氮添加对黄河三角洲滨海湿地芦苇养分再吸收效率的影响

陶宝先,王晶东,陈庆海,马 澍,袁海燕,陈永金,王 浩

聊城大学地理与环境学院,聊城 252059

植物可以采取各种不同的策略适应外界环境变化[1]。其中,再吸收作为一种养分保护机制,是指植物将养分从脱落的叶片转移至根部的过程[2—4]。植物可以直接利用再吸收的养分,减少对外界氮、磷养分供应的需求[4—5]。通常,土壤养分可利用性增强会降低植物的养分再吸收效率[6—8],如外源氮添加降低植物对氮素的再吸收效率[9]。在温带湿地中植物生长常受氮素限制[10],外源氮添加可能缓解氮素对植物生长的限制,降低其对氮素的再吸收效率。此外,磷的再吸收效率对外源氮添加的响应目前仍不确定。前期研究发现,氮添加能显著改变磷的再吸收效率[8],但其他研究也发现氮添加不会改变磷的再吸收效率[11]。因此,氮添加导致的土壤养分可利用性变化,可能改变温带湿地植物对养分的再吸收过程。

现有研究多关注植物叶片的养分再吸收过程,然而茎[12—13]、鞘[14]等器官中的养分也能被植物再吸收。由于茎对地上生物量中具有显著贡献[15],其在植物养分再吸收过程中占有不可忽略的地位[5, 13],且其养分再吸收过程也受外源养分添加的影响。早期研究发现,长期氮添加增加湿地凋落物氮含量,降低叶、茎等的养分再吸收效率[14]。然而,茎、鞘等器官的养分再吸收过程常被忽略[5, 14, 16]。此外,植物生长对不同形态氮素可能具有偏好性吸收。前期研究发现,水生植物吸收铵态氮较硝态氮消耗较少的能量[17—18],故水生植物偏好于吸收铵态氮[19]。甚至有研究发现,滨海湿地芦苇能直接利用溶解性有机氮[20]。这暗示:植物对不同形态氮素的偏好性利用极可能影响其对养分的再吸收过程。各种形态氮素是否对植物的养分再吸收效率有不同的影响？目前的研究仍不充分。因此,研究植物叶、茎的养分再吸收效率及其对不同形态氮添加的响应,可深入理解土壤养分可利用性与植物内部养分保护之间的关系。

黄河三角洲是世界上较年轻的、典型的河口湿地之一[21]。芦苇是黄河三角洲重要的植物物种,但由于气候变化及人类活动的影响,过去几十年芦苇在该区的分布面积持续下降,影响了该区的植被恢复进程[22]。大气氮沉降作为黄河三角洲滨海湿地的主要氮素来源之一,能够调节滨海湿地诸多生态过程,然而氮沉降对黄河三角洲滨海湿地生态过程的影响研究仍不充分[23],尤其是氮沉降对黄河三角洲芦苇的养分再吸收过程的影响研究仍不清楚。因此,本研究通过两年的原位模拟氮添加实验,研究氮添加(硝态氮、铵态氮)对黄河三角洲滨海湿地芦苇养分再吸收效率(氮、磷)的影响,以期明确以下科学问题:(1)氮沉降是否影响黄河三角洲滨海湿地芦苇叶、茎的养分再吸收效率？(2)芦苇的养分再吸收效率是否对硝态氮、铵态氮添加具有不同的响应？(3)芦苇叶与茎是否具有相同的养分再吸收效率？

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于山东省东营市中国科学院黄河三角洲滨海湿地生态试验站(37°45′50″N, 118°59′24″E)。该区属于暖温带大陆性季节气候,年均温11.7—12.8℃,无霜期196 d,年蒸发量190—2400 mm,年降水量552—630 mm,且近70%的降水集中在7、8、9月份,雨热同期,四季分明。在7、8月份大雨后研究区地表常有暂时性积水。该区土壤类型以盐土和潮土为主[24],平均土壤盐度约为0.69%[21]。植被以耐盐物种为主,主要有柽柳(Tamarischinensis)、芦苇及盐地碱蓬(Suaedasalsa)[25]。在本研究的试验点,主要植被类型为芦苇。

1.2 样地布置

2016年2月,在研究区设置对照、硝态氮(NaNO3)、铵态氮(NH4Cl)3个处理,每个处理设置3个样方,共9个样方。每个样方(长2 m ×宽2 m)用4块不锈钢板焊接成的不锈钢筒(长2 m ×宽2 m ×高0.8 m)与外界隔离,为防止样方内添加氮素的流失,将不锈钢筒插入地下约0.4 m深,地表以上约0.4 m高。相邻样方间留2 m的缓冲区。早期研究发现,研究区年平均氮沉降量为2.8 g/m2[26],且未来有增加趋势[27]。因此,本研究设置的年氮沉降量为8 g/m2,每年分4次输入(3、6、9、12月各一次),每次的输入量为2 g/m2。氮素用2 L样地附近沟塘的地表水溶解,用喷壶均匀地喷洒于样地地表,对照处理仅喷洒等量的地表水。

1.3 样品采集与分析

2017年5月,在每个样方内选择长势均匀的10株芦苇并做标记。2017年6—9月,每月中旬于每个样方内齐地剪除标记的芦苇2株,剪下完全展开的叶片及其对应部位的茎,用于分析全氮、全磷含量。10月中旬起每周观察各样方内植物的生长状况,至各样方内标记芦苇完全变黄时采集地上部分。每月采样后,将每个样方2株芦苇的叶或茎样品分别混合成一个混合样,再用去离子清洗干净,于70℃烘干至恒重,粉碎、过0.1 mm筛。样品采用浓硫酸-H2O2消煮,全氮采用靛酚蓝比色法测定,全磷采用钼锑抗比色法测定,有机碳采用高温外加热重铬酸钾氧化法测定[28]。

1.4 数据处理与统计分析

养分再吸收效率=(Cm-Cs)/Cm。其中,Cm代表成熟器官的养分含量,Cs代表脱落器官的养分含量。6—9月样品中全氮或全磷含量最高值代表成熟器官的养分含量,叶、茎成熟器官氮含量及叶成熟器官磷含量均采用6月份数据,茎成熟器官磷含量采用8月份数据。10月份芦苇完全变黄时各器官的全氮或全磷含量代表脱落器官的养分含量。

采用单因素方差分析(Tukey法)检验各指标在不同处理间的差异,显著性水平为P<0.05。采用SPSS 25.0与Excel 2016进行数据统计和计算,采用Origin 2016作图,图中误差线为标准差。

2 结果

图1 氮输入对氮的养分再吸收效率及其成熟、脱落器官氮含量的影响Fig.1 Effects of nitrogen additions on nitrogen resorption efficiency and concentrations of nitrogen in mature and senesced organs 小写字母代表不同处理间有显著差异(P<0.05)

硝态氮、铵态氮添加均显著增加脱落器官(叶与茎)的氮、磷含量(P<0.001),其中,脱落叶片氮含量增加43.22%(硝态氮)、37.60%(铵态氮),脱落茎氮含量增加38.28%(硝态氮)、32.74%(铵态氮),脱落叶片磷含量增加30.91%(硝态氮)、36.36%(铵态氮),脱落茎磷含量增加33.33%(硝态氮)、36.51%(铵态氮)；但同一脱落器官的氮或磷含量在两类氮输入处理间无显著差异。两类氮添加对成熟器官氮、磷含量无显著影响(图1、2)。成熟叶片N/P比值为16.33(对照)、18.25(硝态氮)、16.46(铵态氮),茎N/P比值为6.39(对照)、9.53(硝态氮)、6.92(铵态氮；图3)。两类氮添加显著降低芦苇凋落物(即脱落器官)的C/N、C/P(P<0.01),叶凋落物的C/N均值为48.02(对照)、33.91(硝态氮)、34.28(铵态氮),茎凋落物的C/N均值为138.74(对照)、101.55(硝态氮)、104.75(铵态氮),叶凋落物的C/P均值为2175.13(对照)、1681.52(硝态氮)、1611.43(铵态氮),茎凋落物的C/N均值为859.39(对照)、655.68(硝态氮)、624.12(铵态氮；图4)。

叶片氮的再吸收效率为51.83%—69.51%,均值为67.66%(对照)、54.76%(硝态氮)、54.14%(铵态氮)；茎氮的再吸收效率为47.64%—64.76%,均值为62.85%(对照)、59.95%(硝态氮)、50.60%(铵态氮)。叶片磷的再吸收效率为51.30%—75.68%,均值为70.38%(对照)、56.80%(硝态氮)、57.63%(铵态氮)；茎磷的再吸收效率为75.56%—85.91%,均值为84.95%(对照)、77.43%(硝态氮)、78.33%(铵态氮)。两类氮添加显著降低叶、茎的养分再吸收效率(P<0.001),其中,叶片氮的再吸收效率降幅为19.06%(硝态氮)、19.98%(铵态氮),茎氮的再吸收效率降幅为4.61%(硝态氮)、19.48%(铵态氮),叶片磷的再吸收效率降幅为19.30%(硝态氮)、18.12%(铵态氮),茎氮的再吸收效率降幅为8.85%(硝态氮)、7.79%(铵态氮)。针对同一器官,氮或磷的再吸收效率在两类氮输入处理间均无差异。相同氮输入处理或对照处理下,叶、茎的氮素再吸收效率无显著差异,但茎磷的再吸收效率显著高于叶片(P<0.01；图1、2)。

图2 氮输入对磷的养分再吸收效率及其成熟、脱落器官磷含量的影响Fig.2 Effects of nitrogen additions on phosphorus resorption efficiency and concentrations of phosphorus in mature and senesced organs 小写字母代表不同处理间有显著差异(P<0.05)

图3 氮输入对成熟叶、茎N/P比的影响Fig.3 Effects of nitrogen additions on the ratio of N/P in mature leaf and culm 小写字母代表不同处理间有显著差异(P<0.05)

图4 氮输入对叶、茎凋落物C/N、C/P比的影响Fig.4 Effects of nitrogen additions on the ratios of C/N and C/P in senesced leaf and culm小写字母代表不同处理间有显著差异(P<0.05)

3 讨论

植物叶片养分含量增加通常会降低养分的再吸收效率[7]。然而,早期研究也发现,氮添加仅能降低温带草原部分物种叶片氮的再吸收效率[29]。本研究发现,硝态氮、铵态氮添加均增加了脱落器官的氮含量，但降低了氮的再吸收效率(图1),这与其他草原[6, 8]及湿地[14]生态系统的研究结论相似,即外源氮添加增加土壤氮的可利用性,促进植物对氮的吸收,降低氮的再吸收效率[6, 8]。温带湿地植物生长通常受氮素限制[10],这意味着外源氮添加可能促进植物吸收氮素,增加脱落器官氮含量,进而降低氮的再吸收效率。近期研究也发现,外源氮添加能增加土壤硝态氮、铵态氮含量,促进黄河三角洲芦苇的生长[21]。生态化学计量比是反映植物生长状况的重要指标,早期研究曾将N/P<14、N/P>16、1416(图3)。这意味着:黄河三角洲滨海湿地芦苇的生长受氮、磷限制,外源氮添加可能减缓氮素对植物生长的限制,这极有可能降低氮素的再吸收效率。

早期研究发现,水生植物对不同形态氮素有选择性吸收[17—18, 20]。这暗示:硝态氮、铵态氮可能对植物的养分再吸收有不同的影响。然而,本研究发现,两类无机氮添加对养分再吸收效率产生相似的作用(图1、2),这与Kou等[11]的研究结论相似。其原因可能是:(1)黄河三角洲滨海湿地土壤氮素含量明显低于其他滨海湿地,如长江口[31]。这可能加剧氮素对植物生长的限制,增加芦苇生长对氮素的需求,芦苇有可能吸收各种形态的氮素来满足自身生长对氮素的需求。(2)早期研究发现,滨海湿地芦苇能够吸收无机及有机形态的氮素[20],这表明芦苇对不同形态氮素可能无差别吸收。这可能导致两种形态氮素虽能降低养分的再吸收效率,但两者的效果无差别。

目前,磷的再吸收效率与土壤氮素可利用性之间的关系仍不确定。前期研究发现,外源氮添加能显著增加[8, 32]、降低[6]植物叶片磷的再吸收效率,或对磷的再吸收效率无显著影响[33]。外源氮添加促进植物生长,这极有可能产生植物生长的稀释作用,使植物生长转为磷限制[34]。本研究的N/P比也表明(图3),芦苇叶片生长受磷限制。这意味着:氮添加可能增加植物生长对磷的需求,促进植物对磷的再吸收。然而,本研究却发现,外源氮添加显著降低磷的再吸收效率,这与Lü 等[6]的研究结论相似:外源氮添加可能促进土壤磷的周转,增加土壤磷的可利用性,进而降低植物生长对磷的需求及其再吸收效率。近期研究发现,硝态氮、铵态氮添加刺激了黄河三角洲滨海芦苇湿地土壤磷酸酶活性[21],其他淡水湿地的研究也发现相似结论[35],这表明外源氮添加可能通过刺激磷酸酶活性增加土壤磷的可利用性,这极有可能缓解植物生长对磷的需求,进而降低植物对磷的再吸收效率。

前期研究多关注叶片的养分再吸收效率,而茎、鞘等器官的养分再吸收过程常被忽略。早期研究已发现,叶片的养分再吸收效率与茎相似[12],表明除了叶片之外的其他器官也对植物的养分再吸收有着不可忽略的贡献。本研究发现,芦苇的叶(58.86%)、茎(57.80%)具有相似的氮的再吸收效率,且与全球平均水平相近(62.1%)[7]。芦苇叶片磷的再吸收效率均值为61.60%,与全球陆地生态系统植物对磷的再吸收效率均值相近(64.9%),但芦苇茎磷的再吸收效率(均值80.24%)却显著高于全球平均水平[7],这与Aerts等[36]的结果(91%)相近。虽然芦苇茎的氮、磷含量低于叶(图2),但茎的生物量是叶的2.9倍[37],且茎磷的再吸收效率也要高于叶,这意味着芦苇茎养分的再吸收量要明显高于叶,即黄河三角洲滨海湿地芦苇的茎较叶片对养分的再吸收具有更大的贡献,尤其是磷。同时,本研究也建议,后续研究应该注重对非叶器官(如茎、鞘等)养分再吸收过程的研究。

本研究发现,外源氮添加增加了脱落器官氮、磷含量,降低了凋落物C/N、C/P(图4),改变凋落物质量。也有研究发现,长期氮添加减少湿地挺水植物叶片易分解碳含量,促进茎中难分解碳组分的累积[38],降低了叶、茎凋落物质量。而凋落物生态化学计量比(如C/N、C/P、N/P等)及有机碳质量[39—40]的变化能进一步影响凋落物分解过程[41—42],甚至改变湿地碳循环过程。因此,后续应进一步加强植物养分再吸收效率变化对凋落物分解的研究。

4 结论

(1)氮添加增加了芦苇脱落叶、茎的氮、磷含量,降低了芦苇叶、茎的氮素与磷的再吸效率。同一脱落器官的养分(氮或磷)含量及同一器官的养分(氮或磷)再吸收效率在两类氮添加处理间均无显著差异。

(2)芦苇叶、茎具有相似的氮素再吸收效率,但茎磷的再吸收效率显著高于叶,表明:芦苇茎对养分再吸收过程具有不可忽略的贡献。