高寒草甸退化阶段植物群落多样性与系统多功能性的联系

王晓芬，马 源，张格非，林 栋，张德罡

(1.甘肃农业大学草业学院，甘肃 兰州 730070；2.青海大学畜牧兽医科学院，青海 西宁 810016；3.中国科学院西北生态资源研究院，甘肃 兰州 730070)

在全球变化的影响下，世界范围内各区域生物物种多样性受到严重威胁，并促使生态系统功能发生不可预知的变化[1]。生态系统功能是生态系统所体现的各种功效或作用，包括能量和物质在时间和空间上的储存和流动[2]。人们普遍认为，生物多样性和生态系统功能之间存在正相关关系，这意味着物种的灭绝将导致未来生态系统功能的下降[3]。例如，近些年不断有研究发现，在全球气温上升、生物入侵、氮沉降、环境污染、动物疫病及人类活动的影响下，世界范围内生物物种灭绝速率加快，并由此导致群落结构和生态系统功能发生改变[2]。外界环境变化与人类活动已在不同层次和水平上影响了生物多样性和生态系统功能之间的互馈关系[4-5]。然而，大多数研究仅围绕单一或者少数生态系统功能进行探讨，而忽略了多种生态系统功能间的潜在联系。生态系统所能提供的多样化功能与差异化服务是其最为重要的价值之一[6-7]。例如李静鹏等[8]研究发现，草原中丰富且均匀的物种数量对草地生态系统的多功能性具有良好的促进作用。因此，在全球变化背景下，探讨生态系统多功能性和物种多样性之间的关系就显得尤为重要。

青藏高原作为我国面积最广、世界海拔最高的典型高寒生态系统，被称为“第三极”和“世界屋脊”，是维持全球生态系统稳定的重要环境屏障[9]。青藏高原因其独特的环境条件和丰富的生物物种资源而备受关注。高寒草甸是青藏高原面积最广的草地类型之一，是高寒生态系统的重要组成部分，也是该地区物种最为丰富、遗传基因最为集中的区域，在物种多样性保护方面发挥着举足轻重的作用[10]。然而，由于全球变化及人类对环境资源的不合理利用，高寒草地的物种组成发生巨大变化，导致该区域的植被生产力受到严重影响。因此，本研究基于前人的理论成果[8，10]，通过选择表征土壤碳、氮和磷养分固存和循环的相关指标、土壤涵养水分指标和土壤呼吸及养分转化指标，结合具体立地条件，对青藏高原东缘处于不同退化阶段的高寒草甸群落进行多功能性研究，进而探讨高寒草甸生态系统中物种多样性与土壤多功能性指数间的关系，为高寒草甸物种多样性的保护和草地的合理利用提供一定的理论基础。

1 材料与方法

1.1 样地概况

研究地点位于青藏高原东缘金强河流域、地处甘肃省天祝藏族自治县抓喜秀龙乡境内(37°11′42″～37°13′5″ N,102°44′11″～102°47′01″ E)，海拔2 771～3 211 m。该地气候寒冷，昼夜温差较大，日照强烈；年均气温-—0.1℃，7月最高温度为12.7℃，1月最低温度为—18.3℃，≥0℃的年积温为1 380℃，≥10℃的年积温为1 080℃；年均降水量416 mm，主要集中在7—9月，占全年降雨量的76%，年蒸发量1 592 mm，约为年降水量的4倍；无绝对无霜期，生长期120～140 d。研究区域的草原类型为高寒草甸草原，土壤属高山草甸土。群落中草本植物涉及26科58属77种，常见种包括垂穗披碱草(Elymusnutans)、珠芽蓼(Polygonumviviparum)、线叶嵩草(Kobresiacapillifolia)、矮生嵩草(Kobresiahumilis)、高山嵩草(Kobresiapygmaea)、洽草(Koeleriacristata)、紫羊茅(Festucarubra)、紫花针茅(Stipapurpurea)、草地早熟禾(Poapratensis)、赖草(Leymussecalinus)、苔草(Carexlanceolata)、藏异燕麦(Helictotrichontibeticum)、扁蓿豆(Trigonellaruthenica)、甘肃棘豆(Oxytropiskansuensis)、乳浆大戟(EuphorbiaEsula)和龙胆(Gentianascabra)等。

1.2 样地设置与植被调查

本研究依据草地退化相关分级标准[11]于2018年在地势平整、地形一致的研究区域内，选取未退化样地(Non-degraded grassland，ND)，轻度退化样地(Light degraded grassland，LD)，中度退化样地(Moderated degraded grassland，MD)和重度退化样地(Severely degraded grassland，SD)4种不同退化程度的典型草地(样地间距超过2 km)。样地面积均为4 000 m2。以五点法采集土壤样品(20个空间重复)。每个样点采集0～20 cm的原状土样和环刀土样，共计40份土壤样品，用保鲜膜封装后带回实验室进行后续的土壤样品处理工作。每个取样点设置一个1 m×1 m的样方进行植被群落调查工作(共计20个样方)，采用方格法测定样方中每个植物的高度、盖度、种类和地上生物量。

1.3 多功能性评价指标的选取与测定

多功能性评价指标采用Maestre[12-13]的方案，并稍加改进。测定指标根据功能类型的差异分为3类。1)反映土壤C，N，P养分循环和固存能力的指标[14-15]：总有机碳(Total organic carbon,TOC)，全氮(Total nitrogen,TN)，全磷(Total phosphorus,TP)，可提取碳(Extractable carbon,Ext-C)，可提取氮(Extractable nitrogen,Ext-N)，可提取磷(Extractable phosphorus,Ext-P)含量等；2)衡量土壤涵养水分能力的指标[6]：土壤容重(Bulk density,BD)，土壤含水量(Soil moisture content,SMC)，毛管持水量(Capillary moisture capacity,CMC)等；3)衡量土壤呼吸和代谢能力的指标：pH值，C∶N，通气孔隙度(Aeration porosity,AP)，毛管孔隙度(Capillary porosity,CP)，非毛管孔隙度(Non-capillary porosity,NCP)，总孔隙度(total porosity,BP)，阳离子交换量(Cation exchange capacity,CEC)等。以上指标涉及土壤水、肥、气、热等多个生态系统功能[16-17]。

本研究中TOC，TN采用multi N/C 2100分析仪进行测定[15]；TP依照《土壤分析技术规范》的方法进行测定[18]；土壤样品通过0.5 mol·L-1的K2SO4浸提30 min后，浸提液采用multi N/C 2100分析仪测定Ext-C，Ext-N含量[19]；土壤样品中Ext-P通过对0.5 mol·L-1NaHCO3浸提30 min后的浸提液采用钼锑抗比色法进行测定[20]；采用酸度计对去CO2的蒸馏水(1∶2.5土水比浸提液)进行土壤pH测定[18]；SMC采用烘干法测定[18]；BD,CMC,AP,CP,NCP,BP等采用环刀法进行测定[21]；CEC采用乙酸铵交换法进行测定[22]。

草地退化首先会使群落物种组成和功能性状发生变化，随后导致土壤结构与养分含量发生改变，对这一过程的研究借助多元分析实现。首先采用Canoco 5.0统计软件对退化草地中植物群落所调查的物种-样方进行趋势对应分析(Detrended correspondence analysis,DCA)，计算第一轴的梯度长度(Lengths of gradient)，之后根据Lengths of gradient的数值，选择数据分析模型：数值大于4.0，采用典型相关分析(Canonical correlation analysis,CCA)；数值小于3.0，采用冗余分析(Redundance analysis,RDA)；数值在3.0～4.0之间，选择RDA分析和CCA分析均可。本研究发现Lengths of gradient数值为3.276，因此采用RDA对草地物种-样方和土壤因子-样方进行分析，所有指标均进行蒙特卡洛(Monte Carlo)检验。

对量化筛选和标准化处理后的土壤多功能性指标进行Bartlett球形度检验(Bartlett’s Test of Sphericit)；通过因子分析得到相关特征值、贡献率、因子载荷图和相关系数矩阵，最后通过下列公式计算出各退化样地中的多功能性指数M:

M=∑aibi

bi=∑xijyij

式中，ai为各因子的方差贡献率，bi为因子得分；xij为第i个变量在第j个因子处的因子得分系数，yij为第i个变量在第j个因子处的标准化值。以上多功能性指数值均由SPSS 19.0计算得到。

1.4 物种多样性指数

高寒退化草地群落多样性指数包括：玛格列夫指数(Margalef,Ma)、辛普森多样性指数(Simpson，D)、香农威纳指数(Shannon-Wiener,H)、均匀度指数(Pielou,J),计算公式如下。

(1)Margalef指数：Ma=(S-1)/lnN

(4)Pielou指数：J=H/lnS

式中：S为物种数；Pi表示第i个种在全体物种中的重要性比例，N为群落中物种的个体数。

1.5 数据统计与分析

本研究采用SPSS 19.0和Microsoft Excel 2019进行数据分析和数据整理，运用one-way ANOVA进行单因素方差分析、Duncan法进行多重比较(a=0.05)。图表中所有数据均为平均值±标准误(Mean±SE)；运用Graph Prism 9.0进行图表绘制；使用R语言中corrplot包做土壤多功能评价指标与物种多样性之间的相关分析。

2 结果与分析

2.1 草地退化对群落多样性和土壤功能指标的影响

本研究发现高寒草甸退化对土壤养分转化能力、水分涵养能力和土壤呼吸等能力具有较大程度影响(图1)。通过分析参与养分循环和固存的土壤指标发现：随草地退化程度的加剧，土壤中TOC，TN，TP，Ext-C，Ext-N含量整体呈逐渐降低的趋势，且4个退化梯度间具有显著差异(P<0.05)。其中，TOC含量从91.29 g·kg-1下降至51.51 g·kg-1，TN含量从4.43 g·kg-1下降至2.10 g·kg-1，TP含量从0.93 g·kg-1下降至0.29 g·kg-1，Ext-C含量从237.83 mg·kg-1下降至101.11 mg·kg-1，Ext-N含量从22.92 mg·kg-1下降至8.31 mg·kg-1。而Ext-P含量则随草地退化程度加剧表现为先下降后升高的趋势，MD含量最低，为7.62 mg·kg-1，并且ND与LD间Ext-P含量差异不显著，但两者与MD和SD差异显著(P<0.05)。

图1 不同退化程度高寒草甸土壤功能指标

通过对土壤涵养水分有关的指标进行研究发现：随草地退化程度的加剧，SMC和CMC逐渐降低，并且4个退化生境间均差异显著(P<0.05)。其中，SMC从38.29%降至15.97%，CMC从289.74 g·kg-1降至156.61 g·kg-1。随草地退化程度的加剧，BD逐渐升高，从1.01 g·cm-3上升至1.43 g·cm-3。

通过对土壤通气性指标研究发现：随草地退化程度的增加NCP，CP和BP逐渐降低，4个退化梯度间均差异显著(P<0.05)；而土壤空气孔隙度AP则表现为SD>ND>MD>LD，在LD生境内最低，SD中最高。对保肥能力的相关指标分析发现，随草地退化程度的加剧，土壤阳离子交换量CEC从24.28 cmol·kg-1降至14.24 cmol·kg-1，而C∶N由20.65上升至25.76，pH值变化不显著。

对α-多样性的分析发现(表1)，随草地退化程度的加剧，Pielou指数和Shannon-weiner指数增加(NDLD>MD>SD)，而Simpson多样性指数则表现出向上升后降低(LD>MD>SD>ND)的趋势。

表1 不同退化程度高寒草甸植物群落α-多样性指数

2.2 土壤功能因子与退化草地间的关系分析

单一土壤环境因子不能解释退化草地的群落多样性变化，也无法判定各个退化样地中土壤环境因子对植物的影响。RDA和Pearson分析的结果表明高寒草地土壤环境因子对植物的分布具有显著影响(P=0.002)。第一、第二轴合计解释96.34%的信息量，其中第一轴主要由BP，SMC，CMC和AP等因子组成，解释量高达87.56%。由此可见，前两轴能够很好地反映植物群落改变与土壤各环境因子之间的相互作用(图2)，并进一步证实在高寒草甸退化过程中土壤水分对群落物种组成与群落构建过程的重要影响。此外，C∶N，Exc-P和pH是16个土壤功能指标中箭头连线最短的，意味着它们对退化草地植物群落的影响不显著。

图2 高寒草甸群落多样性与土壤环境因子RDA分析

本研究发现，Pielou指数与土壤环境因子整体呈负相关关系且差异不显著；Shannon-weiner指数与NCP，Ext-N，Ext-C，SMC，CEC，TOC，TN，TP，CMC，CP和BP之间呈显著负相关关系(P<0.05)，且与BD呈显著正相关关系(P<0.05)；Margalef指数与Ext-C，SMC，CEC，TOC，TN，TP，CMC，CP和BP之间呈显著正相关关系(P<0.05)，且与BD呈显著负相关关系(P<0.05)；而Simpson多样性指数与土壤各环境因子间无显著相关关系。同时我们通过Pearson相关关系分析进一步证实C∶N，Exc-P和pH这3个土壤功能指标与其他环境因子和植物群落多样性之间相互联系较弱(图3)。

2.3 退化高寒草甸土壤多功能性的量化

本研究对所选择的3大类16个土壤功能指标采用因子分析的方式进行多变量降维和公因子提取，同时计算各个土壤功能指标和公因子的相关系数、贡献率、特征值，以及因子载荷矩阵(图4)。按照特征值大于1的原则，共获得4个公因子，特征值累计达14.94，方差贡献率累计为93.37%。其中公因子1主要受到BD，NCP，Ext-N，Ext-C，SMC，CEC，TOC，TN，TP，CMC，CP和BP等多因子支配，公因子2主要受到pH值和Ext-P因子支配，公因子3主要受到C∶N和TN因子支配，公因子4单独受到AP因子支配。

图4 因子特征值、方差贡献率和因子载荷

退化高寒草甸多功能性的综合量化结果为ND(86.6070)>MD(25.8585)>LD(23.9771)>SD(-7.5037)。其中SD多功能性指数最小，是因为有最小的C∶N和较高的pH值，使其在公因子2上得分最高，并且这两个指标在其余公因子上具有较低的得分。LD样地由于具有最低的AP含量，使其在公因子3上具有最高的得分。而ND样地由于各个因子上均表现最好，故具有最高的多功能评价得分(表2)。以上结果与不同退化草地中单一土壤因子比较的结果具有很好地一致性，但通过量化后其结果的表现更为直观和高效。

表2 不同退化草地植物群落的因子得分和多功能性指数

2.4 群落多样性与退化草地多功能性之间的关系

群落多功能性与多样性间的相关关系在不同退化梯度内存在差异(表3)。退化草地中Simpson多样性指数与生态系统多功能性之间具有负相关关系(R2=-0.61，P=0.386)，Shannon-Wiener指数、Pielou均匀度指数与生态系统多功能性间显著负相关(R2=-0.99，P=0.011；R2=-0.95，P=0.004 5)。与之相反，Margalef物种丰富度指数与生态系统多功能性呈显著正相关关系(R2=0.96，P=0.038)。由此可见，当高寒草甸植物群落中物种丰富度较高时，生态系统多功能性更强。

表3 退化高寒草甸群落多样性和多功能性指数的相关分析

3 讨论

本试验区位于青藏高原东缘，其地理位置和生态结构较为独特，微小的扰动会导致该区域草地生态系统发生强烈的响应，并进一步改变生态系统功能[23]。因此，研究退化高寒草甸植群落多样性和生态系统多功能性间关系的变化对高寒生态区草地管理利用具有重要参考价值。草地退化改变区域群落结构，并使草地生产力下降[24]，生态位收缩[25]，植被覆盖度减小，水分逸散速率加快，非毛管孔隙度降低和土壤容重增加，进而破坏土壤蓄水、透气及渗透能力[26]。草地生产力降低破坏植物-土壤养分循环，减少土壤中的碳、氮和磷等养分物质含量[27]，改变土壤结构，从而导致草地沙化、荒漠化现象[28]。本研究发现，土壤养分含量、水分涵养功能与呼吸同化能力因草地退化的加剧而发生变化(图1)，这与李静鹏等人[8]的研究结果相似。

本研究发现不同退化阶段高寒草甸样地内，衡量水、肥、气、热的土壤多功能性指标与Margalef指数正相关性，与Pielou指数负相关。由此可见，草地的退化不仅可以改变土壤结构，还会使局域生境发生相应改变，从而造成植物生长发育受限、物种定居和拓殖受阻[29]以及草地群落多样性降低，这也进一步说明，植物群落多样性与草地生态系统多功能性之间具有显著相关性。本研究中土壤多功能评价指标表现为ND(86.607 0)>MD(25.858 5)>LD(23.977 1)>SD(-7.507 3)，并且与退化高寒草甸植物群落结构中4个多样性指数的相关性研究发现，Shannon-Wiener指数，Margalef丰富度指数和Pielou均匀度指数对多功能性的影响远高于Simpson多样性指数。本研究中，退化高寒草甸植物群落的Margalef丰富度指数与草地生态系统多功能性指数呈正相关关系，这一结论在大多数研究中均有发现，但多数研究侧重于单一生态系统功能(如生物量[30]或净初级生产力[3])。

近年来大部分研究指出，生物多样性较高的草地生态系统可提供多种生态功能[2]。对于退化草地而言，单一物种不能同时维持多种系统功能[31]，草地生态系统多功能性的维持需要多个物种的共同作用。例如，较高水平的物种丰富度可以减缓草地退化速度、增加生态系统生产力、提高凋落物产量、增强水分涵养能力[32]。草地生态系统中较高的物种多样性不仅对草地生产力和土壤养分固存、转化、循环有积极影响，也为生态系统的多功能性提供支持[13]。因此，仅关注生态系统的单一功能和植物群落多样性间的关系，会使人们无法深入了解生物多样性对草地生态系统功能的重要性。高寒草甸草地退化使土壤养分利用率下降，进而减弱草地生态系统的多功能性[13]。但也有研究指出，生态系统多功能性受到单物种影响较为强烈，当生态系统中某一优势种支配了特定功能时，均匀度会与生态系统的多功能性之间呈负相关关系[8]。本研究中，随草地退化程度加剧，物种丰富度下降，常见种聚集，优势物种对生态系统功能起到决定性作用，导致物种均匀度与草地生态系统多功能性间呈负相关关系。

由于区域环境不同，生态系统中限制性因子和影响植物群落分布的土壤因子也不尽相同。因此，多功能性评价指标的选择需要因地适宜，某些被广泛认可的土壤特征可能对目标区域内生态系统功能的影响并不显著。在草地生态系统中，土壤-植物是一个不可分割的复合体[33]，生态系统多功能性主要由生态系统中的植物所体现。本研究通过RDA分析发现，退化高寒草甸植物群落结构变化能够很好的被土壤变量所解释，尤其是第一轴中BP，SMC，CMC和AP等，能够解释的信息高达87.56%，然而其中pH值、C∶N和Ext-P等因子对于草地退化和植物群落结构影响并不显著。李静鹏通过RDA分析草原不同利用方式下的植物物种多样性时发现，草原生态系统的多功能性受到CMC，BD和SMC等因子的综合作用较为显著，而土壤全碳、空气孔隙度和总毛管孔隙度等因子不影响植物物种的分布和群落的构建[8]。同时对数据的降维处理能够将土壤中多种变量协同变化所产生的冗余信息降低，可以得到与RDA分析相一致的结果。因此，在未来研究中可以尝试采用RDA分析和因子分析相结合的方式对生态系统多功能性进行综合评价。

4 结论

本研究为退化高寒草甸中草地生态系统的多功能性研究提供了新的思路。研究结果表明：草地生态系统多功能性指数与Margalef丰富度指数成显著正相关关系，与Pielou均匀度指数和Shannon-Wiener指数呈显著负相关关系；土壤多功能评价指标表现为ND(86.607 0)>MD(25.858 5)>LD(23.977 1)>SD(-7.507 3)；退化高寒草甸植物的分布和群落结构的变化主要受到BP，SMC，CMC和AP等土壤功能性指标的影响，而受pH值、C∶N和Ext-P等指标的影响程度不大。