减小风浪扰动,使水体悬浮物得到沉降;补种沉水植物,不仅为微生物和浮游动物提供繁育和庇护场所,还可以吸收水体中的氮、磷等营养盐[56],减弱水体扰动产生的不利影响,提高悬浮物沉降速度和水体透明度,修复污染水体。 要科学地构建水生植物修复机制,充分考虑沉水植物的物种多样性,确保在不同时期都能保持一定的生物量[57]。 同时,要及时对沉水植物进行收割和管控,防止过量沉水植物衰亡残体腐烂分解造成的水体二次污染。