基于底栖动物完整性指数的长江口-杭州湾潮间带水生态状况评价

王 琰,吴阿娜,汤 琳

上海市环境监测中心,上海 200235

生物完整性指数(Index of Biotic Integrity,IBI)能够定量描述人类干扰与生物特性之间的关系,表征生态系统的水生态状况。 该指数最早由KARR[1]以鱼类为研究对象建立,此后其适用范围逐渐扩展到浮游生物[2-4]、底栖动物[5-6]、微生物[7]、水生植物[8]等生物类群,涉及的生态系统类型也不断增多,涵盖溪流和河流[9-10]、河口[11]、湖泊和水库[12]、湿地[13]等。 考虑到不同生物类群的环境特异性、历史资料的丰富性以及调研过程的便捷性,底栖动物完整性指数(Benthic Index of Biotic Integrity,B-IBI)已成为目前应用最广泛的水质生物学评价指数之一。 已有研究表明,B-IBI 在实际应用中的准确性受到环境因子的影响,诸如城市化比例[14]及水体大小[15]等,但其在水生态状况评价中仍具有较高的灵敏性与稳定性。

我国在B-IBI 方面的研究起步较晚。 2005年,王备新等[16]以安徽黄山地区溪流为研究对象建立了B-IBI 评价指标体系,这是该指数在国内的首次应用。 此后,研究人员应用B-IBI 在辽河流域[17]、太湖流域[12,18]、滇池流域[19]、钦江流域[20]和淮河流域[21]等地开展了广泛研究。

长江口-杭州湾潮间带处于陆地生态系统和海洋生态系统的过渡带,受到人类活动和涨落潮的双重影响。 一方面,人类产生的污染物质会经由不同途径汇集到此处;另一方面,此处的污染物又会通过絮凝作用或吸附在颗粒物上,经潮汐作用进入海洋。 因此,该区域兼具“源”和“汇”的两重性[22-23]。 但目前的评价性研究主要还是集中在长江口近岸海域[24-25],而对于与人类活动关系更为密切的潮间带区域尚未给予足够重视。 故本研究基于潮间带底栖动物历年监测数据构建B-IBI,对长江口-杭州湾潮间带的水生态状况进行评价,以期为推进长江流域水环境质量管理和水生态修复提供技术支持。

1 研究区域概况

长 江 口 南 岸 潮 间 带(121°18′ ～ 121°55′E,31°05′～31°31′N)和杭州湾北岸潮间带(121°31′～121°43′E,30°48′～30°50′N)均属亚热带季风气候,年平均气温15.2～15.7 ℃,潮汐类型为浅海半日潮[26-28]。 长江口南岸潮间带只有局部小范围的天然滩地,大部分岸段的大堤直逼水面。 以吴淞口为界,西侧区域受到较强的潮流作用,使该部分岸段处于受冲刷状态,而东侧的潮汐作用较西侧明显增强,潮滩宽度增大。 杭州湾北岸岸段则在东南向强浪的作用下逐渐蚀退。 由于长江口滩涂受到持续围垦,潮间带中、高潮滩逐渐丧失,芦苇带宽度逐年衰减,本地种海三棱藨草的分布区被互花米草和芦苇占领[29]。

2 数据来源与研究方法

2.1 数据来源

本研究数据来源于1991—2019 年长江口南岸4 个采样断面(A～D)、2004—2019 年杭州湾北岸3 个采样断面(E～G)的大型底栖动物监测结果(图1)。 底栖动物采样参照《全国海岸带和海涂资源综合调查简明规程》和《海洋监测规范 第7 部分:近海污染生态调查和生物监测》 (GB 17378.7—1998、GB 17378.7—2007)进行,每个断面分别在高、中、低潮间带各采集2 个样方,样方规格为50 cm×25 cm,深度为30 cm。 样品在野外经0.425 mm(40 目)筛网筛选后,用95%的酒精稀释固定。 带回实验室的样品在体视显微镜下完成挑选、鉴定和计数。 受当年环境条件及非可控因素限制,部分断面存在无法采样的情况。 参照状态数据来源于2006 年崇明东滩底栖动物调研结果。 水质理化指标数据来源于A ～ D 断面1993—1999 年同步测定结果,具体分析方法参照《地面水环境质量标准》(GB 3838—1988)执行,主要包括水温、pH、悬浮物、溶解氧、高锰酸盐指数、五日生化需氧量、氨氮、氯化物、硫酸盐、亚硝酸盐氮、硝酸盐氮、挥发性酚、石油类、电导率、总磷、总氮、化学需氧量等。

图1 长江口-杭州湾潮间带底栖动物监测断面Fig.1 The sampling sections of macrobenthos in the Yangtze River Estuary and Hangzhou Bay intertidal zone

2.2 研究方法

2.2.1 参照状态的确定

长江口-杭州湾潮间带区域受人类活动的影响较大,不存在未受干扰或受干扰极小的区域,且该地区历史监测数据中缺乏系统的水质监测资料,因此,无法在该范围内确定有效的参照点位。

崇明东滩位于长江入海口,崇明岛的最东端,与长江口-杭州湾潮间带位置接近,属河口型潮汐滩涂湿地。 1998 年,崇明东滩鸟类自然保护区经上海市人民政府批准建立;2005 年7 月,经国务院批准,晋升为国家级鸟类自然保护区。 崇明东滩是长江口区域现存受人类干扰相对较小且具有典型潮间带分布的区域之一。 因此,按照无干扰样点或干扰极小样点的选择标准,以崇明东滩2006 年8 次生态监测样本为参照点位样本。

2.2.2 B-IBI 指标体系的构建

1)候选指标

参照相关文献[30-32],本研究选用了反映物种组成(M1～M11)、物种多样性(M12～M15)、物种丰度(M16～M32)、物种生物量(M33～M37)、耐污能力(M38～M46)、摄食类型(M47～M56)等6类特征的共56 个指标作为候选指标,用于构建长江口-杭州湾潮间带B-IBI。

2)指标筛选

候选指标依次通过以下步骤进行筛选:①分布范围分析。 利用参照点位调查数据计算各指标的分布范围,剔除随干扰增强而变化幅度较窄、无法准确区分不同干扰程度的指标,以及数据离散程度较高、不稳定的指标。 ②判别能力分析。 参照BARBOUR 等[33]的评价方法,比较参照点和受损点25%～75%分位数范围(即箱体IQ)的重合程度,分别进行赋值,IQ≥2 的参数进入下一轮检验。 ③冗余度分析。 在正态分布检验的基础上,对各指标进行相关性分析。 由于候选指标不符合正态分布,选用Spearman 相关性系数判断候选参数间的冗余度。 参考MAXTED[34]等的标准,|r|>0.75 的指标反映的信息重合度较高。 经相应取舍,得到构成B-IBI 的核心指标。

2.2.3 B-IBI 分值的计算

为了解决各指标单位不一致的问题,采用生物指数计分法来统一评价量纲。 对比了三分法和比值法在识别受损点和参照点时的准确率后,选择采用比值法对B-IBI 值进行计算。

对于随干扰强度增大而数值减小的指标,以所有采样点参数值的95%分位数为最佳期望值。分值计算方法:指标分值=实测值/最佳期望值。

对于随干扰强度增大而数值增大的参数,则以所有采样点5%分位数的指标值为最佳期望值。 分值计算方法:指数分值= (最大值-实测值)/(最大值-最佳期望值)。

计算后的分值范围在0 到1 之间,大于1 的值统一记为1。 经筛选后获得的各核心指标分值之和即为B-IBI 值。

2.2.4 B-IBI 评价标准的建立

界定潮间带水生态状况是否优秀的标准是以参照点B-IBI(8 次)的25%分位数值为最佳期望值,如果样点B-IBI 值大于参照点B-IBI 25%分位数值,则说明该样点水生态状况相对优秀,受到的人类干扰相对较小;而对于B-IBI 值小于参照点B-IBI 25%分位数值的样点,则利用四等分法将0 到参照点B-IBI 25%分位数值之间的范围分为4 等份,从而确定长江口-杭州湾B-IBI 指标体系评价标准。

2.3 数据处理

以各断面单次底栖动物监测结果为独立样本,进行生物指数计算及B-IBI 构建。 以GB 3838—1988 中的Ⅲ类水质标准为限值,进行水质综合污染指数计算。 计算时,选择具有代表性的污染物指标,包括溶解氧、高锰酸盐指数、五日生化需氧量、化学需氧量、氨氮、石油类、挥发性酚、总磷和总氮。 其余指标不存在超标情况,因此不纳入水质综合污染指数的计算。 具体计算方法参考《上海市环境质量报告书》。 采用Origin 2017和GraphPad Prism 8.0.1 进行制图,采用SPSS Statistics 21 进行正态分布检验和相关性分析,以P<0.05 和P<0.01 分别表示显著和极显著差异或相关。 其他数据统计均采用Excel 进行。

3 研究结果

3.1 底栖动物组成特征

历年调研共采集到大型底栖动物153 种,隶属于7 门10 纲65 科85 属。 其中:多毛类27 种,占17.6%;寡毛类11 种,占7.2%;软体动物29种,占19.0%;甲壳动物59 种,占38.6%;其他(包括昆虫类和底栖硬骨鱼类)27 种,占17.6%。在参照点共采集到底栖动物34 种,占总物种数的22.2%。 河 蚬(Corbiculafluminea)、 齿 吻 沙 蚕(Nephtyssp.)、日本刺沙蚕(Neanthesjaponica)、拟寡毛虫(Capitellethusdispar) 和谭氏泥蟹(Ilyrplaxdeschampsi)为长江口南岸常见种,彩虹明 樱 蛤(Moerellairidescens)、 光 滑 狭 口 螺(Stenothyraglabra) 和 日 本 大 眼 蟹(Macrophthalmusjaponicus)为杭州湾北岸常见种。

各断面底栖动物的种类数和栖息密度均存在明显的年际波动(图2)。 其中,长江口南岸A～D断面的种类数变化幅度要明显大于杭州湾北岸E～G 断面。 从物种组成上可以看出,A～D 断面瓣鳃纲物种数相对稳定,E～G 断面底栖硬骨鱼类的检出率更高,各断面甲壳纲和多毛纲的种类数量变化是造成物种数变化的主要原因。 从栖息密度来看,C 断面的年际变化最为剧烈,波动主要出现在2001 年之前;A 和B 断面具有类似的波动特征;E～G 断面波动范围较其余断面小。

图2 A～ G 断面潮间带底栖动物分布特征Fig.2 The distribution characteristics of macrobenthos in the intertidal zone among A and G sections respectively

3.2 B-IBI 构建

3.2.1 分布范围分析

为识别参照点各指数的分布范围,对所选取的56 个生物指数的平均值、标准差、25%分位数值、中位数值和75%分位数值进行计算,结果如表1 所示。

表1 生物指数值在参照点的分布情况及预期胁迫响应Table 1 Distribution of metrics in reference sites and their expected direction of response to disturbance

表1 显 示:M5、M7、M9、M10、M11、M18、M19、M20、M21、M22、M30、M31、M36、M37 等14个指标的75%分位数为0,说明随着干扰增强,上述指标值的变动范围很窄,不适宜参与指标体系的构建,应予以剔除;M2、M4、M38、M39、M46、M47、M48、M49、M50 等9 个指标的分布范围过窄,说明随着干扰增强,其可变范围很小,应 予 以 剔 除;M16、M27、M28、M33、M34、M40、M41、M53、M54 等9 个指标的标准差过大,说明其数据较离散,应予以剔除。 剩下的生物指数进入下一轮分析。

3.2.2 判别能力分析

针对通过分布范围分析筛选出的24 个候选指标,采用箱线图进行判别能力分析,以反映筛选指标在参照点和受损点之间的结果差异,具体见图3。 根据IQ 值评定方法和筛选原则,M1、M13、M17、M25、M26、M32、M42、M43、M44、M45、M52等11 个指数的IQ≥2,可以反映参照点和受损点之间的差异,予以保留,进入下一步分析。 其余指标的IQ 值都小于2,予以剔除。

图3 IQ≥2 的候选参数在参照点和受损点的箱线图Fig.3 Box-plots of candidate metrics with interquartile range (IQ)values ≥2 between reference and disturbed sites

3.2.3 冗余度分析

对经判别能力分析筛选出的11 个候选指标进行Spearman 相关分析,结果见表2。 根据MAXTED 等[34]的标准,以|r|>0.75 表示2 个指数高度相关。 M13(Marglef 指数)与M1(总分类单元数)、M17(前三位优势分类单元相对多度)高度相关,M13 比其他指数涵盖的信息更多,保留M13;M26(多毛类相对多度)和M52(捕食者相对多度)相关度较高,但M32 已包含多毛类多度信息,故保留M52;M42(BMWP)和M43(ASPT)高度相关,两个指标均表征底栖动物的敏感性,M43是在M42 的基础上进行了一定的修正,采用科级物种的平均敏感值,较敏感值总和更为合理,故保留M43;M44(FBI)和M45(BI)高度相关,两个指数表征的信息具有一致性,但考虑到底栖动物鉴定的难度,故保留M44。

表2 候选生物参数间的Spearman 相关性分析Table 2 Spearman’s correlation matrix of candidate metrics

通过逐步筛选,确定长江口-杭州湾潮间带B-IBI 核心指标由M13(Marglef 指数)、M25(软体动物相对多度)、M32(甲壳动物+多毛纲相对多度)、M43(ASPT)、M44(FBI)、M52(捕食者相对多度)构成。

3.3 B-IBI 评价体系的建立与评价标准

根据各指标预期胁迫响应,采用比值法计算各指标分值(表3)。 各指标分值分布范围为0～1,若分值>1,则记为1。 计算得到长江口-杭州湾潮间带各样本B-IBI 值,结果介于0. 65～4. 55,参照点位的25%分位数值为3. 63。 利用四等分法将0 到参照点25%分位值之间的范围分为4 等份,从而确定长江口-杭州湾B-IBI 指标体系评价标准(表4)。

表3 核心指标分值计算公式Table 3 Formulas for calculation of key metrics scores

表4 B-IBI 评价标准Table 4 Criteria for B-IBI assessment

3.4 长江口-杭州湾潮间带水生态状况评价

从研究区域B-IBI 分值的箱线图分布来看(图4),IQ≥2,说明该评价方法能对参照点和受损点进行有效区分,表明本研究构建的B-IBI 评价体系适用于长江口-杭州湾潮间带区域的水生态状况评价。

图4 参照点和受损点的B-IBI 值比较Fig.4 Comparison of B-IBI between reference and disturbed sites using box plots

根据表4 中的标准,对长江口-杭州湾潮间带样点的水生态状况进行评价,结果如图5 所示。其中,优秀等级的样本有44 个,占27.8%;良好有72 个,占45.6%;中等有31 个,占19.6%;较差有7 个,占4.4%;很差有4 个,占2.5%。 从各断面评价结果来看,2001 年之前,B 和C 断面整体水生态状况较差,之后有所改善。 4 个很差等级样本均出现在C 断面,7 个较差等级样本均出现在长江口南岸区域。 杭州湾北岸的水生态状况明显优于长江口南岸(P<0.05),2004 年以来均表现为优秀或良好状态。

图5 长江口南岸-杭州湾北岸潮间带历年B-IBI 评价结果Fig.5 B-IBI assessment results of the intertidal zone in the southern Yangtze River Estuary and the northern Hangzhou Bay over the years

从年际变化情况来看,2001 年之前的B-IBI分值波动较明显;2001 年之后的长江口南岸区域水生态状况有了明显改善,B-IBI 分值变化趋势从刚开始的显著正向波动向周期性波动转变。 从B-IBI 来看,杭州湾北岸潮间带历年水生态状况未发生明显波动,相对比较稳定。

3.5 B-IBI 与环境因子的关系

水质综合污染指数分值越大,表示水环境质量状况越差。 各样本B-IBI 分值与水质综合污染指数的倒数的线性拟合结果显示(图6),两者之间存在极显著的相关性,R2为0.599 4 (P<0.01)。 因此,水质综合污染指数与B-IBI 存在极显著的响应关系(P<0.01)。 水质综合污染指数的倒数越大,水质状况越好,对应的B-IBI 分值越高,表明该样本的水生态状况越好。

图6 B-IBI 与水质综合污染指数的倒数的线性回归拟合结果Fig.6 The linear regression result between B-IBI and the inversion of water comprehensive pollution index

各污染指标与B-IBI 之间的Pearson 相关性分析结果见表5。 B-IBI 与大部分理化指标之间存在显著的相关关系,表明这些环境因子都对底栖动物的群落特征产生了重要影响。 其中,高锰酸盐指数、五日生化需氧量、化学需氧量、总磷、总氮、氨氮、挥发性酚和石油类都与B-IBI 之间存在较强的负相关性(P<0.05),而水温、pH、悬浮物和氯化物则与B-IBI 之间具有较强的正相关性(P<0.05)。

表5 B-IBI 与环境因子的Pearson 相关关系Table 5 Pearson correlations between B-IBI and environmental factors

4 讨论

4.1 参照状态的选择

确定参照状态是开展生态系统水生态状况评价的基础,其选择的合理性直接决定了评价结果的准确性和可靠性。 在以往研究中,参照状态的选择主要分为两种方式:第一种方式是选择没有人类干扰或人类干扰极小的区域作为参照状态[2],一般指河流上游源头或自然保护区核心地带。 例如,BARBOUR 等[33]在美国佛罗里达州进行底栖动物评价指数构建时,就是以此为选择标准。 第二种方式是选择研究区域内受干扰相对较少的点作为参照状态。 由于当前流域周边的城市化进程发展快速,人类干扰频繁,难以找到极小干扰点,一般会通过量化环境指标,包括水质、森林覆盖率、土地利用率等,来划定选择标准,从而选取相对参照状态[31,35-36]。

本次研究涉及的长江口南岸潮间带和杭州湾北岸潮间带区域受滩涂围垦、城区污水排放和乱采滥捕底栖动物等人类活动的影响,不存在适合作为参照状态的点位。 回溯近30 年的监测数据和历史资料,同样无法找到合格的历史参照状态。受到研究范围的限制,同时考虑到在实际工作中的适宜性和可操作性,本研究最终选择以崇明东滩的监测样本作为参照状态。 具体参照点布设于崇明东滩堤外滩涂部分,从高潮滩植被带到近海光滩。 该区域具有优越的自然资源和生态条件,且受人类干扰相对较小,同时也是开展底栖动物生态学研究的黄金区域[37-40]。 为了进一步提高研究区域水生态状况评价的准确性,未来可以考虑通过跨流域筛选参照点或使用预测模型来进一步修正参照状态的选择[2]。

4.2 B-IBI 体系的适用性

本研究对长江口-杭州湾潮间带各断面历年水生态状况做出了科学的评价。 评价结果显示,长江口南岸B、C 断面在2001 年之前的水生态状况较差,处于中等以下水生态状况的样本均出现在这两个断面。 这表明在该段时间内,长江口南岸B、C 断面受到了较强的人类干扰。 据调查,B、C 断面附近是长江口南岸的两个主要污水排放口,即竹园排放口和南区排放口。 其中,南区排放口自1970 年开始排污,且有研究表明该排污口已对生境内的底栖生物造成影响[41]。 20 世纪90 年代,上海市合流污水治理工程将市区污水截流,在长江口南岸竹园设预处理厂,经初步处理后排放至长江口[42]。 在排放口附近形成的污水混合区对底层水体的影响范围较大,导致部分潮间带区域特别是低潮区和潮下浅水区受到排污影响,限制了敏感种的分布,造成生物多样性降低[43]。2001 年之后,这两个断面的B-IBI 有了明显提升。在时间线上,两个区域水生态状况的改善和上海市白龙港污水处理厂及竹园第一污水处理厂的投入使用具有较好的一致性[44-45]。 其余断面的水生态状况相对稳定,以优秀和良好状态为主。 其中,A 和D 断面附近不存在对水体质量扰动较大的污水排放口,且D 断面位于研究区域的最东端,潮流作用明显比长江口南岸其余断面强烈,更有利于污染物的稀释扩散。 同样地,杭州湾呈喇叭形,相较于受径流影响强烈的长江口南岸,杭州湾北岸潮间带的潮差大、潮流急,污染物稀释迅速[46],整体水生态状况良好。 研究证实,B-IBI 与水质综合污染指数之间存在响应关系(P<0.01)。水质综合污染指数能够综合表征水质污染特征,反映水体污染物超标情况。 水体是与底栖动物生活相关的重要介质,水体污染严重会直接导致底栖群落的退化和消失。 水质综合污染指数与B-IBI 间的显著响应关系表明,B-IBI 能有效表征区域水生态状况。 陈桥等[30]在江苏太湖流域的研究中也得到了类似的结论。

B-IBI 的核心指标可划分为4 种类型,其中:第一类是表征物种多样性的Marglef 指数。 该指标计算简单,且在群落多样性的分析中具有较高的分辨率[47]。 Marglef 指数不但包含了物种分类单元信息,同时考虑了密度差异,因此,该指标可以降低偶见种的出现所造成的影响。 已有研究表明,随着人为干扰的增强,少部分污染耐受性强的物种的数量会大幅度增加,导致物种丰富度下降[32]。 因此,这类能够表征群落多样性的生物指标常被广泛地作为B-IBI 的核心指标。 第二类是表征物种耐污性能的指标,包括FBI 和ASPT。 其中,FBI 是基于类群科级耐污值计算得到的既能反映群落耐污特征又能反映耐污类群丰度的指标,而ASPT 是基于科级物种敏感值得到的指标。这两个指标常作为核心指标出现在各类水体的B-IBI 构建中[17,48]。 当前,针对耐污值和敏感值的研究在我国仍不够完善,底栖动物耐污值和敏感值主要参考王备新等[49]、王建国等[50]、赵瑞等[51]和冷龙龙等[52]的研究成果。 但由于所处生态区或亚区的不同,很多生物的耐污性能存在较大差异。 在应用和推广的过程中,需要根据研究区域底栖动物的区系组成和分布特征,对两项指标进行必要的修正和检验。 第三类是表征物种多度的指标,包括软体动物相对多度和甲壳动物+多毛纲相对多度。 这两类指标包含的物种占据了潮间带区域物种组成的绝大部分。 在已有的针对长江口[25]、赣江流域[53]、城市河流[54]的水生态状况评价中,两项指标也被作为重要指标纳入B-IBI的计算。 第四类是表征底栖群落摄食功能群的指标。 游清徽等[32]在研究中指出,随着人类干扰和其他环境压力的增强,底栖动物的食物链会趋于简单化,位于食物链顶端的捕食者的数量会逐渐减少。 因此,将捕食者多度作为反映底栖动物食物链稳定性的重要指标参与B-IBI 的计算是合理的[14]。

相较于单一的生物指标,B-IBI 的综合性更强,对水生态状况的评价准确性更高。 但由于缺少生境质量、水质理化性质等方面的信息,无法得到完善的生态系统健康评价结果。 因此,在日后工作中仍需进一步积累基础数据,拓宽信息范畴,使构建的指标体系能更准确地反映长江流域的健康状况,为管理部门提供技术支持。

5 结论

本研究构建的长江口-杭州湾潮间带B-IBI由Marglef 指数、软体动物相对多度、甲壳动物+多毛纲相对多度、ASPT、FBI 和捕食者相对多度等6个核心指标构成。 根据B-IBI 分值范围,划定评价标准: > 3.63 为优秀,2.74 ～ 3.63 为良好,1.83～2.73 为中等,0.92 ～ 1.82 为较差,0.00 ～0.91 为很差。

评价结果显示,优秀等级的样本占27.8%,良好等级样本占 45.6%, 中等等级样本占19.6%,较差等级样本占4.4%,很差等级样本占2.5%。 杭州湾北岸水生态状况显著优于长江口南岸(P<0. 05),2004 年以来基本处于良好和优秀状态。 较差和很差等级样本均出现在2001年之前的长江口南岸区域,但2001 年后的长江口南岸区域各断面水生态状况有了较明显的改善。

本研究构建的B-IBI 与水质综合污染指数之间存在极显著的响应关系,且相关性分析结果表明,高锰酸盐指数、五日生化需氧量、化学需氧量、总磷、总氮、氨氮、挥发性酚、石油类与B-IBI 之间存在较强的负相关性,而水温、pH、悬浮物、氯化物与B-IBI 之间具有较强的正相关性。 B-IBI 能够有效指示水体污染情况,反映长江口-杭州湾潮间带水生态状况。 在未来的工作中,应基于现有长期、系统的底栖动物监测数据,扩展至生境、水环境化学、水文动态信息,构建与B-IBI 相结合的综合性监测与评估体系,为未来的长江流域水环境管理工作提供技术支持。