利用红外相机技术监测道路对野生动物丰富度的影响——以观音山国家级自然保护区道路为例

苏宇晗 蔡琼 朱自煜 何祥博 刘雪华 Melissa Songer

（1 清华大学环境学院，北京 100084）（2 陕西省观音山国家级自然保护区，佛坪 723400）（3 陕西省佛坪国家级自然保护区，佛坪 723400）（4 Conservation Ecology Center,Smithsonian Conservation Biology Institute,Front Royal,Virginia 22630,USA）

道路连接和打通过去人类无法企及的地方，成为了人类社会进步必不可少的部分。然而道路也同时带来了环境污染、栖息地及景观破碎、生态阻隔等问题(胡忠军等，2005)。其中，道路对动物的阻隔影响是研究较为深入的内容之一。阻隔类型可以分为3 类：(1) 道路阻隔，即动物回避道路；(2)噪声阻隔，即动物回避机动车尾气或噪声等；(3)车辆阻隔，即动物回避车辆，等待无车辆时才尝试通过(Jaegeret al.,2005)。

国内外道路生态环境研究主要关注动物资源和保护技术。在动物资源研究方面，国内开展较早的是青藏公路和铁路、环长白山旅游公路对沿线野生动物的影响(Xiaet al., 2007; Lianet al.,2011;王云等，2013)。目前，在保护区内进行的道路生态学影响研究主要关注个别敏感物种，如鹅喉羚(Gazella subgutturosa) (汪沐阳等，2020)，以及对道路的建设进行生态影响评价研究。以分析保护区内部各级道路对野生动物资源的影响为主的研究较少。

秦岭独特的地理位置使其成为中国生物多样性分布的核心区域之一，自然保护区有25 个，生态价值极高，但其范围内相关文献较少。近年来仅有封托等(2019)对观音山国家级自然保护区(以下简称观音山自然保护区)内3种不同等级公路对4种有蹄类的分布规律影响进行研究，尚未有对鸟兽资源影响的研究。陕西观音山自然保护区处于秦岭自然保护区群的核心位置，具有丰富的动植物资源，是适合开展道路对鸟兽资源影响研究的地区。

我国野生动物研究与保护领域于20 世纪90 年代中期开始使用红外相机，基本与国外同步(李晟等，2014)。它隐蔽和能够持续工作的特点十分适合于野生动物资源调查(肖治术等，2014)，也不会在监测过程中造成野生动物的损伤，故本研究采用红外相机来进行野生动物监测。

本研究以观音山自然保护区内一条硬化的双行道路为案例，采用红外相机技术开展道路对野生动物影响的监测研究，探讨该道路的影响情况。本研究关注以下科学问题：(1) 道路两侧100 m 范围内有哪些物种活动？(2)道路对鸟兽活动范围的影响如何？(3)道路对鸟兽日活动节律有怎样的影响？

1 研究方法

1.1 研究区概况

陕西观音山自然保护区位于陕西秦岭山脉中段南坡的佛坪县境内，地理坐标为北纬33°35′~33°45′，东经107°51′~108°01′。此保护区东邻陕西天华山自然保护区，西接佛坪国家级自然保护区，北与周至国家级自然保护区相邻，南与佛坪县长角坝乡接壤。保护区地表起伏大，多悬崖沟谷，海拔高度1 300~2 300 m；属亚热带北缘山地暖温带气候，有显著的山地森林小气候特征；年平均气温11.5 ℃，极端最高气温36.4 ℃，极端最低气温-14.3 ℃；年降水量922.8 mm。植被类型主要有落叶阔叶林、针阔混交林和针叶林。保护区有丰富的生物多样性，其中包括大熊猫(Ailuropoda melanoleuca)、川金丝猴(Rhinopithecus roxellana)等国家Ⅰ级重点保护野生动物和黑熊(Ursus thibet‐anus)、中华鬣羚(Capricornis milneedwardsii) 等国家Ⅱ级重点保护野生动物。

研究的道路为保护区内部其中一条硬化水泥道路，称为长角坝镇东河台村—凉风垭道路。道路可容两辆小型轿车错车，两侧无边坡与护栏，人和野生动物均可无障碍穿行。本研究对该道路进行了长达4年的红外相机监测。

1.2 红外相机布设方案

2014 年7 月至2018 年10 月，在由长角坝镇东河村通往凉风垭的观音山自然保护区的内部道路上选取了5 个垂直于道路的断面，共布设20 台红外相机(型号：猎科Ltl Acorn)(图1)，相邻断面间隔距离均大于100 m。其中1号断面海拔高度最低，5号断面海拔高度最高。

图1 陕西观音山国家级自然保护区内红外相机布设点位示意图. 右图为佛坪县；左图为观音山国家级自然保护区内的监测道路及红外相机布设断面，各位点间距未按照实际距离绘制Fig. 1 The sketch distribution map of camera traps along the road in Guanyinshan National Nature Reserve, Shaanxi. Right: Foping County; Left:the monitoring road in Guanyinshan National Nature Reserve and five road intersects with four cameras, the distances between each site are not drawn according to the actual distance

每个垂直断面布设4台红外相机，安置在垂直于道路的方向上，分别为与道路的坡面距离为5 m处2台(一台朝向道路、一台朝向树林)、距道路50 m处1台和100 m 处1 台。所有相机布设位置的地势平缓，坡度小于10°。其中5 m 朝向道路的相机主要用来监测道路的人为干扰，它与5 m 朝向树林的相机设置在同一位点上，但本文的分析中将两者的观测数据分开。5 m 朝向道路、距道路50 m 和100 m 的红外相机均设立于2014 年7 月，而5 m 朝向树林的红外相机于2016 年4 月增设。所有相机均工作到2018 年10 月。相机高度为1 m；设置为一次触发连拍2~3 张照片，连续两次拍照的最短时间间隔为2 s。

1.3 数据收集与处理

采用红外相机数据管理系统进行照片的信息(照片编号、日期和地点等) 提取工作。删除只有自然景色的照片；根据《中国鸟类分类与分布名录》 (第3 版) (郑光美，2017)、《中国哺乳动物多样性》(第2 版)(蒋志刚等，2017)对兽类与鸟类照片进行辨识，按照物种名称将其详细分类，录入物种名称、数量、性别等信息；物种保护级别则依据《国家重点保护野生动物名录》(国家林业与草原局，2018)进行判定。对于出现交通工具和人的照片，定义为人为干扰。分为3 种类型：汽车，包括各种大、小型汽车，特种车辆，农用运输车等；摩托车，包括三轮、二轮和轻便摩托车；行人，包括游客、当地居民和保护站工作人员。

在数据整理的过程中，若拍摄到同一种动物的照片时间间隔小于6 s，则这一组照片为连拍照片，仅保留1张。若同一拍摄地点的照片中出现的都是同一种动物，且照片之间的时间间隔小于5 min，则认为是由同一个体或群体在短时间内逗留造成的重复照片，取这些照片中同一物种数量最多的1 张作为独立有效照片。若有不同物种出现，则按物种分类进行同样处理。

1.4 数据分析

通过计算干扰强度来衡量保护区内不同类型的干扰，本文主要关注行人和汽车的干扰。以行人照片数量作为行人干扰次数，按公式(1)进行干扰强度计算：

式中Cij：第i断面(i= 1, 2, 3, 4, 5) 上第j位点(j=5 m 朝向道路，5 m 朝向树林，距道路50 m 和100 m)的行人照片数；Dij：第i断面(i=1,2,3,4,5)上第j位点(j= 5 m朝向道路，5 m朝向树林，距道路50 m和100 m)相机的实际工作天数

各断面上仅有5 m 朝向道路的相机拍摄到了汽车。为了分析汽车干扰的时间分布，以2 h 为间隔，将一天划分为12 个时间段，并以该位点的汽车照片数量作为汽车干扰次数，按公式(2)进行干扰强度计算：

式中Cij：第i断面(i=1,2,3,4,5)5 m 朝向道路的相机在第j时间段内(j= 1, …12) 获得的汽车照片数；Di：第i断面(i= 1, 2, 3, 4, 5) 5 m 朝向道路的相机的有效工作天数

通过计算兽类和鸟类相对丰富度指数( Rela‐tive abundance index, RAI) 来衡量保护区内兽类和鸟类的相对种群数量(武鹏峰等，2012) ，计算公式如式(3):

式中Ai：第i类(i= 1, …n) 物种的独立有效照片数；N：独立有效照片总数。物种RAI 的高低表现出了物种在该生境内的丰富度与活动频率的高低。

采用核密度估计(Kernel density estimation)描述物种的日活动节律特征(Ridout and Linkie,2009)。该方法认为物种的每次探测是从连续的日活动节律分布中采集的随机样本，此日活动节律分布描述了该物种在某个特定的时间被探测到的概率，横轴为时间，纵轴为该时间点上物种被探测到的概率，曲线下面积分值为1。由于其他物种观测数据有限，为避免误差，只针对RAI 最高的两种兽类和鸟类进行分析。此方法需在R 软件(R version 4.0.2)的“overlap”统计包中完成。

所有涉及昼夜之间的差异，一律认为06:00—20:00 为昼间，20:00 至次日06:00 为夜间(武鹏峰等，2012)。

分别检验2016—2018 年行人干扰强度、兽类独立有效照片数和鸟类独立有效照片数在4个监测位点上的差异性。由于数据不服从正态分布，故采用Kruskal-Wallis 法进行组间差异检验。显著性水平设定为α = 0.05。文中所给出的P值均经过Bonferroni 校正。所有计算与分析在Excel 2016 和SPSS 26.0上进行。

2 结果

2.1 道路干扰情况

2.1.1 道路上行人干扰强度的距离差异

获得照片16 168张，人为干扰照片共计14 440张。分析显示此道路的人为干扰源主要是汽车，占80.33%；行人和摩托车分别占12.08%和7.59%。检验2016—2018 年各距离上行人干扰强度之间的差异性(图2)。结果显示，距离道路100 m 处的行人干扰与5 m 朝向树林(P= 0.038) 和5 m 朝向道路(P= 0.002)有显著差异，但其余各组间均无显著差异(P>0.05)。

图2 不同红外相机监测距离上行人干扰强度之间差异的克鲁斯卡尔·沃利斯检验结果Fig.2 The differences of pedestrian disturbance intensity betweendifferent infrared cameras monitoring distances based on Kruskal-Wal‐lis test

2.1.2 汽车干扰强度时间分布

5号断面的汽车干扰强度在08:00—18:00远高于其他断面，可以认为5 号断面是最为繁忙的路段。除了1号断面，其他断面的汽车干扰强度高峰均在白天，且夜间基本没有车辆通过。1 号断面呈现了与其他断面不同的特征：全天都有一定的车流量，高峰期在22:00—00:00(图3)。

图3 监测道路1~5号断面上5 m朝向道路位点的汽车干扰强度时间分布Fig. 3 The time distribution of vehicles disturbance intensity on the 5 m facing-road site of section No.1-5 along the monitored road

2.2 生物多样性和相对丰富度指数

在1 728 张拍摄到动物的独立有效照片中，兽类 照 片1 325 张(76.68%)， 鸟 类 照 片403 张(23.32%)。经识别，兽类4目10科13种(食肉目犬科动物均为保护站饲养的家犬，故不进行统计)，鸟类2 目5 科14 种。扭角羚(Budorcas taxicolor)(RAI=50.64%)、野猪(Sus scrofa)(RAI=17.01%)、豹猫(Prionailurus bengalensis) (RAI = 2.26%)、小麂(Muntiacus reevesi)(RAI=1.97%)的RAI位于兽类前四位。鸟类中RAI 位于前四的是红腹锦鸡(Chrysolophus pictus) (RAI = 9.26%)、红嘴蓝鹊(Urocissa erythrorhyncha) (RAI = 4.63%)、红腹角雉(Tragopan temminckii) (RAI = 4.34%)、 星 鸦(Nucifraga caryocatactes)(RAI=1.91%)(表1)。

表1 陕西观音山国家级自然保护区内部道路两侧红外相机拍摄的兽类和鸟类名录Table1 Mammals and birds recorded by camera traps along the road in Guanyinshan National Nature Reserve,Shaanxi

续表1 Continued from table 1

收录于《国家重点野生保护动物名录》的国家Ⅰ级重点保护野生动物4 种，即扭角羚、林麝(Moschus berezovskii)、川金丝猴和大熊猫；国家Ⅱ级重点保护野生动物7 种，即中华鬣羚、黄喉貂(Martes flavigula)、黑熊、红腹锦鸡、红腹角雉、勺鸡(Pucrasia macrolopha)和血雉(Ithaginis cruen‐tus)。中国特有物种7 种，兽类占4 种，即扭角羚、小麂、大熊猫和川金丝猴；鸟类3 种，即红腹锦鸡、橙翅噪鹛(Trochalopteron elliotii) 和黄腹山雀(Pardaliparus venustulus)。

2.3 野生动物在不同监测距离的分布差异

对2016—2018 年各红外相机监测位点监测到的兽类独立有效照片数进行差异性分析。结果显示，5 m 朝向道路与距离道路100 m 的兽类独立有效照片数有显著差异(P=0.025)(图4)。

图4 不同红外相机监测距离上兽类数量之间差异的克鲁斯卡尔·沃利斯检验结果Fig.4 The differences of number of mammals between different in‐frared cameras monitoring distances based on Kruskal-Wallis test

在5 m 朝向树林、距离道路50 m 和100 m，监测到的兽类数量分别为10 种、9 种和12 种，均高于5 m 朝向道路的5 种。在所有监测距离上，扭角羚都是RAI 最高的兽类，其次为野猪。黄鼬(Mus‐tela sibirica) 和黑熊仅可在距离道路100 m 外的树林被观测到。

对2016—2018 年各距离上的红外相机监测到的鸟类独立有效照片数进行差异性分析。结果显示，5 m 朝向道路与距离道路100 m 的鸟类独立有效照片数具有显著差异(P=0.005)(图5)。

图5 不同红外相机监测距离上鸟类数量之间差异的克鲁斯卡尔·沃利斯检验结果Fig.5 The differences of number of birds between different infrared cameras monitoring distances based on Kruskal-Wallis test

鸟类多样性分析结果与兽类呈大致相同的趋势。5 m 朝向道路共观测到5 种鸟类，5 m 朝向树林、距道路50 m 和100 m 则分别记录到3 种、9 种和10 种鸟类。其中，喜鹊(Pica pica) 和黄腹山雀只出现在距离道路5 m范围内。8种鸟类，即星鸦、勺鸡、白喉噪鹛(Garrulax albogularis)、松鸦(Garrulus glandarius)、橙翅噪鹛、血雉、黑领噪鹛(Garrulax pectoralis) 和棕腹大仙鹟(Niltava da‐vidi)只在距离道路50 m以外的树林内被观测到。

2.4 日活动节律

兽类中，扭角羚是RAI 最高的物种。距离道路50 m 和100 m 的扭角羚有相似的活动规律，3 个活动高峰分别为06: 00—08: 00、18: 00—20: 00 和22: 00 至次日02: 00。5 m 朝向道路处扭角羚的活动高峰在00:00(图6a)。野猪是兽类中RAI 第二的物种。在各距离上观测到的野猪活动高峰时间并不同，但都集中在08: 00—18: 00。夜间的活动强度均低于白天(图6b)。

图6 陕西观音山国家级自然保护区内两种主要兽类的日活动规律. a：扭角羚；b：野猪Fig.6 Daily activity patterns of two major mammals detected in Guanyinshan National Nature Reserve,Shaanxi. a:Budorcas taxicolor;b:Sus scrofa

鸟类中，RAI 最高的两种是红腹锦鸡和红嘴蓝鹊。5 m 朝向道路的相机并未拍摄到红腹锦鸡；其余监测位点的红腹锦鸡活动高峰都在昼间，距离道路100 m 红腹锦鸡在10: 00—12: 00 有一次活动低谷。22: 00 至次日02: 00 无红腹锦鸡的踪迹(图7a)。5 m 朝向道路、距离道路50 m 和100 m距离上观测到的红嘴蓝鹊的活动规律较为相似，高峰期是12: 00—14: 00；5 m 朝向树林出现两个高峰期，分别是08: 00—10: 00 和14: 00— 16: 00(图7b)。

图7 陕西观音山国家级自然保护区内两种主要鸟类的日活动规律. a：红腹锦鸡；b：红嘴蓝鹊Fig. 7 Daily activity patterns of two major birds detected in Guanyinshan National Nature Reserve, Shaanxi. a: Chrysolophus pictus; b: Urocissa erythrorhyncha

3 讨论

3.1 道路对野生动物分布的影响

与在观音山自然保护区进行的兽类监测研究(武鹏峰等，2012；贾晓东等，2014)相比，本研究未记录到中华斑羚(Naemorhedus griseus)、花面狸(Paguma larvata)、金 钱 豹(Panthera pardus)、猪獾(Arctonyx collaris) 和狗獾(Meles leucurus) 这5 种兽类。然而，中华斑羚、花面狸、狗獾在神农架旅游公路的监测有记录(李佳等，2015) ，因此可以排除以上3 种兽类对道路有极大的回避效应。金钱豹和猪獾可能是因为对道路的回避效应而不出现在距离道路100 m 之内，但也可能是监测区域与其他研究不同所导致。

在美国北卡罗纳州西部开展的研究指出黑熊对高密度道路有回避效应(Brody and Pelton,1989) ，这与本研究观测到的黑熊活动范围(50 m以外)相吻合。环长白山旅游公路的研究认为道路对黄鼬有吸引效应，影响域约为50 m (王云等，2010)，但本研究观测到的黄鼬只活动于距离道路50 m 以外的范围。两者关注的道路类型、状态和范围有可能导致结果不同，要获得道路对观音山保护区黄鼬活动范围影响的详细信息，还需要开展更有针对性的研究。

在5 m 朝向树林位置观测到的鸟类物种最少，距离道路50 m 和100 m 观测位点物种开始增加。鸟类的社群通讯会被道路噪音扭曲，导致繁殖失败，所以噪音有可能是鸟类回避道路的主要原因(Reijnen and Foppen, 1994; Reijnenet al., 1995) 。道路的存在一定程度上减小了特定物种的生存范围，将导致种内或种间竞争加大，尤其不利于濒危物种的保育工作。

3.2 道路对野生动物活动时间的影响

与其他观测距离相比，5 m 朝向道路距离上观测到的扭角羚夜间活动强度高于昼间，但在秦岭的研究表明扭角羚不具备明显的夜行性(贾晓东等，2014)。丁宏等(2008)指出夜间车辆较少的道路可为野生动物种群提供扩散通道，而本研究的道路除了1 号断面以外，其余断面夜间车流量极小，具备野生动物扩散的条件。所以5 m 朝向道路方向上扭角羚夜间活动强度的增加，有可能是其利用道路进行移动及歇息时被拍摄所导致。

野猪的活动时间集中于昼间，这与在观音山保护区对野猪的观测结果相符合(王长平等，2015)。但有研究指出在一定的人为干扰强度下，野猪会压缩昼间活动时间，增加夜晚活动时间以回避人为干扰(Gaynoret al., 2018) ，这有可能是本研究中人为干扰强度最大的5 m 朝向道路处野猪在夜间出现活动高峰的原因。

观音山保护区道路两侧范围内，仅距离道路100 m 处的红腹锦鸡活动频率低谷出现在10:00—12:00，其他观测距离在午间都有高活动频率。但红腹锦鸡属于昼行性动物，在午间处于休息状态(穆君等，2019)，且在佛坪保护区的研究显示红腹锦鸡在07:00—17:00 活动很少(刘小斌等，2017)。所以本研究中只有距离道路100 m 的红腹锦鸡活动习性与其他研究相似，这说明道路干扰如车流量和噪音使较敏感的物种改变了活动时间以适应新环境。

本研究主要关注道路所带来的人为干扰对野生动物活动的影响，也证明了道路对鸟兽活动有一定的影响。然而道路生态学涉及面非常广，评价道路影响还需综合考虑植被、空气质量、环境温度、噪声等，以细化人为干扰的具体指标。因此，我们建议观音山自然保护区调查所有内部道路和贯穿保护区的国道108 线对野生动物的影响，同时扩大监测距离，为野生动物活动范围和时间的变化提供更多面的解释，确定观音山国家级自然保护区内生态系统和野生动物受道路影响的程度并根据全区情况制定合适的道路管理措施。