益蝽对斜纹夜蛾3龄幼虫的捕食作用研究

肖峰 田翙 肖德波 陈文龙

摘 要：为明确益蝽Picromerus lewisi （Scott） 对斜纹夜蛾Spodoptera litura （Fabricius）的控害潜力，室内条件下测试了益蝽3～5龄若虫及雌、雄成虫对斜纹夜蛾3龄幼虫的捕食功能反应。结果表明：益蝽对斜纹夜蛾3龄幼虫的捕食功能反应均符合Holling-Ⅱ模型，理论最大捕食量分别为4.6头、6.4头、7.8头、11.4头和9.3头;瞬时攻击率分别为0.1888、0.2340、0.2834、0.3794和0.2828;猎物处理时间分别为0.2182 d、0.1562 d、0.1287 d、0.0875 d和0.1081 d。益蝽的搜寻效应值随斜纹夜蛾密度增大而减小，同一猎物密度下，益蝽的搜寻效应由大到小依次为雌成虫>雄成虫>5龄若虫>4龄若虫>3龄若虫，雌成虫对斜纹夜蛾的捕食能力最强。研究表明益蝽若虫及雌、雄成虫对斜纹夜蛾幼虫具有较好捕食能力。本研究为益蝽的捕食能力评价提供了理论基础。

关键词：益蝽;斜纹夜蛾;功能反应;生物防治

中图分类号：S476.2

文献标识码：A

文章编号：1008-0457（2021）06-0066-05

国际DOI编码：10.15958/j.cnki.sdnyswxb.2021.06.009

Abstract：In order to clarify the pest control potential of Picromerus lewisi  against Spodoptera litura，the predatory function of the 3rd to 5th instar nymphs，female and male adults of Picromerus lewisi against the 3rd instar larvae of Spodoptera litura was studied under indoor conditions.The results showed that the predatory function response of Picromerus lewisi to the 3rd instar larvae of Spodoptera litura conformed to the Holling-Ⅱ model.The theoretical maximum predation was 4.6，6.4，7.8，11.4 and 9.3，respectively.The instantaneous attack rate was 0.1888，0.2340，0.2834，0.3794 and 0.2828.The prey treatment time was 0.2182 d，0.1562 d，0.1287 d，0.0875 d and 0.1081 d，respectively.The hunting effect value of Picromerus lewisi decreased with the increase of the density of  Spodoptera litura.Under the same prey density，the hunting effect of Picromerus lewisi was female adult>male adult>5th instar nymph>4th instar nymph>3rd instar nymph，and female adults had the strongest predatory ability on the Spodoptera litura.In words，the nymphs，female and male adults of Picromerus lewisi had good predation ability to the 3rd larvae of Spodoptera litura.This study provides a theoretical basis for the control of Spodoptera litura.

Keywords：Picromerus lewisi;Spodoptera litura;functional response;biological control

斜纹夜蛾 Spodoptera litura （Fabricius） 隶属鳞翅目Lepidoptera夜蛾科Noctuidae，为世界性害虫[1]。在我国除西藏未见报道外，其余各地区均有分布[2]。该虫食性广，可严重危害烟草、棉花、莲藕和头花蓼等经济作物[3-4]，对我国农业生产构成严重威胁。近年来，斜纹夜蛾在烟草上的危害尤为严重，其低龄幼虫取食烟草后，致烟叶出现大量半透明斑块，幼虫进入暴食期后，使烟叶产生穿孔，严重时只剩烟草叶脉，对烟叶的产量和品质造成严重影响[5-9]。我国历年来主要以化学农药对其进行防治，已有研究表明，斜纹夜蛾对茚虫威、除虫脲、氨基甲酸酯、拟除虫菊酯、有机磷、有机氯和苏云金杆菌等多种药剂产生了不同程度抗药性，且抗药性有逐年增强的趋势[10-12]。斜纹夜蛾具暴发性，环境适宜情况下极易暴发成灾，因此需采取长期防控的策略。生物防治具有对人畜安全，对害虫的选择性高和可長期持续性控制害虫等优点，可实现对斜纹夜蛾的长期有效防控，减轻化学防治斜纹夜蛾带来的抗药性和环境污染。迄今已报道斜纹夜蛾的捕食性天敌主要为蝽类和蜘蛛，如蠋蝽Arma chinensis （Fallou）、叉角厉蝽Eocanthecona furcellata（Wolff）、红彩真猎蝽Harpactor fuscipes （Fabricius）、烟盲蝽Crytopeltis tenuis （Reuter）、斑腹刺益蝽Podisus maculiventris （Say）草间小黑蛛 Erigonidium graminicola （Sundevall） 和拟环纹豹蛛 Pardosa pseudoannulata （Bosenberg etstr）等[13-20]，目前以益蝽Picromerus lewisi （Scott）对斜纹夜蛾进行生物防控的研究鲜有报道。

益蝽隶属半翅目Hemiptera，蝽科Pentatomidae，益蝽亚科Asopinae，广泛分布于中国、韓国、日本以及俄罗斯西伯利亚地区[21]。其作为一种优良的广食性天敌昆虫，主要捕食鳞翅目昆虫幼虫。目前国内外对其生物防治潜力的研究较少，有研究表明，益蝽可捕食杨树上的杨小舟蛾Micromelalopha troglodyta （Graeser） 和两色绿刺蛾Latoria bicolor （Walker） 的幼虫[22]，其对黏虫Mythimna separata （Walker） 和草地贪夜蛾Spodoptera frugiperda （J.E.Smith） 亦具有较好控制能力[23-26]，这些研究显示益蝽具有很好的潜在开发应用价值。目前我国基于在蠋蝽和叉角厉蝽的人工繁殖方面取得的诸多成果[27-29]，已在贵州省黔东南、黔西南、绥阳县和德江县等地初步建立益蝽繁育基地。其田间应用潜力仍需探明，亟需评估益蝽不同虫态（虫龄）对夜蛾科重要害虫的捕食作用，为利用益蝽进行生物防治提供理论依据。

为评价益蝽对斜纹夜蛾的控害潜力，在室内研究益蝽3～5龄若虫及雌、雄成虫对斜纹夜蛾3龄幼虫的捕食作用，明确益蝽对斜纹夜蛾的室内捕食能力，以期为益蝽田间防治斜纹夜蛾提供理论依据，同时为本土天敌昆虫的保护及开发利用奠定基础。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

供试益蝽各虫态（虫龄）均饲养于贵州省德江县煎茶镇益蝽繁育基地，已连续饲养3代以上。1～2龄若虫在人工气候箱（宁波江南仪器 ARMA-580）中以10%蜂蜜水饲养，3～5龄若虫及成虫在养虫笼内（60 cm×60 cm×75 cm）以黏虫饲养。

斜纹夜蛾由贵州大学昆虫研究所提供，并在益蝽繁育基地人工气候室内连续饲养两代。1～3龄幼虫在养虫笼中以烟叶饲养，将烟叶叶柄插入装有蒸馏水的50 mL离心管中保持水分;为减少高龄期幼虫自残，4～6龄幼虫置于塑料养虫盒（42.9 cm×30.9 cm×14.8 cm）内，以烟草和白菜为食物低密度（50头/盒）饲养;成虫在养虫笼中以10%蜂蜜水为补充营养饲养。

饲养条件：（27±1） ℃，相对湿度RH（60±10）%，光周期16L∶8D。

1.2 试验方法

1.2.1 饥饿处理

试验在人工气候室温度（25±1） ℃，RH （60±10）%，光周期16 L∶8 D内进行（下同）。实验前将刚蜕皮的益蝽（<12 h）置于塑料盒内（底径11 cm，上径15 cm，高10 cm，下同），单头饥饿处理24 h，每个盒子中放置一块湿润无菌脱脂棉。

1.2.2 不同龄期益蝽对斜纹夜蛾3龄幼虫的捕食功能反应试验

试验于上述人工气候室内进行。在塑料盒中观察益蝽各虫态（龄期）对斜纹夜蛾3龄幼虫的捕食作用。将单头饥饿处理后的益蝽放入有斜纹夜蛾3龄幼虫（设5个猎物密度梯度：5、10、15、20、25头/盒）的塑料盒中，为防止斜纹夜蛾幼虫自残，塑料盒底部放几块烟叶，盒盖上开孔（D=10 cm）透气，并以100目纱网封口。24 h后观察并记录斜纹夜蛾死亡量。每个处理重复10次，CK对照组不放入益蝽，用以校正其捕食量。益蝽的校正捕食量=试验组捕食量-CK对照组斜纹夜蛾平均自然死亡的数量。

1.3 数据统计分析

捕食功能反应采用Holling-Ⅱ：Na=aNT/（1+aThN）[30]进行拟合计算（式中Na为捕食量，a为瞬时攻击率，T为试验总时长，N为猎物密度，Th为处理时间（即捕食1头猎物所用的时间））。试验持续时间为1 d，T=1，公式简化为Na=aN/（1+aThN）。

搜寻效应公式为：S=a/1+aThN[31]（式中S代表搜寻效应，a、Th、N代表意义同上）。

数据采用MS Excel 2019统计分析，利用IBM SPSS 2019b计算均值和标准误，以Duncans新复极差法比较益蝽日均捕食量差异显著性。

2 结果与分析

2.1 益蝽对斜纹夜蛾的捕食量

益蝽若虫及雌、雄成虫均可捕食斜纹夜蛾3龄幼虫，表1所示，不同密度下益蝽的日均捕食量存在显著差异（P<0.05），随着猎物密度增大，益蝽对斜纹夜蛾3龄幼虫的日捕食量呈增大趋势，其增幅逐渐减缓。在猎物密度为5头/盒时，益蝽3～5龄若虫及雌、雄成虫的日均捕食量最低，分别为0.8头、1头、1.2头、1.6头和1.2头，各虫态的日均捕食量差异不显著（P>0.05）。在猎物密度为25头/盒时的捕食量最大，分别为2头、3头、3.4头、4.6头和3.6头，在同一猎物密度下，益蝽雌成虫的日捕食量均高于其他虫态和雄成虫。

2.2 益蝽对斜纹夜蛾幼虫的捕食功能反应

以Holling-Ⅱ圆盘方程对益蝽不同虫态捕食功能进行拟合计算，得到益蝽捕食斜纹夜蛾3龄幼虫的功能反应方程及参数（表2）。结果表明：益蝽对斜纹夜蛾3龄幼虫的捕食反应均符合Holling-Ⅱ功能反应模型。益蝽对斜纹夜蛾的理论最大日捕食量由大到小依次为：雌成虫（11.4头）>雄成虫（9.3头）>5龄若虫（7.8头）>4龄若虫（6.4头）>3龄若虫（4.6头）;对猎物的处理时间由小到大依次为：雌成虫（0.0875 d）<雄成虫（0.1081 d）<5龄若虫（0.1287 d）<4龄若虫（0.1562 d）<3龄若虫（0.2182 d）。瞬时攻击率从大到小依次为：雌成虫（0.3794）>5龄若虫（0.2834）>雄成虫（0.2828）>4龄若虫（0.2340）>3龄若虫（0.1888）。从捕食效能来看，益蝽雌成虫的捕食效能均高于若虫和雄成虫。益蝽雌成虫处理猎物的时间最短，瞬时攻击率最高，对斜纹夜蛾的捕食能力最强。

2.3 益蝽对斜纹夜蛾的搜寻效应

通过搜寻效应公式S=a/（1+aThN）计算得到益蝽若虫及雌雄成虫对斜纹夜蛾3龄幼虫的搜寻效应。由图1可知，益蝽3龄若虫、4龄若虫、5龄

若虫及雌雄成虫在斜纹夜蛾3龄幼虫密度为5头/盒时益蝽的搜寻效应最强，分别为0.1565、0.1979、0.2400、0.3254和0.2453;在斜纹夜蛾3龄幼虫密度为25头/盒时益蝽的搜寻效应最弱，分别为0.0930、0.1223、0.1482、0.2073和0.1603，益蝽不同虫态的搜寻效应随猎物密度增大而逐渐减小，同一密度下益蝽搜寻效应表现为雌成虫>雄成虫>5龄若虫>4龄若虫>3龄若虫。

3 结论与讨论

捕食功能反应是室内评价天敌昆虫捕食作用最常用的方法之一，可为准确评估天敌昆虫的生物防治潜力提供重要参考。目前对益蝽亚科天敌的捕食功能反应研究多为Holling-Ⅱ功能反应模型[32-34]，本试验的研究结果表明益蝽对斜纹夜蛾3龄幼虫的捕食量随猎物密度增加而上升，且逐渐趋于饱和，益蝽对斜纹夜蛾3龄幼虫的捕食功能反应亦符合Holling-Ⅱ模型，与益蝽对草地贪夜蛾和黏虫的捕食功能研究结论一致[24-26]。益蝽3龄若虫、4龄若虫和5龄若虫对斜纹夜蛾的理论最大捕食量分别为4.6头、6.4头、7.8头，与益蝽对黏虫3龄幼虫的捕食接近[26]，略低于蠋蝽对斜纹夜蛾3龄幼虫的捕食量[34]，明显低于唐艺婷[35]的研究结果，但该研究的供试斜纹夜蛾均为人工饲料饲养，而本试验的供试斜纹夜蛾均为烟叶饲养，这种差异可能是由猎物的食物不同造成的。吴天德等[36]研究发现，马尼拉侧沟茧蜂Microplitis manilae寄生取食豇豆Vigna unguiculata、芋艿Colocasia esculenta、烟草Nicotiana tabacum和芥蓝Brassica alboglabra四种植物的斜纹夜蛾幼虫时，寄生取食烟草的夜蛾幼虫，其幼虫期最长，化蛹率、羽化率和累计存活率最低，蛹重最轻，蛹期最长。在植物—害虫—天敌昆虫构成的三级营养结构中，寄主植物所产生的次生物质，在对害虫生长发育造成影响的同时，也可能会间接对天敌昆虫产生影响。因此，在应用天敌防控害虫时，还应充分考虑天敌对不同寄主植物的适应性。

益蝽理论最大捕食量表现为雌成虫>雄成虫>5龄若虫>4龄若虫>3龄若虫，对猎物的处理时间3龄>4龄>5龄>雄成虫>雌成虫;瞬时攻击率雌成虫>5龄若虫>雄成虫>4龄若虫>3龄若虫。这表明，随着益蝽虫龄和体型增大，其对斜纹夜蛾的控制能力越强。本试验中，5龄若虫在猎物密度为25头时，捕食量不再增加，推测可能在该猎物密度下，益蝽捕食量早已达到饱和状态，所以猎物密度的增大并不会引起其捕食量增加，同时5龄若虫的瞬时攻击率高于雄虫，推测可能是由于5龄若虫在羽化前需要积累营养物质和能量，表现出较强攻欲望。益蝽雌成虫对斜纹夜蛾3龄幼虫的处理时间最短，最大日捕食量最大，瞬时攻击率最强，究其原因一方面是雌成虫体型明显大于雄成虫和若虫，其日常活动所需的能量更多，另一方面雌虫在产卵前需要积累大量营养物质和能量。类似的结果在其他捕食性蝽的研究中也有报道，唐艺婷等[34]研究表明蠋蝽雌成虫对斜纹夜蛾3龄幼虫的捕食能力均强于其他虫态，南方小花蝽对烟蚜的捕食研究同样显示其雌成虫的捕食能力最强[37]。此外，益蝽成虫寿命长于各龄期若虫历期，对于害虫的持续控制能力远强于若虫，综合比较，以益蝽雌成虫防治斜纹夜蛾效果最好。益蝽成虫具飞行能力，在大田应用中是否会迁飞走有待进一步研究。

本试验研究结果表明益蝽对斜纹夜蛾具有较强捕食作用，为斜纹夜蛾绿色防控提供了新方法。本试验是在人工气候室内完成，而在大田环境中，益蝽的控害能力还会受到环境温度、湿度以及斜纹夜蛾种群动态等多方面因素影响，因此在人工释放天敵时要结合害虫发生情况，选择合适时机释放。

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