基于红外相机监测的黄喉鹀育雏行为

李国富 尹伟平 陈福元 于少鹏

(1.哈尔滨学院，黑龙江省寒区湿地生态与环境研究重点实验室，哈尔滨，150086；2.黑龙江中央站黑嘴松鸡国家级自然保护区服务中心，嫩江，161499)

红外相机技术，是指利用自动相机系统获取野生动物图像数据(照片或视频)，并通过处理图像数据进一步分析野生动物的种群数量、分布范围、行为特点以及生境利用等相关信息，从而为野生动物保护和管理以及野生动物资源的利用提供参考[1-3]。我国对于红外相机技术的应用起步较晚，1996年马世来等[4]首次在云南西部高黎贡山地区，应用2组不同组合的自动感应照相系统对野生动物资源进行调查，揭开了红外相机技术在野生动物科研监测事业方面应用的序幕。基于红外相机技术在野生动物资源监测领域的多方面优势，此项技术受到越来越多的科学研究和野生动物保护等领域工作者们的认可，并在20多年时间里得到迅速推广和发展。在红外相机技术应用的相关文献中，关于兽类(Mammalia)和大型地栖鸟类(Aves)的研究和报导较多，穆君等[5]于2015年7月—2017年11月应用红外相机对贵州习水国家级自然保护区内鸟兽进行监测，并对相对多度指数较高的4种兽类(毛冠鹿Elaphoduscephalophus、赤腹松鼠Callosciuruserythraeus、豪猪Hystrixbrachyura、藏酋猴Macacathibetana)和2种雉类(红腹锦鸡Chrysolophuspictus、红腹角雉Tragopantemminckii)进行了日活动分析；余建平等[6]在2014年5月—2019年4月对浙江省钱江源国家公园的兽类及鸟类进行了监测，并对国家公园内的21种兽类和72种鸟类的多样性、空间分布和相对多度进行了分析；李国富等[7]利用红外相机对黑龙江中央站黑嘴松鸡国家级自然保护区的10种大中型兽类和9种鸟类资源进行了连续监测。虽然近年来红外相机技术得到快速发展和广泛应用，但在体型较小的鸟类(如大部分林栖鸟类)监测方面应用较少，原因多是红外相机技术特点所致，如反应速度、触发延迟、快门速度、像素等。

黄喉鹀(Emberizaelegans)属雀形目(Passeriformes)，鹀科(Emberizidae)，鹀属[8]的广布种，在我国境内除西藏、新疆等少数省外，其余各省均有分布，俄罗斯远东地区、琉球群岛等地也有其种群分布[9]。国内关于黄喉鹀繁殖行为的研究较少，杨明学[10]、吴至康[11]在20世纪90年代曾报道过黄喉鹀的繁殖生态；Ueno等[12]1995对日本本州黄喉鹀的繁殖进行了记录；王毅鸿等[13]2019年对帽儿山地区春季黄喉鹀的繁殖进行研究。

本研究于2019年4—7月对黑龙江中央站黑嘴松鸡国家级自然保护区森林生物多样性监测样地内的5个黄喉鹀繁殖巢进行了红外相机监测。试图依此开辟保护区繁殖鸟类动态监测的新路径并为物种保护提供更详实的科学依据。

1 研究区概况

黑龙江中央站黑嘴松鸡国家级自然保护区位于黑龙江省黑河市嫩江市境内，地处大小兴安岭过渡地带的伊勒呼里山南麓，松嫩平原北部边缘。地理坐标为50°38′23″—50°48′10″N，125°44′57″—126°13′31″E。最高海拔620.1 m，最低海拔330.0 m，坡度多在5°—15°。气候属温带大陆性季风气候，但也兼有寒温带大陆季风气候特征。保护区属典型的高寒森林生态系统，区内有森林、灌丛、湿地和草甸。保护区森林覆盖率达82.4%，森林植被类型有针叶林、阔叶林及针阔混交林；湿地有森林沼泽、灌丛沼泽和草本沼泽，以及沼泽化草甸等多种植物群落[14]。

保护区森林生物多样性监测样地建设于2017年5月，现已列入“中国森林生物多样性监测网络(CForBio)”，样地面积25 hm2，区划为2 500个10 m×10 m样方及625个20 m×20 m样方(图1)。样地内木本植物组成主要为紫椴(Tiliaamurensis)、蒙古栎(Quercusmongolica)、黑桦(Betuladahurica)、白桦(B.platyphylla)、兴安落叶松(Larixgmelinii)、兴安杜鹃(Rhododendrondauricum)等。

2 研究方法

2019年4—7月，在黑龙江中央站黑嘴松鸡国家级自然保护区生物多样性监测样地内，利用红外相机监测技术[1，15-16]，采用样方统计、照片拍摄以及GPS定位相结合的调查方法对黄喉鹀育雏行为进行调查研究[17]。共选取5个黄喉鹀繁殖巢，5个巢区所在地理坐标为50°47′50″—50°47′55″N，125°55′25″—125°55′33″E。最高海拔528.1 m，最低海拔515.8 m，每个繁殖巢布设2台红外相机(夜鹰SG-990V)，相机参数设置为视频拍摄模式，统一相机时间(精确到分)，视频录制时长设置为20 s，视频分辨率1 920×1 080，开启音频录制功能，输入相应的自定义相机编号，手持GPS准确记录每个繁殖巢的位点信息，并记录巢周生境等相关信息。每3—5 d更换1次相机电池及存储卡。

红外相机布设中需调试拍摄角度，2台相机一近(距巢中心约50 cm)一远(距巢中心约100 cm)已达互补拍摄；同时避免阳光直射、镜头前草本植物茎叶晃动及遮挡引发相机错误开启；同时避免雨水等不利因素，以免影响拍摄效果和数据采集。

3 结果与分析

监测的5个黄喉鹀繁殖巢，从4月27日布设红外相机开始，6月12日幼鸟全部离巢，7月20日撤回全部红外相机结束，黄喉鹀窝卵数为(5.2±0.5)枚(n=5)，其中3个繁殖巢的幼鸟成功离巢，2个繁殖巢繁殖失败，失败巢分别被松鸦(Garrulusglandarius)、狗獾(Melesmeles)捕食，获得3个繁殖巢的有效数据，共记录到5 196条视频片段，其中3 358条有效视频，对所监测到的3个繁殖巢的黄喉鹀育雏行为(从雏鸟出雏开始进行详细统计)进行综合分析。

3.1 营巢、产卵及孵化

黄喉鹀每年4月下旬开始筑巢，巢址大多选择在林缘、灌丛、阔叶林或针阔混交林中，巢多筑于地面草丛中、树根下或灌丛上。巢址选定后，雌雄亲鸟共同筑巢，巢的隐蔽度较高，较难被发现，巢通常由3层结构构成，外层为干树枝、枯草叶，中层为草茎、草根，内层多为鸟羽、兽毛及细草根等。研究选取的5个黄喉鹀繁殖巢外观、大小、巢材组成等相似，差异不大。

黄喉鹀在营巢完毕后开始产卵，每日产卵1枚。产卵期间亲鸟不进行连续孵卵，产卵结束后雌雄亲鸟开始轮流孵卵，极少出现同时离巢现象，孵卵期为(12.7±1.2)d(n=3)。

繁殖期内亲鸟具较强护巢行为，当野生动物(如野猪Susscrofa、狍Capreoluscapreolus等)或者人距离繁殖巢较近(1—2 m)时，孵卵的亲鸟才会被迫离巢，且离巢后亲鸟一般不会直接飞离巢区，而是沿着地面跳离或者贴着地面向巢的相反方向短距离飞离，并在附近鸣叫，当野生动物或人离开后亲鸟便返回巢中继续孵卵。

3.2 育雏

育雏期行为主要包括喂食、护雏休息以及清理巢穴等。喂食行为是指成鸟将觅食到的幼虫等食物喂给雏鸟的行为；护雏休息行为是指亲鸟卧于巢内并将雏鸟置于腹下，用羽毛覆盖雏鸟以维持雏鸟体温或遮蔽风雨和强光等行为；清理巢穴是指在亲鸟喂食雏鸟后将雏鸟的排泄物叼离巢区的行为。

第1只雏鸟孵化后，雌雄亲鸟即开始育雏行为(图2A、B)，并始终贯穿整个育雏期，直至雏鸟离巢能够独立觅食。雏鸟1日龄时，雌鸟(图2C)主要留巢进行暖雏，雄鸟(图2D)外出觅食并喂食，且喂食频次及喂食量较少，其中，雌鸟平均喂食(3.0±1.0)次(n=3)；雄鸟平均喂食(8.0±1.7)次(n=3)，且亲鸟每次喂食的虫子数量均为1条。随着雏鸟日龄增长，雌雄亲鸟喂食频次(图3)及每次喂食的食物量均增长，且喂食频次与雏鸟日龄成正相关关系(y1=5.083 9x1+4.232 3，R2=0.698 8)。亲鸟喂食频次从雏鸟第1日龄平均喂食11次增长到第11日龄平均喂食86次，3个繁殖巢亲鸟喂食频次均值表明，育雏期雌鸟平均喂食频次低于雄鸟(图4)，但频次差异不显著(P>0.05)。亲鸟在雏鸟(77.0±0.6)日龄(n=3)记录到雌雄亲鸟外出觅食同时归巢喂食情况，即出现空巢现象；说明随着雏鸟日龄的增长，需要雌雄亲鸟同时外出觅食才能满足雏鸟的进食需求，且亲鸟每次喂食的虫子数量根据虫子大小不同从一条到数条不等。

黄喉鹀每日喂食的时间从03：00开始，直到20：00左右结束，长达17 h，其中，繁殖巢1，亲鸟的喂食活动时间最早从03：00开始，最晚持续到20：26结束；繁殖巢2，亲鸟喂食活动时间最早从03：15开始，最晚持续到19：47结束；繁殖巢3，亲鸟喂食活动时间最早从03：08开始，最晚持续到19：29结束。

从3个繁殖巢雏鸟孵化至离巢期间雌雄亲鸟护雏时长(图5)看，亲鸟护雏休息行为贯穿于整个育雏期，护雏休息时长为(3 402.8±118.1)min，在雏鸟离巢前逐渐减少，直到离巢前1天或者离巢当天未记录到护雏休息行为，3个繁殖巢雌雄鸟平均护雏时长分别为(2 540.0±74.4)、(862.8±62.0)min，二者之间差异显著(P<0.05)。

在雏鸟1—5日龄时，雌鸟护雏时长高于雄鸟(图6)，且二者之间差异显著(P<0.05)，雏鸟6日龄后雌鸟护雏时长虽仍高于雄鸟，但二者之间差异不显著(P>0.05)，雏鸟刚孵化时亲鸟护雏休息时间较长，随着雏鸟日龄的增长，亲鸟在巢内的护雏休息时间逐渐减少(图7)，二者呈现负相关关系(y2=-36.988x1+525.680，R2=0.798 6)，但极端天气(如下雨)亲鸟的护雏休息时间会不同程度增加，在雏鸟5日龄当天出现了下雨情况，亲鸟育雏时长较4日龄增长，之后，随着雏鸟日龄的增长，亲鸟护雏休息时长逐渐减少。

清理巢穴行为发生在育雏后期(图8)，繁殖巢1，在雏鸟9日龄开始记录到亲鸟清理巢穴的行为，且亲鸟清理巢穴行为与雏鸟日龄呈正相关关系(y3=13.000x1-10.677，R2=0.992 2)，直至雏鸟离巢共记录到清理巢穴行为50次。繁殖巢2，在雏鸟8日龄开始记录到亲鸟清理巢穴的行为，且亲鸟清理巢穴行为与雏鸟日龄呈现正相关关系(y4=9.2x1-9.0，R2=0.924 0)，直至雏鸟离巢共记录到清理巢穴行为64次。繁殖巢3，在雏鸟8日龄开始记录到亲鸟清理巢穴的行为，且亲鸟清理巢穴行为与雏鸟日龄呈现正相关关系(y5=10.000 0x1-7.666 7，R2=0.923 1)，直至雏鸟离巢共记录到清理巢穴行为46次。亲鸟清理巢穴次数随雏鸟日龄增加而增多，在雏鸟离巢后未记录到清理巢穴行为。

3.3 离巢

繁殖巢1的5只雏鸟于6月10日(12日龄)09：55全部离巢，繁殖巢2的5只雏鸟于6月10日(12日龄)12：30全部离巢，繁殖巢3的6只雏鸟于6月12日(11日龄)13：22全部离巢，除2日内在巢区附近活动(记录到音频或视频)外，其后未记录到返巢现象，雏鸟离巢后则育雏行为结束。

4 讨论

本研究黄喉鹀繁殖期营地面巢，巢一般被薹草属(如灰脉薹草Carexappendiculata)草本植物及木本植物(蒙古栎、白桦等)落叶覆盖，隐蔽程度相对较高，有利于躲避天敌，提高繁殖成功率，Grendelmeier等[18]的研究表明，哺乳动物及啮齿类动物会影响森林鸟类的繁殖成功率，还有研究者[19-20]则指出降雨会对鸟类繁殖的成功率有影响。本研究中黄喉鹀的繁殖成功率为61.54%，繁殖失败的2巢，主要是被天敌捕食，其中被狗獾捕食1巢，被松鸦捕食1巢；与已有研究[9]黄喉鹀的繁殖成功率64.71%相近，导致繁殖失败的原因主要有天敌(黄鼬Mustelasibirica、家犬、红嘴蓝鹊Urocissaerythroryncha、棕背伯劳Laniusschach)捕食、不明原因弃巢、人为干扰，而同为地面巢的三道眉草鹀(Emberizacioides)繁殖成功率为89.5%[21]，栗斑腹鹀(E.jankowskii)繁殖成功率为43.3%，导致繁殖失败的原因主要有天敌(蛇、楔尾伯劳L.sphenocercus)捕食、弃巢、人为破坏、放牧干扰、巢寄生(大杜鹃Cuculuscanorus)[22]，相比之下黄喉鹀的繁殖成功率处于中等水平。通过红外相机监测及以往保护区鸟类繁殖巢监测发现，黄喉鹀、栗鹀(E.rutila)、树鹨(Anthushodgsoni)等小型雀形目鸟类天敌众多，如松鸦、大杜鹃、大嘴乌鸦(Corvusmacrorhynchos)、苍鹰(Accipitergentilis)、松鼠(Sciurusvulgaris)等，有觅食雀形目鸟类鸟卵及雏鸟的习性，并且保护区内还分布有稳定种群数量的狗獾、赤狐(Vulpesvulpes)、黄鼬、貉(Nyctereutesprocyonoides)等具有类似觅食鸟卵及雏鸟习性的野生动物，这些天敌是导致黄喉鹀等雀形目鸟类繁殖成功率下降的重要因素，对其繁殖行为产生不利影响；保护区为杜鹃科(Cuculidae)鸟类重要繁殖区，虽未记录到巢寄生现象，但红外相机捕捉到大杜鹃吞食栗鹀卵的影像资料，说明杜鹃科鸟类对小型雀形目鸟类的影响也是导致其繁殖失败的原因之一；保护区内人为活动少，人为干扰对鸟类繁殖成功率影响小。

繁殖期黄喉鹀雌雄亲鸟共同育雏，雏鸟从1日龄开始，有明显索食动作，亲鸟即开始少量喂食，1日龄每日平均仅喂食11次，平均每只雏鸟进食2.08次，这与雏鸟身体发育、消化机能处于初级阶段相关，食物需求量较小。亲鸟每日喂食次数与雏鸟日龄呈正相关关系，到8日龄亲鸟每日喂食次数达到45次并首次出现雌雄亲鸟共同外出觅食现象，平均每只雏鸟进食8.49次，说明雏鸟进食需求逐渐增大，需由双亲共同觅食才能满足雏鸟的食物需求；到雏鸟11日龄，雌雄亲鸟喂食的次数达到峰值，为86次，平均每只雏鸟进食16.23次，平均每只雏鸟的进食次数约为1日龄时的8倍，这时雏鸟身体发育迅速，食量要求增大，同时亲鸟的喂食压力也同步增大，达到育雏期亲鸟喂食次数的最高峰。育雏期雌鸟的平均喂食次数低于雄鸟，但二者之间差异不显著，育雏期雌鸟主要负责护雏，维持雏鸟体温的恒定并留巢保护雏鸟的安全，只有在雄鸟归巢后会短暂飞离巢出觅食。

护雏休息行为贯穿于整个育雏期，直至雏鸟离巢前1天或离巢当天未记录到护雏休息行为发生。护雏休息行为高峰时段为20：00—次日03：00，原因可能是保护区春季气温变化幅度较大，该时段内气温下降迅速，需要亲鸟通过护雏行为来维持巢内和雏鸟的体温恒定，03：00或日出以后气温开始迅速回升，并且迎来每日的喂食早高峰，随之亲鸟的护雏时间明显减少。整个育雏期雌鸟平均护雏时长长于雄鸟，二者差异显著，但对单日龄亲鸟护雏时长进行分析表明，1—5日龄雌雄亲鸟护雏时长差异显著，6日龄后亲鸟护雏时长差异逐渐减小，差异不显著。由于雌雄亲鸟育雏期间分工不同，育雏前期雌鸟主要负责留巢护雏，雄鸟外出觅食，随着日龄的增长，雏鸟各项身体趋于完善，需要雌鸟留巢时间逐渐减少，雌鸟会逐渐增加外出觅食次数及时间来满足雏鸟对食量的需求。但在极端天气(如雨天)，亲鸟会增加护雏时间，来保证巢内的温度恒定，并维持雏鸟的体温。

对繁殖期3巢黄喉鹀雌雄亲鸟繁殖行为进行比较，结果发现，雌性亲鸟在育雏频次、育雏时长方面存在差异，但差异不显著。姜学雷等[23]对丝光椋鸟(Sturnussericeus)的相关研究表明雌雄亲鸟在育雏次数、育雏时间方面差异并不明显，Smith等[24]关于紫翅椋鸟(S.vulgaris)的研究显示，雌雄亲鸟通常采用不同的繁殖策略，如果是一雄一雌的单配制，雌雄共同育雏，则两性育雏行为差异不显著；如果是一雄多雌制，雄鸟则主要负责警戒和防御，雌鸟负责育雏。由于未能进行个体识别，无法判断黄喉鹀是否属于一雌一雄的单配制，但由目前的研究数据推测黄喉鹀雌雄亲鸟更倾向于双亲共同育雏的繁殖策略，并不存在明显的繁殖分工。