土壤中微塑料复合污染研究进展与展望

谢洁芬 ，章家恩 , ，危晖 , ，刘自强，陈璇

1.岭南现代农业科学与技术广东省实验室，广东省生态循环农业重点实验室，广东 广州 510642；2.华南农业大学资源环境学院，广东 广州 510642；3.广东省现代生态农业与循环农业工程技术研究中心，广东 广州 510642；4.农业农村部华南热带农业环境重点实验室，广东 广州 510642

“微塑料（microplastics）”一词在 2004年Science上被首次提出来（Thompson et al.，2004），环境中微塑料的污染也开始备受科学界的广泛关注。微塑料通常指粒径小于5 mm的塑料颗粒或碎片，具有薄膜、纤维或片状等多种形态（Thompson et al.，2004），其分布呈现出全球化趋势，在水、土、气、沉积物等环境介质中广泛存在（骆永明等，2021；Batool et al.，2022；Liu et al.，2022）。目前已在全球多种土地利用类型的土壤中检测到微塑料，其来源主要有生活垃圾、农膜残留、污水灌溉、污泥农用、化肥施用、大气沉降、垃圾填埋、渗滤液渗流等（杨杰等，2021）。据估算，陆地环境中微塑料的年输入量是海洋环境的 4—23倍（Nizzetto et al.，2016a），且当土壤中的微塑料达到一定量时，土壤的理化性质、功能及生物多样性等均会发生变化，从而诱发生态风险（Rillig et al.，2020），甚至威胁人类健康。特别是自然界中的微塑料常与多种污染物共存，所引起的复合污染比微塑料单一污染更严重、可控性更低、防治对策更复杂。因此，在2016年召开的第二届联合国环境大会上，微塑料污染被上升为环境与生态科学研究领域第二大科学问题，与臭氧耗竭和全球气候变化共同成为全球重大的环境问题。

当前，环境微塑料污染正成为整个地球表层生态系统最严重的威胁之一（骆永明等，2021），需更加重视微塑料污染尤其是微塑料复合污染的研究。目前，在微塑料表面已检测到重金属、持久性有机污染物和抗生素等，微塑料作为这些污染物的载体，对土壤生态环境造成一定的复合效应，相关学者也已展开关于微塑料与其他污染物的复合效应研究（侯军华等，2020）。但是，由于土壤微塑料研究起步较晚，对土壤环境中微塑料与其他污染物之间的互作、迁移、降解等还缺乏深入探究，对其复合污染效应所带来的生态风险研究也存在一定争议。因此，本文基于土壤微塑料复合污染物的来源，综述了微塑料通过吸附作用、形成生物膜、释放添加剂等3种途径分别与土壤环境中多种污染物（重金属、持久性有机污染物、抗生素）、微生物及自身释放的添加剂等共同作用的过程，分析复合污染所引发的生态毒性效应，并在此基础上展望土壤微塑料复合污染研究的未来发展方向，旨在为深入探索土壤中微塑料复合污染的互作规律及相关机理提供参考，以进一步全面评估其对土壤生态系统和人类健康的风险，为深入开展微塑料污染防治提供科学依据。

1 土壤微塑料及其复合污染的研究现状

以“Microplastics”和“微塑料”为检索词对 Web of Science（WOS）和CNKI的数据进行分析（数据获取时间段为2011年1月1日—2022年8月31日），得到热点网络共现图（图1）。可见，一是近11年来微塑料污染的主要研究热点（图1a）；二是海洋环境介质仍是微塑料的热点研究领域（图1b），这可能与目前土壤环境中微塑料分离和检测难度较大有一定关系（范玉梅等，2019；徐湘博等，2021）。值得一提的是，图1a和图1b中均出现“吸附（adsorption）”，表明微塑料的吸附作用受到的关注度较高。

图1 基于VOSviewer分析的微塑料热点网络共现图Figure 1 Hotspot network co-occurrence diagram based on VOSviewer analysis with microplastics as the search term

但是，随着研究的不断深入，近年来科学界对微塑料的研究从早期的海洋、淡水环境开始聚焦到土壤（Uzun et al.，2022；Yusuf et al.，2022）。以“Soil microplastics”和“土壤微塑料”为检索词对WOS和 CNKI的文献数据进行主题检索（数据获取时间段为2011年1月1日—2022年8月31日），分别得到6356和646篇文献，并从发表年份和数量两个维度对获得的文献资料进行分析（图2）。结果表明，近11年来，土壤微塑料相关的发文数量逐年增加，反映出土壤微塑料越来越受到国内外重视；特别是近5年来，在WOS中检索到的相关研究成果激增，可见该领域的研究水平和发展程度也在快速提升。同时，在以上WOS数据库检索的结果中继续以“combined pollution”、“joint pollution”和“combined contamination”为检索词进行主题检索，分别得到的文献数量为459、52和116篇，仅占以“soil microplastics”为主题词检索得到的文献数量的7.5%、0.85%和1.9%；同样，在上述CNKI数据库检索的结果中继续以“复合污染”为检索词进行主题检索，得到63篇文献，仅占以“土壤微塑料”为主题词检索得到的文献数量的9.7%。这些数据说明目前已有的研究中大多数仅关注单一微塑料的污染，如微塑料自身的性质特征、分布现状或生态效应等，对微塑料复合污染的研究并不多。

图2 WOS，CNKI数据库中以土壤微塑料为主题发表的文章数量分布（2011年1月1日—2022年8月31日）Figure 2 The number distribution of articles published on the theme of soil microplastics in WOS and CNKI databases (January 1, 2011‒August 31, 2022)

2 土壤微塑料复合污染类型及效应

微塑料通常和其他多种污染物共存于自然环境中，并通过不同途径对生态环境产生复合污染。本文按照土壤环境中与微塑料形成复合污染的主要污染物的来源，将微塑料复合污染划分为外源性复合污染和内源性复合污染两种类型。微塑料与土壤环境中的重金属、持久性有机污染物和抗生素等常见污染物发生相互作用，共同对土壤生态系统产生复合污染，并引发一定的复合污染效应，称为外源性复合污染（即复合污染物源于土壤环境但与微塑料互作产生交互效应）；内源性复合污染是指微塑料进入土壤后，由于发生老化、磨损等，自身的添加剂逐步被释放并与微塑料共存于土壤环境中，共同对土壤生态系统产生复合污染，引发一定的复合污染效应（即复合污染物源于微塑料释放并产生污染效应）。此外，微塑料的“载体效应”会影响污染物的环境行为，可能导致更严重的交叉复合污染。

目前已有诸多研究证实微塑料能通过吸附土壤环境中的其他污染物、与土壤微生物发生作用、自身释放添加剂等3种途径（李爱峰等，2019；侯俊等，2020；李昇昇等，2020）对生态环境产生复合污染（表1）；同时，复合的污染物还可能会促使微塑料自身性质改变而发生降解等（Zettler et al.，2013）。但由于微塑料和污染物相互作用的机理非常复杂，现阶段对微塑料-污染物复合体系的作用机制尚未深入探究，对微塑料复合污染的生态毒性效应和机理还不明确。因此，从复合污染对农田土壤生态系统影响的视角出发，有必要深入开展土壤微塑料和污染物间产生互作的规律及机理等的研究，为评估生态环境风险和促进农田土壤微塑料污染风险管控和治理提供科学依据。

3 土壤微塑料与其他污染物的互作

根据上述微塑料复合污染的内源性及外源性特点，归纳出目前土壤微塑料和污染物共同作用的3种主要类型：一是与重金属、持久性有机污染物、抗生素等污染物发生吸附作用；二是与微生物（病原菌等）形成生物膜；三是与自身释放的添加剂或单体形成共同污染。不同互作类型的复合污染行为，对土壤生态系统产生不同的污染效应。

3.1 发生吸附作用

微塑料具有粒径小、比表面积较大、疏水性强等特点（Wang et al.，2022），能与土壤中的重金属、持久性有机污染物和抗生素等发生吸附作用。多数研究认为，微塑料与污染物分子间存在多种相互作用（Hüffer et al.，2016）（图3），吸附主要取决于聚合物与化学物质之间的亲和力，即通过范德华力、色散力、诱导力等分子间作用力（褚献献等，2021），且两者间的静电和疏水等是相互作用的主要机制（万红友等，2022）。对微塑料和污染物的吸附过程研究，大多是通过建立吸附的等温线和动力学两类模型，前者可揭示吸附剂-吸附质之间的相互作用；后者有助于评估吸附效率、了解限速步骤及确定吸附机理（李守益，2019）。例如，疏水性有机化合物在塑料聚合物上的吸附通常符合双模态聚合物吸附模型，主要包括吸附和分配两种机制（Wang et al.，2018）。

图3 微塑料与污染物之间相互作用的主要机理Figure 3 Main mechanism of interaction between microplastics and pollutants

3.1.1 微塑料吸附土壤中其他污染物

目前有关微塑料与土壤中其他污染物的吸附研究，主要集中在与典型重金属、持久性有机污染物、抗生素等的吸附，主要包括互作机理、影响因素及产生的复合污染效应等（表2）。

表2 微塑料对土壤中部分典型污染物的吸附作用Table 2 Adsorption of microplastics on typical pollutants in soil

3.1.2 影响吸附作用的因素

微塑料类型。环境中常见的微塑料主要有聚乙烯（PE）、聚氯乙烯（PVC）、聚对苯二甲酸乙二醇酯（PET）、聚丙烯（PP）、聚苯乙烯（PS）和聚酰胺（PA）等。由于不同组成成分的微塑料在结构、官能团及带电性等均存在较大差异，加上其聚合物形成过程中的链排列紧密度不同，因此，微塑料比表面积、疏水性、风化过程中性质变化程度等均不一样，导致其对污染物的吸附能力各不相同（周倩等，2018）。例如PS主要是通过π-π键与其他芳香族有机化合物发生相互作用（Mei et al.，2020）；PA因存在由C–O键和N–H键组成的酰胺基，容易通过氢键与污染物形成吸附，且吸附能力远大于其他材质的微塑料（宋欢等，2019）。

微塑料粒径。在一定范围内，微塑料的粒径与其比表面积和有效吸附位点数量均呈反比，且粒径越小，表现出越强的吸附能力（王一飞等，2019）。例如，粒径为0.5 μm的PS相比6.0 μm的PS，其对Cu2+的吸附能力显著增强（付东东等，2019）；而粒径小至50 nm时，其比表面积减小，团聚作用增大，吸附能力反而降低（王一飞等，2019）。

微塑料老化。环境中的微塑料在紫外线、热降解、生物降解等作用下会逐渐老化，其表面结构、官能团、稳定性及流动性等会发生改变，影响吸附能力（褚献献等，2021）。例如，使用双氧水及芬顿试剂处理PS，发现PS上的裂缝增多，且产生更多的活性位点和含氧官能团，对 Cd2+的亲和力明显增强（Lang et al.，2020）；经过紫外照射过的PS，其晶体结构有较大变化，表现在PS表面含氧官能团和水分子容易生成氢键，导致其可用的吸附位点数量减少，吸附能力下降；但也有研究发现，紫外老化处理几乎不改变PE的吸附能力（徐鹏程等，2020）。

共存离子特征。共存离子类型及离子强度均影响吸附过程。一方面，共存的离子可能会对吸附位点产生竞争或影响彼此的离子存在形式。例如，在研究腐殖酸对 PS和PE吸附四溴联苯醚的影响时发现，腐殖酸增多后，腐殖酸不仅会占据微塑料表面部分吸附位点，还可能和四溴联苯醚产生互作，对微塑料吸附能力有影响（徐鹏程等，2020）；在单一的 Cu2+溶液中，因 Cu2+易水解形成[Cu(H2O)4]2+，影响Cu2+与PS的有效接触，而在Cu2+和 Zn2+共存溶液中，Zn2+能水解产生[Zn(OH)(H2O)3]NO3，对Cu2+水解具有抑制作用，间接促进了PS对Cu2+的吸附（付东东等，2019）。另一方面，微塑料和污染物因静电作用产生的吸附受到溶液离子强度的影响。例如，Na+和 Ca2+离子浓度越高，经老化后的PP对三氯生（TCS）的吸附能力越强（Wu et al.，2020）。

土壤pH。土壤pH值对微塑料表面的官能团质子化程度、污染物的化学性质及存在形式等均有直接影响。例如，当pH值较低，一方面，微塑料表面因质子化呈正电性，增加了与金属离子间的静电排斥力，影响有效吸附；另一方面，金属阳离子与H+存在竞争性吸附，使得微塑料表面部分吸附位点被H+所占据，降低其吸附重金属的能力。而当pH值较高，金属离子容易发生络合作用产生络合物沉淀，对吸附不利。例如，3种土壤微塑料PE、PS和PA，在不同的土壤pH环境下对四环素（TC）的吸附量不同，其中，在中性条件下PE对TC的吸附量最大，在酸性条件下PS对TC的吸附量最大，而pH对PA吸附TC的影响较小，且随着pH增加吸附量降低（杨杰等，2019）。但由于在土壤环境中已有研究较少，相关结果（观点）尚需进一步研究以提供更有力的证据。

此外，环境中营养物质的可利用性以及生物膜的阻碍等（Foulon et al.，2016），都可能削弱微塑料对污染物的吸附。

3.2 形成生物膜

目前，对微塑料与生态系统中的细菌等微生物之间的相互作用知之甚少，但微生物在微塑料与生态系统各级消费者之间的生物、化学和物理相互作用中发挥重要作用（Oberbeckmann et al.，2015；Rummel et al.，2017），而微塑料除了影响微生物群落的组成和结构，还能吸附微生物并使其大量繁殖，并通过形成生物膜促进抗生素抗性基因、病原菌和耐药菌的传播（Wang et al.，2020；褚献献等，2021），甚至造成外来物种入侵等，给生态系统带来直接或间接危害。微塑料和生物膜之间的相互作用十分复杂。1972年，有学者首次发现了漂浮在马尾藻海水中的微塑料，并从上面附着的水憩和硅藻推测，可能还有其他的微生物（Carpenter et al.，1972）；随后，在土壤中也有相关研究证明微生物能长期吸附在微塑料上并形成生物膜（Kettner et al.，2017）。近年来，微塑料和微生物间形成的生物膜成为两者相互作用的研究焦点，对预测微塑料在不同生态环境中的环境行为及归趋至关重要。已有研究发现聚乙烯微塑料不仅能够明显富集sul1，sulA/folP-01，tetA，tetC，tetX和ermE等ARGs的丰度，还能富集sulA/folP-01和tetA等周围水体中没有的ARGs（Wang et al.，2020），而当微塑料表面上的大量致病菌耐药菌进入环境后，很可能诱发微生物间的基因交流，引发病原菌致病基因和抗性基因发生水平转移，最终造成抗生素抗性基因不可控传播和大面积爆发耐药致病菌，甚至引发生态灾难（田其凡等，2020）。

3.2.1 生物膜的形成过程

由于微塑料能长期稳定存在土壤环境中，且自身的特性，能为多种微生物提供物理想的生态位和吸附位点（Carpenter et al.，1972；Zettler et al.，2013），促使微生物在其表面快速定殖，并生长为不同于土壤土著的微生物群落，最终形成生物膜（季梦如等，2020）。但在形成生物膜前，大部分微塑料表面会先形成一层起桥梁作用的调节膜，该膜由无机和有机物质组成，微生物在这层膜上先迅速定殖后才逐渐形成生物膜（Bakker et al.，2003）。目前大部分研究认为生物膜的形成需经历3个主要阶段：包括原始定殖阶段，由细菌等先可逆性占据微塑料表面并调节膜发生作用；生长阶段，微塑料表面不可逆的黏附蛋白及次生物种分泌胞外多聚物、或形成菌毛等的作用下，基质特性被诱变；成熟阶段，微生物不断增殖最终形成具有独特生态位的各种微生物群落（Zettler et al.，2013；De et al.，2015；Arias-Andres et al.，2018）。

3.2.2 影响生物膜形成的因素

微塑料理化性质不同导致细菌定殖差异。微塑料对微生物的选择性和代谢适应性对细菌的定殖起主导作用。一方面是由于微塑料作为人工高分子聚合物，主要组成成分是碳氢元素，可作为环境中异养微生物碳源的来源，为其定殖提供基础养分（Oberbeckmann et al.，2015）；另一方面，微塑料对拟杆菌、厚壁菌及变形菌等特定的生物分类群有潜在的代谢适应性，能为其提供有益的生态位（Roager et al.，2019）。也有研究发现，定殖早期塑料颗粒附着的微生物群落组成是由颗粒附着能力决定（Datta et al.，2016）。此外，微塑料的疏水性、表面能、结晶度等会影响其与细菌的相互作用。

环境特异性对生物膜积累生物量和异养活动产生影响。Foulon et al.（2016）发现，Zobell培养基中定殖颗粒的比例要高于其他培养基，说明微生物定殖与环境的营养可利用性有关；其他环境因子也会影响微塑料上细菌群落的多样性，如光照、盐度、温度、含氧量、氧化还原电位以及海洋沉积物中无机碳和总有机碳的含量等（De et al.，2015）。也有研究发现，链霉菌自身对紫外线辐射有一定抵抗力及对烃有较强的降解能力，因此，在光环境下具有生长选择优势，相对丰度高（Pinto et al.，2019）。

生物膜上微生物的群落演替过程导致其组成变化。随着微塑料暴露时间越长，附着在上面的真核生物的占比会越大（徐希媛等，2019），微生物相对丰度也处于动态变化中，因此，在不同的采样点，微生物丰度和群落结构均有较大差别。

3.2.3 微塑料与微生物的互作

微塑料和生物膜相互作用极为密切。一方面，微塑料作为微生物独特的栖息地，同时也是微生物的载体，能促进微生物（如抗生素抗性基因及病原菌等）在各环境介质中迁移；另一方面，生物膜的形成对微塑料自身的密度、疏水性、化学官能团、粗糙度等理化性质及表面形貌都产生一定影响（Rummel et al.，2017；Tu et al.，2020）。生物膜形成后可能会阻碍微塑料与其它物质接触（褚献献等，2021），从而改变微塑料的吸附性和影响与其他物质形成的复合污染，甚至减缓污染物的释放（Zhang et al.，2018a）；而且生物膜上微生物基因的多样性，使其成为不同基因之间进行交流的重要场所，且可能从中获得具有共耐药性或交叉耐药性特点的人类致病细菌（Imran et al.，2019），同时微塑料作为耐药菌和耐药基因的载体，加速了其在环境中的传播，对生态系统造成严重危害。以生物膜形式附在微塑料表面上的微生物，具有重要的生态优势，可作为营养物质积累的热点、协调复杂基质的降解及提高生态稳定性等（鞠志成等，2021），甚至能在一定程度上促进微塑料降解（Zettler et al.，2013）；但是，附着在微塑料表面的细菌，积累后产生生物毒性，一旦进入生物体内，则容易引发机体感染（Richard et al.，2019）。

3.3 释放添加剂

常见的微塑料添加剂有邻苯二甲酸盐酯（PAE）、双酚A（BPA）、壬基酚（NP）和溴化阻燃剂（BFR）。大多数添加剂具有生物毒性（Hermabessiere et al.，2017），例如在欧盟，已禁止被大量用作塑料增塑剂及抗氧化剂的壬基酚，被证明可能会破坏免疫系统甚至致癌等。微塑料能向环境中释放添加剂或小分子单体，如阻燃剂、塑化剂和着色剂等（Koelmans，2015），例如，微塑料释放酞酸酯类物质，对土壤中微生物的多样性产生影响（You et al.，2019）。迄今为止，仅少数研究涉及检测从海洋微塑料中释放的添加剂（Faure et al.，2015），而微塑料释放的添加剂及其在土壤中的迁移规律和潜在生态风险仍未被足够重视。

3.3.1 添加剂的释放规律及生态风险

微塑料主要来源于塑料制品，两者添加剂的组成及比例相似、释放的速度及机制有关联（陈蕾等，2021）。由于土壤中微塑料添加剂相关研究较为缺乏，在此，以塑料中添加剂的释放和迁移规律为参照，分析微塑料添加剂释放的规律及潜在的生态风险。

在生产及加工塑料制品时，经常会大量加入多种添加剂以提高塑料制品的性能和延长其使用寿命（徐擎擎等，2018），例如双酚A是最常用的添加剂，年产量超300万吨。由于这些化学物质添加到聚合物中时，并非通过化学键与聚合物相连，而是物理混合的方式（Chen et al.，2013），因此，很容易受到各种环境介质如紫外线、温度、土壤的酸碱性、可溶性有机质等的作用（任欣伟等，2018），释放出有毒添加剂，造成更加严重的二次污染，也成为新的污染源。有学者采集了潮滩的微塑料样品，从中提取到邻苯二甲酸酯及磷系阻燃剂等，并检测到其中的三（氯异丙基）磷酸酯（TCPP）的质量分数为 84.4 μg·g−1（Zhang et al.，2018b）。同时，大多数添加剂具有毒性，可能会干扰神经系统，导致动物产生遗传性畸变、人体内分泌功能受损甚至影响生殖发育等（刘沙沙等，2019）。例如主要用于聚氯乙烯塑料的增塑剂邻苯二甲酸酯类，在全球生产及使用量最大，是一类典型的内分泌干扰物，其添加比例按重量计可高达 10%—60%（Net et al.，2015），但在很低的剂量时就会对生物产生明显的生殖毒性（张悦等，2019）。

3.3.2 影响添加剂释放的因素

添加剂释放的量和速度受到多种因素影响，不同类别的塑料制品、添加剂的特性及化学结构、环境因素、人为因素等（陈蕾等，2021）。例如，光照后发生老化的微塑料，表面形成的极性基团能降低添加剂在塑料表面的吸附，并加速其向环境中释放（Paluselli et al.，2019）。但目前为止，有关塑料制品中添加剂的释放及所引发的生物毒性相关的研究并不多，其在环境中的释放路径和转化机理还不清晰，与微塑料产生的复合污染及毒性机制研究几乎空白。因此，需进一步深入开展相关研究，以便对微塑料的生态风险有更科学的评估，减少塑料添加剂对生态环境及人类健康的潜在危害。

4 研究展望

微塑料污染作为新型的全球生态环境问题，对地球表层生态系统带来的潜在威胁及产生的生态毒害，是当前环境研究领域的研究热点之一，其中，微塑料与污染物形成的复合污染是研究其生态毒理效应的关键。微塑料除自身物理毒性外，其复合污染及作为载体经食物链和食物网络延伸的生态风险，将其生态毒理效应通过分子和细胞途径扩大，最终影响到土壤生态系统及人类健康。因此，今后在土壤微塑料复合污染方面，亟待开展以下几方面的深入、系统与前瞻性理论与应用研究。

（1）在微塑料的内源污染研究上，探讨土壤微塑料自身化学添加剂释放的规律和机理，全面评估复合污染对土壤生态系统产生的毒性效应。

（2）在复合污染的联合效应上，关注微塑料与其他污染物之间的交叉污染效应，完善生态风险评估模型，并利用大数据管理平台，精准评估复合污染的剂量-生物效应及健康风险。

（3）在复合污染的防治技术上，揭示微塑料与土壤中微生物的互作机理及生物膜效应，深入探索土壤环境中利用微生物主导进行生物修复去除微塑料的关键技术。

（4）在复合污染的生态风险评估上，研究微塑料复合污染对土壤-植物根系-植物地上部植株的迁移与联动作用机制及生态毒理效应，进而精准评估其对地上部生物多样性、群落结构及植物-土壤生态系统功能影响的总体风险。