右半结肠癌No.206组淋巴结转移的观察研究

张冬生，封益飞，王 勇，胥子玮，唐俊伟，黄远健，张 川，孙跃明

(南京医科大学第一附属医院结直肠外科，江苏 南京，210029)

近年，结直肠癌发病部位呈“右移”趋势，右半结肠癌所占比例显著升高[1]。右半结肠癌根治性切除术以全结肠系膜切除术(complete mesocolic excision，CME)及D3根治术为标准。CME强调系膜的完整性，D3强调淋巴结的清扫。手术的标准化、规范化有助于降低手术风险、改善患者预后。关于右半结肠癌的淋巴结清扫范围尚存有争议，焦点之一是幽门下淋巴结是否需要常规清扫或选择性清扫。《日本大肠癌临床病理处理规范》中将大肠的淋巴结号码用200号的3个数字表示，幽门下淋巴结编为No.206组淋巴结，而在《胃癌处理规约》中将其编为No.6组淋巴结[2]。No.206组淋巴结是沿胃网膜右动脉近端第1支、沿幽门下动脉向下至胃网膜右静脉及胰十二指肠上前静脉汇合处的淋巴结，详细可分为No.6a沿胃网膜右动脉分布的淋巴结，No.6i沿幽门下动脉分布的淋巴结，No.6v胰头前表面沿胃网膜右静脉及幽门下静脉分布的淋巴结[3-4]。本文回顾性分析右半结肠癌手术患者的临床病理资料，探讨No.206组淋巴结转移的规律，以期为右半结肠癌淋巴结的清扫提供临床依据。

1 资料与方法

1.1 临床资料 回顾性收集2015年1月至2019年12月南京医科大学第一附属医院结直肠外科收治的111例患者的临床资料。纳入标准：(1)病理检查确诊为右半结肠原发性腺癌，肿瘤部位自回盲部至横结肠右侧；(2)行CME+No.206组淋巴结清扫并单独分拣；(3)限期手术。排除标准：新辅助放化疗、既往肠癌病史、合并其他恶性肿瘤、多原发结直肠癌、家族性腺瘤性息肉病、阑尾肿瘤、肿瘤侵犯其他组织器官。本研究符合《赫尔辛基宣言》的要求。患者及家属均签署知情同意书。

1.2 手术方法 患者取平卧分腿位，右侧抬高。主刀立于患者左侧，第1助手立于右侧，扶镜手立于患者两腿之间。五孔法施术，脐下3～5 cm处穿刺10 mm Trocar为观察孔，剑突与脐连线中点水平线与左锁骨中线的交点穿刺12 mm Trocar为主操作孔，分别在两侧髂前上棘与脐连线中点、右锁骨中线肋缘下3～5 cm处穿刺5 mm Trocar为辅助操作孔。手术方式采用肠系膜上动脉(superior mesenteric artery，SMA)导向、尾侧中间入路法。首先，全面探查腹腔，助手将横结肠及网膜牵向头侧，小肠置于左髂区，充分暴露右侧结肠及其系膜，助手向外向上提拉回结肠血管蒂，显露其下方系膜皱襞，打开浆膜，钝性、锐性分离相结合找出Toldt间隙，横行向内侧继续打开浆膜至SMA左侧，折行向上至横结肠系膜根部、胰腺前方、空肠起始段右侧。采用双手分离技术，左手持分离钳分离，右手持超声刀离断，逐层解剖，以点成线，以线成面。鞘外清扫SMA前方淋巴脂肪组织，分离拓展至肠系膜上静脉(superior mesenteric vein，SMV)前方，骨骼化解剖回结肠动静脉、右结肠动脉、中结肠动静脉，于根部离断。向外向上拓展Toldt间隙，避免损伤十二指肠、右侧输尿管。沿右结肠静脉回流方向解剖出Henle干及其余属支血管，清扫淋巴脂肪组织，根部离断右结肠静脉，保留胰十二指肠上前静脉、胃网膜右静脉。打开胃结肠韧带，进入小网膜囊，分离胃系膜与结肠系膜间隙，于胰腺下缘分离横结肠系膜根部，使其与下方分离间隙会师。向右分离结肠肝曲融合筋膜，至外侧结肠旁沟，向下分离至回盲部。牵拉回盲部，由下向上、由外向内继续游离回盲部。充分打开回肠系膜根部，至十二指肠水平部、SMV右侧。至此右半结肠游离完毕。沿胃网膜右血管单独清扫其周围淋巴脂肪组织，装入指套取出单独送检病理。取脐上正中6～8 cm切口行体外肠切除吻合。开放手术、达芬奇手术主要操作步骤同上。手术步骤见图1。

1.3 观察指标 (1)人口学特征：性别、年龄、BMI、术前血清癌胚抗原及CA19-9。(2)手术及术后恢复情况：手术时间、术中出血量、术后住院时间、术后肛门排便时间。术后并发症发生情况：切口液化/感染、吻合口漏、吻合口出血、胃排空障碍、腹腔出血、完全/不全性肠梗阻、腹腔感染、切口裂开、乳糜瘘。(3)术后病理学检查情况：肿瘤病理学TNM分期、肿瘤分化程度、总淋巴结检出数量、阳性淋巴结检出数量、No.206组淋巴结检出数量、No.206组阳性淋巴结检出数量、肿瘤大小、癌结节、脉管侵犯、神经侵犯。(4)随访与生存情况：获得随访的例数、随访时间、生存情况及肿瘤复发情况。

1.4 随访 采取电话与门诊结合的方式进行随访，术后2年内每3～6个月随访1次，2年后每1年随访1次。随访内容包括体格检查、肿瘤标志物检查(癌胚抗原、CA19-9)、胸腹部CT检查、肠镜检查。随访终点为发现肿瘤复发转移或患者死亡。随访截至2020年1月15日。

1.5 统计学处理 采用SPSS 24.0软件进行数据分析。偏态分布的计量资料以中位数M(P25，P75)表示，计数资料以绝对数或百分比表示。采用Kaplan-Meier法计算生存时间、生存率。

2 结 果

111例患者中男59例，女52例，26～87岁，中位年龄60岁。肿瘤位于回盲部9例、升结肠37例、结肠肝曲62例、横结肠右侧3例。患者均顺利完成右半结肠癌根治术，其中腹腔镜手术79例，开放手术8例，达芬奇手术24例，1例腹腔镜手术中转开腹。手术时间110(98,115)min，术中出血量30(20,50)mL。术后肛门排便时间4(3,5)d，术后住院时间7(6,8)d，术后总并发症发生率9.9%(11/111)，其中切口感染、脂肪液化5例，乳糜瘘5例，吻合口出血1例。

病理标本显示，肿瘤TNM分期Ⅰ期17例、Ⅱ期44例、Ⅲ期49例、Ⅳ期1例。组织学类型中高分化腺癌2例，中分化腺癌42例，低分化腺癌或黏液腺癌67例。淋巴结检出数量27(23,31)枚，阳性淋巴结0(0,2)枚，淋巴结转移率44.14%(49/111例)。No.206组淋巴结检出3(1,4)枚，阳性淋巴结检出0(0,0)枚，淋巴结转移率0.9%(1/111例)。No.206组淋巴结转移病例为1例53岁女性患者，结肠肝曲低分化腺癌，肿瘤大小6.5 cm×4 cm×3.5 cm，TNM分期为T4aN1bM0，共检出28枚淋巴结，3枚淋巴结转移。No.206组淋巴结检出7枚，1枚转移；另203组淋巴结3枚，1枚转移。

术后102例(91.9%)患者获得随访，9例失访，随访7～65个月，中位随访时间23个月。5年总生存率为86.3%，5年无病生存率为73.4%。

3 讨 论

No.206组淋巴结清扫是右半结肠癌根治术争论的焦点之一。日本大肠癌研究会建议当术中怀疑No.206组淋巴结有转移时需一并清扫，如无转移可不予清扫[5]。2009年德国Hohenberger等提出CME概念，建议根部结扎胃网膜右血管，清扫相应淋巴结[6]。2018年中国《腹腔镜结直肠癌根治术操作指南(2018版)》指出对于结肠肝曲癌，建议清扫胰头部上缘淋巴结及沿胃大弯侧网膜血管弓分布淋巴结[7]。部分专家认为进展期肝曲结肠癌建议行No.206组淋巴结的清扫[8]。

限于手术清扫方法、淋巴结挑选方法、病例报道数量等因素的影响，No.206组淋巴结转移率报道不一，通常认为结肠肝曲癌No.206组淋巴结转移率为3%～17%[9]，平均约4%。右半结肠癌No.206组淋巴结转移与T分期、肿瘤位置相关[10]。Toyota等[11]指出，右半结肠癌No.206组淋巴结转移率约为1.5%，主要发生于升结肠(1.1%)、结肠肝曲(3.8%)。Uematsu等[12]报道35例肝曲结肠癌，1例(2.9%)存在No.206组淋巴结转移。Bertelsen等[13]回顾了38例升结肠癌、肝曲结肠癌患者的病例资料，2例(5.3%)存在胃网膜淋巴结或幽门下淋巴结转移。Feng等[14]报道，肝曲结肠癌幽门下淋巴结转移率为16.7%(3/18)。本研究结果显示，右半结肠癌No.206组淋巴结转移率为0.9%(1/111)，肝曲结肠癌为1.9%(1/52)。可见No.206组淋巴结的转移率较低，因此，常规清扫的必要性有待商榷。

右半结肠癌No.206组淋巴结转移的途径尚无定论。从胚胎解剖学的角度出发，No.206组淋巴结位于十二指肠系膜内，并不在结肠系膜内[3]，不属于结肠癌区域淋巴结范围。结肠淋巴流向中的淋巴管伴随动脉分布[15]，由此定义了沿结肠动脉分布的肠旁、中间、中央淋巴结，即区域淋巴结，而No.206组淋巴结则归为其他淋巴结[2]。同时，淋巴管走行也呈现出从动脉走行中逸出的现象，穿通吻合支、侧副通路的形成是淋巴管从动脉走行中逸出的表现[15]。结肠肝曲淋巴引流至中结肠动脉根部，通过Henle干周围淋巴网引流至胃网膜右血管周围淋巴结[16]。胰头前方、Henle干周围是结肠系膜与胃十二指肠系膜交汇处，此处胃、结肠淋巴引流可相互贯通。正如胃下部癌会转移至No.14v组淋巴结。当肿瘤侵透浆膜层或No.6组淋巴结有转移时，No.14v组淋巴结转移率显著增高[17]。由此可部分解释No.206组淋巴结转移的途径。因为No.14v组淋巴结转移率低、转移后患者预后较差，而且清扫该组淋巴结容易造成SMV及中结肠静脉损伤，因此在第14版《胃癌处理规约》中，将No.14v组淋巴结归属于远处转移[18]。依此类推，No.206组淋巴结对于右半结肠癌应属于远处转移。

本研究采用SMA导向、尾侧中间入路的方法施行右半结肠癌根治术，清扫No.206组的同时保留胃网膜右血管，减少术中出血、胰腺损伤、胃排空障碍等并发症的发生。本研究系单中心回顾性研究，样本量较少，存在病例选择偏倚。然而，单中心研究可具有较好的样本一致性，包括手术标准、病理标准等。目前No.206组淋巴结转移的研究多限于小样本的病例报道，尚缺乏高质量、大样本、前瞻性临床数据的论证。

综上所述，右半结肠癌No.206组淋巴结的转移率较低，如果术前或术中评估怀疑No.206组淋巴结转移，或局部进展期肝曲结肠癌，建议予以清扫。