陆源有机碳对黄河口及周边近海4种常见鱼类的营养贡献

王 斐，张明亮，李 凡，李少文，徐炳庆，李 斌，韩慧宗，齐占会

（1.山东省海洋资源与环境研究院，山东烟台 264006；2.中国水产科学研究院南海水产研究所，广东省渔业生态环境重点实验室，广州 510300）

河口、近海是陆地生态系统与海洋生态系统的交汇区域。据估算，每年约有0.40 Gt陆源有机碳经河口输送进入近海，其输送量足以满足海洋当年碳循环的需求［1］。但稳定同位素及生物标记物示踪显示，陆源有机碳仅占海洋有机碳库很少一部分，绝大部分不知所踪［2］。陆源有机碳的归宿问题一直困扰着研究者。有研究认为，河口及近海是陆源有机碳的重要降解区域，在光化学以及微生物的共同作用下，陆源有机碳转化为CO2再次释放［3－5］。但这不足以解释陆源有机碳的全部归宿。河口及近海生态系统往往呈异养性，其自身生产力不能满足系统对能量的需求，陆源有机碳作为补充碳源为生态系统提供了额外营养［6－8］，这或许是失踪碳汇的一个重要归宿。

黄河是中国第二大河，它每年将6.0×104t陆源溶解有机碳（DOC）和4.1×105t陆源颗粒有机碳（POC）输送进入渤海［9］。在水动力的作用下，黄河输送陆源有机碳主要停留在了河口附近海域以及莱州湾内［10］。陆源有机碳的输入维系了该区域较高的渔获产量。研究表明，在该区域内，黄河陆源有机碳输入与多种鱼类的渔获量显著相关［11］。黄河陆源输入有机碳季节变化明显，受降雨以及调水调沙活动影响，全年60%以上的陆源有机碳输送集中在夏季［9］。陆源有机碳输入的时空变化也会影响其对生态系统营养贡献的格局［12－13］。但目前关于黄河口此方面的研究鲜见报道。基于此，笔者对比研究了陆源有机碳对黄河口及周边海域4种常见鱼类营养贡献的时空特征，以期加深对陆源有机碳耦合陆地生态系统与海洋生态系统过程的认识，为寻找“失踪”陆源有机碳提供线索。

1 材料与方法

1.1 样品采集

分别在2011年夏季（8月）和秋季（10月）对黄河口附近海域E（119°06′E、37°45′N）和莱州湾B（119°21′E、37°33′N）两个站点进行调查取样（图1）。调查网具为单船底拖网，网口周长30.6 m，网囊网目20 mm。每站拖曳1 h，拖速3.5 kn，拖曳时，网口宽度约8 m。从渔获物中选取了4种海域常见物种斑尾刺虾虎鱼（Acanthogobius ommaturus）、短吻红舌鳎（Cynoglossus joyneri）、矛尾虾虎鱼（Chaeturichthys stigmatias）、青鳞小沙丁鱼（Sardinella zunasi）用于实验分析。研究所采用以上4种样品平均体质量分别为（28.9±1.3）g、（20.1±4.7）g、（17.9±3.2）g、（10.3±0.9）g。

图1 调查站位Fig.1 Sample stations

1.2 样品预处理与测定

每站位每物种各取5尾，样品－20℃冷冻保存，带回实验室取背部肌肉，－80℃冷冻干燥，研磨成粉末后加入1 mol·L－1稀盐酸酸化，再次冷冻干燥以备稳定同位素分析。通过Flash EA1112 HT元素分析仪（Thermo Fisher Scientific Inc.，USA）与MAT 253同位素比率质谱仪（Thermo Fisher Scientific Inc.，USA）联用测定碳氮稳定同位素。以式（1）计算碳氮稳定同位素比值率：

式（1）中，X表示13C或15N，Rsample表示样品13C／12C或15N／14N，Rstandard表示标准13C／12C或15N／14N。

δ13C、δ15N比值率计算分别以PDB（Pee Dee Belemnite）和空气中氮气为标准，精度分别为±0.1‰和±0.2‰。

1.3 统计分析

多变量相似性分析（multivariate analysis of similarity，MANOSIM）可以将高维度数据进行降维，并评估降维后数据组的整体相似性以及相似性是否显著。本研究应用PRIMER 7对样品的δ13C、δ15N进行了MANOSIM分析。在分析过程中，分别以物种、季节以及物种、站位为因子，进行二元相似性分析，研究不同物种稳定同位素成分在时间、空间尺度上的相似性。以软件计算R值判断样品组间相似性，若R＜0.25，则样品组间相似性较高；0.25≤R≤0.50，则样品组间相似性中等；若R＞0.50，则样品组间相似性较低。

R语言包SIAR提供了基于贝叶斯算法的稳定同位素分析方法，本文以此计算了陆源有机碳对各物种的营养贡献。在计算过程中，参考张明亮等［14］对黄河口以及莱州湾有机质来源的研究，将营养来源设置为河流源有机质、陆源有机质、海源有机质 3种。参照张明亮等［14］、MIDDELBURG和NIEUWENHUIZE［15］、喻 涛［16］的研究结果，将河流源有机质、陆源有机质、海源有机质δ13C分别设置为（－30.0±0.4）‰、（－26.0±0.4）‰、（－18.1±0.9）‰；δ15N分别设置为（9.0±0.7）‰、（1.0±0.7）‰、（6.0±1.2）‰。样品δ13C、δ15N在计算前经过校正，校正过程中δ13C和δ15N所采用的营养富集因子（trophic enrichment factors，TEF）采 用MCCUTCHAN［17］的研究结果，分别为（1.1±1.3）‰和（2.8±1.4）‰。根据李凡等［18］研究，斑尾刺虾虎鱼、短吻红舌鳎、矛尾虾虎鱼、青鳞小沙丁鱼分别属于底栖与游泳动物混合食性、底栖动物食性、底栖与游泳动物混合食性、浮游动物食性，营养级分别为3.65、3.67、3.74、3.52。

2 结果与分析

2.1 δ13C和δ15N特征

以物种和季节为因子的二元MANOSIM分析表明，各物种的δ13C和δ15N在时间尺度上变化不大（R＝0.08，P＜0.01）；以物种和站位为因子的二元MANOSIM分析表明，各物种的δ13C和δ15N在空间尺度上变化不大（R＝0.19，P＜0.01）（表1）。将各物种δ13C和δ15N经TEF校正后，发现其更偏近于陆源有机质、海源有机质两种营养来源，表明陆源有机质、海源有机质是所研究物种的主要营养来源（图2）。

图2 校正后各物种稳定同位素时空特征Fig.2 Temporal and spatial stable isotopic characteristics adjusted for trophic enrichment factors for each species

表1 各物种稳定同位素特征Tab.1 Stable isotopic characteristics of each species

2.2 陆源有机碳营养贡献的时间变化

通过SIAR计算发现，河流源有机碳对各物种营养贡献较低，海源有机碳、陆源有机碳构成了生物的主要营养来源。虽然在时间尺度上各物种的δ13C和δ15N展现出了较高的相似性，但其营养来源发生了一定程度上的变化。在夏季，陆源有机碳对斑尾刺虾虎鱼、短吻红舌鳎、矛尾虾虎鱼、青鳞小沙丁鱼的营养贡献分别是63.0%、54.4%、64.6%、84.6%，其在秋季的贡献分别为54.3%、47.1%、60.3%、52.6%，夏季较秋季分别高出了8.7%、7.3%、4.3%、32.0%（图3）。

图3 各物种营养来源的季节变化Fig.3 Seasonal variations of nutritional source for each species

2.3 陆源有机碳营养贡献的空间变化

在空间尺度上，陆源有机碳对各物种的营养贡献也存在差异。在黄河口区域，陆源有机碳对斑尾刺虾虎鱼、短吻红舌鳎、矛尾虾虎鱼、青鳞小沙丁鱼的营养贡献分别是68.3%、58.7%、68.5%、72.7%，在莱州湾，其贡献分别为48.5%、46.3%、54.4%、59.5%。在黄河口区域，陆源有机碳营养贡献较莱州湾分别高出了19.8%、12.4%、14.1%、13.2%（图4）。

图4 各物种营养来源的空间变化Fig.4 Spatial variations of nutritional source for each species

3 讨论

大量研究表明，陆源有机碳为河口、近海生态系统提供了额外的物质和能量，对维系生态系统的结构与功能起了重要作用。ABRANTES和SHEAVES［7］通过碳氮稳定同位素示踪，研究了澳大利亚罗斯河口2个潟湖生物的营养来源，发现池塘周边陆生植物在生态系统能量来源中占了相当大的比重；对澳大利亚皇后岛河口潟湖38种鱼类224个样品的碳氮稳定同位素进行研究，也发现了相似的结果［8］；DUNTON等［12］发现位于阿拉斯加近海的波弗特河口潟湖动物的稳定同位素特征指向了其营养来源的陆地特征。陆源有机碳对近海食物网的营养贡献存在着显著的空间变化。ABRANTES和SHEAVES［7－8］也发现，河口周边陆生植物分布的空间变化，也导致了陆源有机碳对生态系统营养贡献的差异。在阿拉斯加近海，地表径流耦合了陆地生态系统与海洋生态系统，冰盖覆盖多的区域，通过径流输入海洋的陆源有机碳往往较多，陆源有机碳对鱼类以及无脊椎动物的营养贡献也较高［13］。陆源有机碳对生态系统的营养贡献还存在着显著的时间变化，其在丰水期的贡献往往高于枯水期。HOFFMAN等［19］研究发现，在美国马塔波尼河口，当进入丰水期时，随着输送进入河口的陆源有机碳含量上升，其营养贡献也上升。陆源有机碳对系统营养贡献空间尺度和时间尺度的变化特征，深刻地刻画了陆源有机碳在河口、近海生态系统中的地位和作用。

在河口、近海环境中，可供生物利用的有机碳的性质和数量影响了生物的营养来源［7－8］。一般来说，自生（海源、河流源）有机质主要成分为碳水化合物、脂肪酸、蛋白质；陆源有机质主要成分为腐殖酸和木质素等，相较于自生有机质，陆源有机质不易被生物利用［20－22］。生物更倾向于利用环境中的自生有机质。但河口、近海生态系统的异养性导致生物不得不利用环境中的陆源有机质。如在莱州湾，自生有机碳在浮游动物体内较在有机碳库内更为富集，表现出对自生有机碳更高的选择性［23］。有机碳的含量也影响生物的营养来源，当环境中某种有机碳含量升高时，其对生物的营养贡献往往升高。如在美国夏威夷希洛湾和约克河口，当环境中陆源有机碳含量上升时，陆源有机碳对浮游动物及鱼类的营养贡献也随之上升［19，24－25］。在澳大利亚河口潟湖区域，如沿岸植被主要为C3红树林植物，则来自于C3植物的陆源有机碳提供了更多的物质和能量；如沿岸植被主要为C4盐沼植物，则来自于C4植物的陆源有机碳提供了更多的物质和能量［7－8］。在黄河口及莱州湾，环境中河流有机碳含量较低，海源与陆源有机碳占据了有机碳库的绝大部分［14，23］，这也决定了海源与陆源有机碳能够成为生物最主要的营养来源。

陆源有机碳对所研究4种鱼类的营养贡献表现出了明显的季节差异，夏季营养贡献要高于秋季。这很可能与黄河陆源输送的季节变化有关。黄河输送陆源有机碳主要集中在夏季，在2011年夏季，黄河输送陆源DOC与POC分别占了全年输送的60%与90%左右［9］。由于黄河输送陆源有机碳以POC为主，输送POC量较DOC量高了一个数量级。基本上可以认为在2011年，夏季输送了全年90%左右的陆源有机碳入海。在黄河陆源输入的影响下，夏季环境中陆源有机碳含量要高于秋季，从而导致了陆源有机碳的营养贡献夏季要高于秋季。在世界其他地区的研究也发现了类似的规律，在美国夏威夷希洛湾和约克河口，当沿岸径流进入丰水期时，输入陆源有机碳增加，陆源有机碳对浮游动物以及鱼类的营养贡献也较枯水期相对增加［19，24］。

陆源有机碳在研究区域的空间分布特征影响了其营养贡献的空间分布。在水动力分选、悬浮物沉降、光降解以及微生物降解的综合作用下，陆源有机碳在黄河口区域要高于莱州湾区域［10，14］。这进一步导致了黄河口附近陆源有机碳营养贡献要高于莱州湾，也导致了在河口区域生物对陆源有机碳的利用特征更明显。如在美国夏威夷希洛湾，靠近河口站位的陆源有机碳营养贡献同样高于海湾站位［24］。总体上，在黄河陆源有机碳输送时空变化的影响下，陆源有机碳对所研究4种鱼类的营养贡献空间和时间尺度变化明显，在河口区域贡献要高于莱州湾内，在夏季要高于秋季。

4 小结

黄河口及莱州湾内斑尾刺虾虎鱼、短吻红舌鳎、矛尾虾虎鱼、青鳞小沙丁鱼的δ13C和δ15N在时间（R＝0.08，P＜0.01）和空间（R＝0.19，P＜0.01）尺度上差异不大。但陆源有机碳对各物种的营养贡献在空间和时间尺度上变化明显，陆源有机碳对斑尾刺虾虎鱼、短吻红舌鳎、矛尾虾虎鱼、青鳞小沙丁鱼的营养贡献在夏季较秋季分别高出了8.7%、7.3%、4.3%、32.0%，黄河口区域较近海分别高出了19.8%、12.4%、14.1%、13.2%。