白鹇海南亚种的行为时间分配及其活动节律

李佳灵 尹为治 饶晓东 冯 源 滕甜甜 刘 辉 黄良鸿

(1.海南大学生态与环境学院，海口，570228；2.海南热带雨林国家公园管理局五指山分局，五指山，572299；3.海南大学林学院，海口，570228)

活动节律(activity rhythms)是动物在不同时空尺度下出现周期性、规律性的变化，是动物长期适应复杂环境的结果，反映其新陈代谢与生存状态间的关系，也是动物行为学研究的一项重要内容[1-2]。掌握动物的活动节律，有助于了解它们的种间关系、生态习性、环境压力、种群现状、时空利用等生物学和生态学信息，也是研究其适应策略，生态位分化、种群组成的重要理论基础，对于了解和保护野生动物具有重要意义[3-4]。

中国是世界上雉类(Phasianidae)最为丰富的国家之一，现存28属64种[5]，与其他鸟类相比，雉类更易于濒危，应该得到优先保护[6]。海南岛作为中国最南端的热带地区，其岛屿环境、热带气候和环境异质性使得它成为具有极高的物种丰富度和地方独特的生物多样性重点区域[7]。全岛有2种海南特有雉类亚种，即红原鸡海南亚种(Gallusgallusjabouillei)和白鹇海南亚种(Lophuranycthemerawhiteheadi)，均属于国家二级重点保护野生动物[8]。白鹇(Lophuranycthemera)在世界共有15个亚种[9]，我国有9种，分布于南方各省[5]。该物种适应能力强，海拔20—2 000 m均有分布，以亚热带常绿阔叶林、沟谷雨林、常绿落叶阔叶混交林及竹木混交林等为主要生境，其中森林郁闭度高、下木稀少的林区最为常见[10-11]。在海南，由于大量非法狩猎和栖息地破坏，导致其生存状况受到严重威胁[12]。

我国对白鹇的研究主要集中在种群分布与数量[13]、生境选择[14]、时间节律[15-16]、时间生态位分化[17-18]和人工饲养管理与疾病防治[19]等方面，以福建亚种(L.n.fokiensis)和指名亚种(L.n.nycthemera)为主，受遗传、社群、昼夜时长、环境因子、地形、同域共生种、食物和人为干扰等的影响，不同亚种间活动节律不尽相同[1，3]。对海南亚种的报道仅见高育仁等[11，20]采用传统的诱饵定位观察法开展相关研究，不可避免地受观察地点、观察时间和人为干扰等多种因素影响[16]。有研究表明，同一物种的不同亚种之间在生活史和行为生态等方面存在着地理变异[21-22]。因此，对白鹇海南亚种的研究可以帮助我们更好地理解该物种生活史对策的变化趋势。而红外相机技术(camera trapping)作为一种新的调查技术和手段，具有隐蔽性强，对动物干扰性小，不受地形、环境影响等特点，被广泛应用于野生动物监测、调查和节律等研究领域[23-26]。本研究于2018年1月—2021年1月在海南五指山腹地以公里网格架设红外相机，对白鹇海南亚种的活动节律进行研究，旨在掌握该亚种的生态习性，为科学管理和进一步深入研究提供基础依据。

1 研究区概况

海南热带雨林国家公园五指山片区(以下简称“五指山片区”)位于海南岛中部，横跨五指山市、琼中县，总面积529.3 km2(18°42′35″—18°59′0.3″N，109°23′47″—109°47′8″E)。五指山片区属热带雨林气候，年平均气温22.4℃，整年日照时间1 600—2 000 h，年降雨量约2 444 mm。四季无明显分别，根据降雨量分为旱季和雨季，旱季为11月至次年4月，雨季为5—10月[27]。区内动植物资源十分丰富，据统计，野生维管束植物2 146种，鸟类283种，鱼类67种，昆虫1 700多种[28]。

2 研究方法

2.1 红外相机布设

白鹇海南亚种主要栖息在海拔600—1 200 m的山地雨林，也见于200—600 m的人工林与热带低地雨林中[11]。本研究通过查阅资料，结合实地考察，利用地理信息系统(ArcGIS 10.2)将研究区域划分为132个1 km×1 km的公里网格，选取沟谷雨林、热带低地雨林、热带山地雨林中郁闭度高、下木稀少等适宜白鹇栖息的50个点布设红外相机(易安卫士L710-940)。研究区域海拔278—1 867 m，分为3个梯度，即低海拔地区(300—700 m)、中海拔地区(700—1 200 m)和高海拔地区(1 200—1 600 m)，分别布设红外相机15、17、18台次(图1)。相机参数设置为拍照+视频，间隔时间0 s，图像尺寸12 MP×5 MP，视频尺寸1 080 P×720 P，灵敏度为中[28]。

2.2 行为分类

依据文献，可将白鹇行为分为6种：觅食(头部低垂，有明显用喙啄取地面食物的动作)、移动(头部不低垂，双脚交替，包括行走、疾走、飞行)、梳理(用喙啄理羽毛、用爪搔头部及颈前部分、用喙啄跗蹠及足、挺胸拍翅等)、警戒(站立张望，左右观测，行走中急停观测后又疾走)、休息(基本不动，多数时间闭眼，包括站立静栖、蹲伏静栖、躺卧静栖)和对抗(同种之间或与其他种之间的攻击防御，包括争斗、嬉戏、逃跑等)[29-30]。

2.3 数据统计与分析

使用易安卫士红外相机自带的管理系统对回收的数据进行初步整理，自动提取拍摄地点、经纬度、相机编号、照片编号、视频编号、海拔、拍摄日期和时间、拍摄时温度和月相等信息。随后用ACDSee 2.5图片浏览器逐张浏览，筛选出白鹇照片，判断照片内白鹇幼体数、雄体数、雌体数、行为等。为保证数据的独立有效性，比对30 min内拍摄到的照片，无明显差异的作为1张独立有效照片，拍摄到的白鹇个体视为同一个体；如发现集群行为，则取其中数量最多的相片进行统计[15，31]。

2.3.1 相对活动强度指数

相对活动强度指数(relative activity intensity index，RAI，量符号为IRA)可以反映出白鹇24 h内各时段，不同月份、干湿季和不同海拔梯度的活动节律变化[32]，计算公式如下：

IRA=Ni/H×100

式中：i代表不同的时间段(如07：00—07：59，记为7)、月份、海拔、旱季或雨季；Ni代表该物种在i时间段所拍摄到的有效照片；H代表该物种所拍摄到的有效照片总数；IRA越大，说明该物种在i尺度下活动强度越大[17]。

2.3.2 行为频次

行为频次是不同时空尺度下各种行为出现的频率，计算公式如下：

Pi=Ti/Bk×100%

式中：i代表时间段、月份、海拔、旱季或雨季；k代表该物种的活动行为(如：觅食、警戒、梳理、移动等)；Ti为i时间段出现的相应行为的频次；Bk为k行为活动的总次数；Pi代表相应行为在i时间段的频率；Pi越大，表明该行为出现的频率越大[30]。

2.3.3 显著性分析

数据统计分析使用SPSS 20.0，红外相机监测点位置图采用ArcGIS 10.2绘制。首先对不同海拔梯度中布设相机数和该区域获得的独立有效照片数使用卡方拟合优度检验，判断在不同海拔拍摄到的白鹇频次与相应海拔布设的红外相机台数比率是否一致，如果一致便不做进一步分析；如不一致，对独立有效照片中白鹇个体数使用Mann-WhitneyU检验或Kruskal Wallis 检验分析白鹇在不同时间、不同月份、旱季雨季和不同海拔的活动频次、行为和性别间的差异性[16]。当统计结果为P<0.01时，表示差异极显著；P<0.05时，表示差异显著。

3 结果与分析

本研究期内，红外相机有效工作日累计18 365 d，获得红外相机视频与照片11 347份；共有35台相机拍摄到白鹇个体，拍摄到白鹇照片2 048张，视频683个，其中独立有效照片1 472张，视频491个；独立个体数为2 419只，其中雄性709只，雌性1 666只，幼体44只，雌雄比例约为2.35∶1。结果显示，该亚种主要在低海拔地区活动，其次为高海拔地区，在中海拔地区活动频率最低(图2)，且差异显著(df=2，P=0.002)。

3.1 不同时间尺度下的活动节律

3.1.1 日活动节律

白鹇的活动时间为06：00—20：00，雌雄均有3个峰值，其中，早高峰雌性(07：00—08：00)早于雄性(08：00—09：00)，中午和下午峰值时间接近，均为13：00和16：00前后(图3)；幼鸟活动高峰在08：00—10：00。结果显示，雄性在不同时间活动频率有极显著差异(df=14，P=0.005)，雌性差异不显著(df=14，P=0.141)。日相对活动强度在不同性别间无显著差异(t=2.020，df=22，P=0.056)。

共拍摄到5种白鹇行为，其中雄性警戒行为显著高于雌性(Z=-2.231，P=0.026)，其余4种行为均无性别差异。觅食在所有行为中占比最高，达到62.71%，其次为移动和警戒，分别占20.92%和14.10%。雌性在不同行为之间差异显著(df=4，P=0.000)，而雄性不显著(df=4，P=0.127)。警戒行为多发生在11：00—15：00，移动行为多发生在07：00—09：00，移动行为普遍高于警戒行为，仅在10：00—12：00略低，17：00后2种行为占比均升高。觅食在各时段占比稳定，以17：00占比最高，随后逐渐降低(图4)。

3.1.2 月活动节律

白鹇活动强度与月份具有显著相关性(P=0.000)，其中9月和10月是活动高峰，相对活动强度分别为15.54%和14.26%。2月、4—5月活动强度最低，相对活动强度均为2.40%左右。幼鸟活动主要出现在5—10月，2—4月未拍到幼鸟(图5)。雄性全年活动强度无显著差异(P=0.260)，雌性7—10月活动强度显著高于其他月份(P=0.000)。

觅食在全年行为中占有较高比例，仅4月略低于移动；移动大多高于警戒，仅7月略低。移动在7月出现最低值，9—12月趋于稳定。警戒行为4月最高，6月最低，其余月份较稳定。对抗行为2月和11月较高(表1)。各种行为全年差异极显著(χ2=35.929，df=11，P=0.000)。

表1 白鹇月行为频次Tab.1 Monthly behavioral frequency of the silver pheasant

3.1.3 旱季和雨季活动节律

白鹇雨季活动频率显著高于旱季(Z=-4.097，P=0.000；雨季IRA=63.25；旱季IRA=36.75)。5种行为在不同季节亦具有显著差异(Z=-3.347，P=0.001)，其中雨季觅食显著高于旱季(Z=-2.579，P=0.010)，旱季移动显著高于雨季(Z=-2.198，P=0.028)；其余3种行为均无显著性差异(警戒Z=-1.229，P=0.219；对抗Z=-1.528，P=0.127；梳理Z=-0.267，P=0.790)。

3.2 不同海拔梯度活动节律

各海拔拍摄到的白鹇频次比例与相应海拔中布设的红外相机台数比例不一致(df=2，P=0.000)，表明白鹇活动频次与各海拔梯度内布设红外相机数量无相关性。白鹇总数、雄性和雌性的相对活动强度均与海拔具有极显著相关性(白鹇总数，χ2=12.823，df=2，P=0.002；雄性，χ2=73.329，df=2，P=0.000；雌性，χ2=51.573，df=2，P=0.000)。其中，雄性常出现在高海拔地区，而雌性多在低海拔地区活动(图6)。

不同海拔梯度下，白鹇在各时段的活动强度差异显著(df=2，P=0.005)。该物种在高海拔地区的活动高峰出现在09：00—11：00、13：00—14：00和16：00—17：00，中海拔地区出现在08：00—09：00、12：00—13：00和17：00—18：00，低海拔地区则只有2个高峰，出现在07：00—10：00、18：00—19：00。由图6可知，其在高海拔活动峰值更为集中，在低海拔，最早的活动高峰07：00出现，早于中海拔(08：00)和高海拔(10：00)，高海拔地区一天中最后的活动高峰出现在16：00，早于中海拔(17：00)和低海拔(18：00)。

警戒在高海拔占比最低(8.36%)，在中海拔占比最高(26.45%)；高海拔的移动行为略高于中低海拔。经过Mann-Whitney检验，在不同海拔上的5种行为差异均不显著(觅食df=2，P=0.051；移动df=2，P=0.079；警戒df=2，P=0.448；对抗df=2，P=0.294；梳理df=2，P=0.526)。

4 讨论

4.1 活动频率分析

在本研究中，海南亚种多在白天活动，时间从06：00—20：00，长达14 h，属于昼行性鸟类，早上活动时间晚于福建亚种，福建亚种多于05：00开始活动[15，33]，最早02：00—04：00活动[34]。海南亚种日活动节律呈现3个高峰，雄性第1个活动高峰晚于雌性(雄性08：00—09：00，雌性07：00—08：00)，而中午和下午活动高峰一致，均在13：00和16：00前后，日活动节律在不同性别间不存在显著差异，与福建亚种相近[15，33]；与指明亚种不同，晏鸣霄等[35]研究认为其日节律中仅出现单一活动高峰(午后)，刘佳等[29]则认为有4个活动高峰(雌性，07：00、09：00、12：00和16：00；雄性，08：00、11：00、13：00和18：00)，其原因可能是白鹇日活动节律受外界环境气温和水分的变化影响，环境因子和空间异质性的不同，造成相同亚种的日活动节律不完全相同[34]。本研究发现，海南亚种在中高海拔的午后出现活动高峰。可能的解释是，五指山片区植被郁闭度高，即使正午，中高海拔林冠下的小环境同样适宜其活动。然而，在低海拔的午后并未出现活动高峰，具体原因有待进一步探究。

通过对月活动频次研究发现，海南亚种在7、9、10、12月活动频率较高，11月偏低，2月和4—5月最低，且与海拔无显著相关性，这与福建亚种[16，34]相似。笔者在全年不同海拔梯度均拍摄到白鹇活动，其原因可能是白鹇为杂食性，植物的嫩叶、果实、种子等均可作为其食物，除此之外还取食苔藓、昆虫、蜗牛等[36]，五指山地区全年都有较为丰富的食物资源，其栖息地相对固定，不会随着季节发生垂直迁移。

4.2 行为节律

本研究仅观测到白鹇的觅食、警戒、移动、梳理和对抗5种行为，未拍摄到休息，可能由于该物种多夜栖在6—10 m的树上[11]，而笔者未在林冠层布设相机。在5种行为中，觅食占比最高，其次为移动，这与指明亚种相似[29]；而与福建亚种不同，其认为警戒和移动是主要行为[33]。原因可能是本研究区域属于热带雨林，郁闭度较大，隐蔽等级较高，天敌和人为干扰较少。在活动时间分配中，除觅食与移动时间占比最大外，警戒行为占比最高，这很可能是因为白鹇生性敏感，稍许异常便会令其警觉，这与刘佳等[29]和赵玉泽等[37]的研究结果相似；警戒行为多出现在3—5月，推测与此时期为该物种的繁殖期有关。笔者还发现，白鹇的移动频次在旱季高于雨季，可能是旱季的食物资源和质量相对少于雨季，白鹇为寻找食物需要适当增加移动。警戒在高海拔占比最低，在中海拔占比高；觅食则在中海拔最低；高海拔的移动略高于中低海拔。白鹇的警戒和觅食成反比，表明其在警戒上投入的时间越多，用于觅食的时间就会越少，这与王志淦等[33]和刘佳等[29]的研究结论一致。警戒在高海拔最低，说明高海拔相对中低海拔，受干扰程度较小，但高海拔地区的食物来源匮乏，所以白鹇需要更长距离、更大范围地移动来寻找食物[38]。

A.觅食(雄)
One male foraging

B.3只觅食1只警戒(雌)
One female guarding and three female foraging

C.警戒(雄)
One male guarding

D.移动(雌)
One female moving

E.对抗(2雌)
Confronting of two females

F.梳理(雄)
One male combing
附图1 白鹇海南亚种(红外相机拍摄)
Appendix Fig.1 The photos of silver pheasant(Photoed by an infrared camera)