东寨港海湾尺度下红树林软体动物时空分布特征及驱动因子*

林宇枫，陈国贵，谷 宣，姜成朴，马 维，王文卿

(厦门大学环境与生态学院，滨海湿地生态系统教育部重点实验室(厦门大学)，福建厦门 361102)

0 引言

红树林是生长在热带和亚热带潮间带滩涂上的木本植物群落，其与周围的环境相互作用，共同构成独特的红树林生态系统[1]。红树林生态系统支撑着独特的动物群[2]，大型底栖动物是其重要的组成部分[3]，其中软体动物是红树林大型底栖动物最主要的类群之一[4,5]。软体动物是重要的生物工程师，它们通过摄食、造穴和排泄等活动改变了红树林水体理化特性，促进物质循环和能量流动[6-8]，为鸟类、鱼类等动物提供主要食物来源[9]，对红树林区动物多样性的维持有重要作用。已有研究表明，软体动物活动能力弱且活动范围小，对环境变化比较敏感，可作为指示生物反映滨海湿地生态环境的变化[10-14]。

红树林底栖物种的时空分布格局是生态学研究的热点之一，不仅可以揭示物种的时空结构，而且还可以确定影响物种分布格局的生态过程机制[15-17]。这对红树林生物多样性保护和生态系统功能维持具有重要意义。近年来，有关红树林软体动物的时空分布格局已开展了广泛的研究[18-21]，但大多数的研究尺度仅聚焦在潮间带尺度。目前，在景观尺度上(如海湾尺度)有关红树林软体动物时空分布格局及其机制的研究还较少。另外，在全球变化和城市化的背景下，养殖污水、生活污水和工业废水任意排放等环境压力是导致红树林湿地功能退化的主要原因之一[22-24]。例如，有研究表明海水盐度、氧化还原电位、pH值、潮汐等水文环境会影响潮间带尺度下的红树林软体动物群落结构[24,25]。目前，水环境条件在景观尺度(如海湾尺度)上是否影响底栖软体动物群落结构仍不清楚。因此，在景观尺度(如海湾尺度)下，探究底栖软体动物的时空格局和水环境因素的关系对保护和维持红树林生态系统功能具有重要的生态学意义。

海南东寨港是海口市东北部与文昌市西北部之间的内海，形似漏斗状，是中国热带地区的一个典型溺谷型海湾，其动植物种类丰富。东寨港滩涂水域面积为5 400 hm2，其中423.5 hm2为海水养殖区[26]。另外，东寨港周边分布较多的养猪场和规模约1 333 hm2的水产养殖塘，大部分的养殖废水未经处理直接排入东寨港，导致东寨港水体受到不同程度的污染[26]。水环境的变化预计对水生生物如底栖软体动物产生影响进而改变其群落结构[10]。因此，本研究以海南东寨港湾为研究区，通过设置湾口、湾中、湾顶3个典型红树林地点对软体动物进行四季调查，并测定水环境因子，分析海湾内软体动物群落的时空分布特征，探讨影响软体动物群落结构差异的主要水环境因子，为全球变化和城市化背景下的红树林湿地功能保护和管理提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区域概况

海南东寨港(110°32′-110°37′E,19°51′-20°1′N)位于海南岛东北部，是由地震沉陷形成的溺谷型海湾，伸入内陆达15 km。东寨港北临琼州海峡，海岸线曲折，周围有演丰河、珠溪河等流入海湾内的溪流。潮汐为不规则的半日潮，平均潮差为1.29 m。因处于东南沿海地区，海湾受热带风暴侵袭较为频繁，属热带海洋性季风气候，年平均气温23.3-23.8℃，年平均降水量1 676.4 mm。东寨港面积为52.4 km2，其中红树林占1/3，主要分布于塔市、演丰镇、三江镇等地。塔市位于东寨港北侧出海口附近，优势种为红海榄(Rhizophorastylosa)和白骨壤(Avicenniamarina)；演丰镇位于东寨港中部，优势种为角果木(Ceriopstagal)和海莲(Bruguierasexangula)；三江镇位于东寨港南端，即“漏斗状”底部，优势种为无瓣海桑(Sonneratiaapetala)和海莲。

1.2 软体动物群落和水环境因子调查

2020年7月至2021年4月，通过夏(7月)、秋(10月)、冬(1月)、春(4月)四季对海湾内湾口塔市(TS)、湾中山尾头(SWT)和湾顶三江(SJ) 3个主要红树林地点软体动物多样性进行调查(图1)。3个调查地点各设置1条垂直于海岸的断面，每条断面设置3个采样点，共9个采样点。在低潮时，采用25 cm×25 cm的定量框，在每个采样点随机设置5个重复样方(样方间距10 m以上)，收集底泥表面的软体动物，挖至30 cm深，使用1 mm孔径的筛网进行筛洗，分选出底泥中的软体动物。所收集的各样方内软体动物样品用自封袋分装记录后带回实验室，按《海洋调查规范第6部分：海洋生物调查指南》(GB/T 12763.6-2007)进行处理、鉴定、计数和称重。在高潮时，利用德国WTW便携式多参数水质分析仪在每个季度现场测定水环境物理指标，包括水温、溶解氧、总溶解固体、pH值、盐度。

图1 海南东寨港调查地点分布

1.3 数据处理与分析

采用个体数计算软体动物的优势度与多样性指数，公式如下：

(1)优势度指数[27]

Y=Pi×fi。

(2) Margalef丰富度指数[28]

d=(S-1)/log2N。

(3) Shannon-Wiener多样性指数[29]

(4) Pielou均匀度指数[30]

J=H′/log2S。

式中，Pi是第i种个体数占总个体数的比值；fi是第i种物种在各站位出现的频率；S是样方内总种类数；N是样方内总个体数。当Y≥0.02时，该种确定为优势种[30]。以上计算均在Excel 2013中进行。

使用SPSS 20.0软件进行单因素方差分析和Pearson相关性分析，比较软体动物密度、生物量及多样性指数在不同地点、不同季节间的差异及其与水环境因子的关系。图形和图表绘制由Excel 2013和Origin 2021b完成。

软体动物群落相似性分析基于Bray-Curtis距离对断面内样点的密度数据进行四次方根转化和标准化处理后，以组平均法进行等级聚类。聚类后采用Similarity Profiles (SIMPROF)分析来验证聚类所得的群落结构模式与随机空间结构是否存在差异显著，并采用Similarity Percentages(SIMPER)识别特征种及其对应的贡献率。所有的分析均使用PRIMER v6.0进行[31]。

2 结果与分析

2.1 物种组成与优势度

共采集到软体动物895个个体，隶属于2纲6目18科31种(表1)，其中双壳纲3目9科18种，占总物种数的58.1%；腹足纲3目9科13种，占41.9%。帘蛤科种类最多，共4种。

表1 海南岛东寨港红树林软体动物种类名录

续表1

湾口的软体动物物种数最多(26种)，湾中、湾顶的较少，分别为12种、14种(图2a)。从季节上来看，冬季物种数最多，为22种，春季次之(21种)，夏、秋季较少，分别为13种、14种(图2b)。

图2 海南东寨港不同地点(a)、不同季节(b)红树林软体动物的物种数

总体来看，海湾内红树林软体动物的优势种为珠带拟蟹守螺(Cerithideacingulata)、小翼拟蟹守螺(Cerithideamicroptera)、绯拟沼螺(Assiminealatericea)、短拟沼螺(Assimineabrevicula)、印澳蛤(Indoaustriellaplicifera)、斯氏印澳蛤(Indoaustriellascarlatoi)等(表2)，其中汇螺科个体数最多，为557个，占总个体数的62.2%。海湾内红树林软体动物优势种在不同地点间存在差异(表2)。湾口优势种种类较多，河口螺未定种2(Iravadiasp.2)、印澳蛤、凹线仙女蚬(Cyrenobatissasubsulcata)、台湾朽叶蛤(Coecellaformaosae)、亮樱蛤未定种1(Nitidotellinasp.1)为其独有的优势种。湾中红树蚬(Geloinacoaxans)生物量大，是其主要优势种之一。光滑蓝蛤(Potamocorbulalaevis)仅在湾顶为主要优势种。从季节上来看，红树林软体动物优势种差异显著。河口螺未定种2、印澳蛤、凹线仙女蚬为春季独有的优势种。红树蚬、台湾朽叶蛤分别为夏季、冬季的主要优势种。秋季的独有优势种为光滑蓝蛤和亮樱蛤未定种1。

表2 海南东寨港红树林软体动物优势种指数值

2.2 密度和生物量

软体动物年平均密度和平均生物量分别为79.6 ind./m2、78.7 g/m2。单因素方差分析结果表明，海湾内软体动物密度和生物量在不同地点间差异显著(P<0.05)(图3a、c)。湾口软体动物的密度显著高于湾中、湾顶，但湾口生物量却低于湾中，而高于湾顶。从季节上看，软体动物的密度在不同季节间存在显著差异(P<0.05)，秋季密度显著低于其他三季，但生物量不存在显著差异(P>0.05)(图3b、d)。

2.3 物种多样性

Margalef丰富度指数(d)、Pielou均匀度指数(J)和Shannon-Wiener多样性指数(H′)平均值分别为1.220±0.188，0.591±0.078，1.815±0.275。Margalef丰富度指数为0-2.498，Pielou均匀度指数为0-0.919，Shannon-Wiener多样性指数为0-3.384。海湾内软体动物的Margalef丰富度指数、Pielou均匀度指数和Shannon-Wiener多样性指数变化趋势均是湾口>湾中>湾顶(图4a、c、e)，湾口物种多样性高，而湾顶物种多样性最低。软体动物在不同季节的Margalef丰富度指数、Pielou均匀度指数和Shannon-Wiener多样性指数呈现相同变化趋势，即春季>冬季>夏季>秋季(图4b、d、f)。

2.4 聚类分析

Cluster聚类结果表明，在群落相似度为35%的水平上，海湾内存在3组不同的软体动物群落(图5)，SIMPROF检验进一步证明其存在显著差异(P<0.05)。湾顶秋季单独成为一组，湾口的春季、夏季、冬季为第二组，其余的共同组合为第三组。SIMPER分析表明湾口的一阶贡献种为斯氏印澳蛤，贡献率为21.13%；湾中和湾顶的一阶贡献种均为珠带拟蟹守螺，其贡献率分别为51.59%、45.68%。

图5 海南东寨港红树林软体动物群落聚类图

不同的小写字母表示差异显著

不同小写字母表示差异显著

2.5 软体动物群落参数与环境因子的Pearson相关分析

将3个地点的密度、生物量和多样性指数与环境因子进行Pearson相关性分析，结果表明，盐度和总溶解固体与底栖软体动物群落的相关性系数大于0.7，表明盐度和总溶解固体与底栖软体动物达到极显著的高度相关水平(R>0.7,P≤0.01)(表3)。

表3 海南东寨港红树林软体动物群落参数与环境因子的Pearson相关分析

3 讨论

3.1 红树林软体动物群落季节变化

软体动物群落的季节变化是反映其群落结构的重要特征，但不同红树林区的季节变化规律并不相同。泉州湾洛阳红树林自然保护区底栖软体动物物种数、密度、生物量及物种多样性指数均呈现为春季>秋季[21]；香港红树林区树栖和底栖软体动物冬季物种数、密度、生物量均大于夏季[32]；广东珠海淇澳岛红树林区底栖软体动物物种数则为秋、冬季较多，春、夏季较少[33]；九龙江口红树林区软体动物密度呈现的规律为冬季最高，夏季最低，其季节变化与梯拟沼螺(Assimineascalaris)有直接关系[34]；海南东寨港底栖软体动物物种数、密度、生物量为春季较多，夏季最少[35]。本研究中海湾内软体动物物种数、密度、多样性指数均表现为春、冬季较多，夏、秋季较少，与章慧[35]的研究结果一致。软体动物群落的季节差异主要与其生活史有关[3]，大多数软体动物的繁殖期在春季，且在发育完成时，由于软体动物活动能力弱，活动范围有限，只能在固定的场所栖息[8,36]。本次调查在冬季时，由于遇上寒潮，人为捕捞活动减少，因此冬季软体动物密度和多样性高。夏季软体动物生物量高于其他三季，一方面是因为在湾中夏季采集到的优势种红树蚬个体较大；另一方面可能是因为软体动物在春季繁殖，随着幼体的生长，生物量在夏季达到最高。

3.2 水环境压力驱动红树林软体动物群落空间分布格局

研究结果发现东寨港软体动物物种数、密度、多样性指数均为湾口>湾中>湾顶，表明东寨港红树林底栖软体动物群落具有明显的空间梯度特征。而盐度和总溶解固体与群落结构特征的显著正相关关系表明东寨港的水环境变化显著影响红树林底栖软体动物群落。水体中总溶解固体一般包括有机物、无机物、溶解性盐和重金属。有机物和无机物为大多底栖动物的主要食物来源[37,38]。湾口处有养殖塘且靠近居住区，养殖废水和生活污水的排放使总溶解固体含量增加，进而丰富软体动物的食物来源，使软体动物丰度增加。有研究表明，重金属浓度与软体动物丰度呈现负相关关系[39,40]。总溶解固体与群落组成的强正相关性关系的初步分析显示，东寨港排放的废水中重金属含量并没有对红树林底栖软体动物群落组成产生显著的负效应。这表明东寨港红树林软体动物群落受水体重金属胁迫的可能性较小。水体重金属的来源主要是工业废水，而初步分析发现东寨港的污水源主要是养殖废水和生活污水[26]。无机物和溶解性盐的排放会影响水体的化学特征，比如氧化还原电位、电导率和水体盐度。本研究结果显示水体盐度显著影响底栖软体动物群落。盐度的降低和波动通常伴随着物种数的减少[41]。马维等[36]对海南岛西海岸软体动物研究发现，马袅湾和花场湾因淡水流入而盐度较低，导致软体动物物种数和多样性也随之降低。湾口处于入海口，平均海水盐度最高，为25.6，湾中平均海水盐度次之，为22.6，而湾顶因处于咸淡水交汇处，平均海水盐度最低，为19.0，因此湾顶软体动物物种数、多样性低于湾口和湾中。而水体盐度的变化通常会伴随电导率的变化[42]，因此，电导率预计会影响底栖软体动物群落结构[24]。本研究初步分析认为，东寨港总溶解固体的主要成分可能是有机物、无机物和溶解性盐，进而影响红树林底栖动物的群落结构。

另外，环境胁迫会改变群落的空间格局[43,44]。有研究表明低盐度胁迫会降低群落多样性[45]，进而导致群落发生同质化。盐度分析结果显示，湾口的水体盐度较高，而湾中和湾顶水体盐度较低。另外，聚类分析结果表明，湾中和湾顶的软体动物群落同质化程度较高，因为这两个区域的群落相似性较高，一阶贡献种均为珠带拟蟹守螺。而湾口与湾中、湾顶的底栖软体动物群落则出现较高的异质性，因为湾口与其他两个区域群落相似性较低，其一阶贡献种为斯氏印澳蛤。这些结果表明，水体环境胁迫会显著影响底栖软体动物的群落组成和空间周转[24]。因此，水体环境变化会引发一系列综合效应而影响红树林底栖软体动物的群落结构。

4 结论

对海湾尺度下软体动物群落结构时空分布特征进行研究，结果表明，海湾内软体动物物种丰富，共采集895个个体，隶属于18科31种，优势种为珠带拟蟹守螺、小翼拟蟹守螺、绯拟沼螺、短拟沼螺、印澳蛤、斯氏印澳蛤等；海湾内软体动物存在明显的时空分布格局：空间上呈现湾口到湾顶递减趋势；从季节上来看，软体动物物种数、密度及多样性表现为春季、冬季高于夏季和秋季，盐度和总溶解固体是其时空分布特征差异的主要水环境因子。因此，要加强东寨港红树林湿地水环境管理，对养殖污水、生活污水等进行控制，注重生态环境保护，为软体动物等海洋生物提供适宜的栖息场所。