层面优先入路直肠癌侧方淋巴结清扫术的解剖学研究*

孙轶，杨红杰，张智春，周远达，曾庆昇，李鹏，张锡朋△

1天津中医药大学 天津300121

2天津市人民医院肛肠诊疗中心 天津300121

全直肠系膜切除术（total mesorectal excision，TME）是目前公认的中低位直肠癌根治术的标准术式。TME联合包括辅助放化疗（chemoradiotherapy，CRT）在内的综合治疗模式，使得直肠癌术后局部复发率（local recurrence，LR）显著降低，并且局部复发的模式发生转变[1]，吻合口复发病例数减少，侧方淋巴结复发病例占复发病例的40%～50%。此外，对于术前已存在的侧方淋巴结转移，即使加用了覆盖盆腔侧方的放疗，新辅助放化疗依然无法将其完全清除[2]，对这一部分患者行侧方淋巴结清扫术（lateral lymph node dissection，LLND）将转移淋巴结切除方能取得生存获益[3]。然而，由于盆腔侧方腔室血管神经分布广泛、解剖复杂，LLND仅在少数医学中心得以开展。如何将LLND简单化、程序化，使之得到更为广泛的开展，是目前直肠癌治疗相关研究的热点问题之一[4-5]。我们通过对新鲜冰冻尸体进行解剖，总结出层面优先入路直肠癌LLND的重要解剖标志及具体手术操作步骤，以期为结直肠肿瘤外科医师掌握、开展LLND提供参考。

1 材料与方法

1.1 一般材料

于海军军医大学解剖教研室及唐山市第二人民医院临床解剖实验室完成10具成人新鲜冰冻尸体标本解剖，其中男性8具、女性2具，所有尸体均经股动静脉施行全身灌注，生前均无腹部手术史。

1.2 操作步骤

经脐十字切开腹部全层，充分暴露盆腔，按照TME原则先行TME术，离断直肠远端，后按照层面优先入路LLND步骤进行盆腔侧方腔室解剖。首先以输尿管为解剖标志，分离输尿管腹下神经筋膜与髂内淋巴脂肪组织之间的间隙（该间隙疏松无血，仅有少许输尿管滋养血管通过），向背侧分离至骶前筋膜及梨状肌筋膜，尾侧分离至输尿管与髂内血管分支交叉处（膀胱腹下筋膜处，在女性为输尿管与子宫动脉交叉处，男性为输尿管与输精管动脉交叉处），解剖视野见图1。后以闭锁脐动脉为解剖标志，分离膀胱腹下筋膜与闭孔淋巴脂肪组织之间的筋膜间隙，向背侧、尾侧分离至盆筋膜腱弓（图2，可见膀胱侧壁、膀胱上下动静脉的外侧面与闭孔淋巴组织之间的间隙疏松无血）。

图1 分离输尿管腹下神经筋膜

图2 分离膀胱腹下筋膜

分离上述两个筋膜间隙后建立了侧方淋巴结清扫的内侧界限，因输尿管腹下神经筋膜内包含支配盆腔器官的神经及分支，膀胱腹下筋膜内包含供应盆腔器官的血管，故分离这两个间隙后，盆腔器官的“神经蒂”及“血管蒂”均被分离出来（图3）。分离盆壁筋膜与闭孔淋巴脂肪组织之间的筋膜间隙（该间隙疏松无血），向尾侧沿髂腰肌筋膜、闭孔内肌筋膜分离盆壁筋膜与闭孔淋巴脂肪组织之间的间隙，向背侧分离坐骨神经表面筋膜与淋巴脂肪组织之间的间隙，逐渐显露闭孔神经上段、腰骶干、髂腰血管等，显露闭孔静脉起始部，建立了侧方淋巴结清扫的外侧及背侧界限（图4、图5）。

图3 两个层面分离结束后视野

图4 分离盆壁筋膜与髂外血管及闭孔淋巴组织之间的间隙

图5 侧方淋巴结组织的边界

侧方淋巴结清扫的内侧、外侧以及背侧界限确定后，进行淋巴结清扫（图6）。保留重要血管神经，将淋巴脂肪组织整块清除，先将第283组淋巴结与髂外血管鞘剥离，其次与闭孔神经、血管分离，然后清除第263P组淋巴结及第263D组淋巴结。将淋巴脂肪组织清除后，外侧腔室的内侧壁、外侧壁及背侧壁得以清晰显示（图7）。

图6 层面拓展完毕后清除淋巴脂肪组织

图7 清扫结束视野

分离过程中，对明确的解剖标志进行拍照记录：分离输尿管腹下神经筋膜时以输尿管、骶前筋膜、输尿管血管交叉为解剖标志；分离膀胱腹下筋膜以闭锁脐动脉、膀胱壁、盆筋膜腱弓为解剖标志；分离盆壁筋膜以闭孔筋膜、髂腰肌筋膜、闭孔神经上段、腰骶干、闭孔静脉起始部为解剖标志。同时，记录重要的解剖层面及血管变异情况。

2 结果

所有尸体标本均采用层面优先入路方式完成双侧LLND，双侧输尿管腹下神经筋膜及膀胱腹下筋膜均清晰识别，易于辨认。

输尿管腹下神经筋膜与髂内血管及其周围淋巴脂肪组织间存在一个明确的疏松无血间隙，仅有少许细小穿支血管滋养输尿管，易于离断，该间隙可向背侧分离至骶前筋膜，向尾侧分离至输尿管与髂内血管分支交叉处，该间隙在所有尸体标本中均可清晰辨识。输尿管、骶前筋膜是该筋膜层面恒定的解剖标志，未见变异。

膀胱腹下筋膜与闭孔淋巴脂肪组织间也存在疏松无血间隙，紧贴膀胱壁进行分离均顺利到达盆筋膜腱弓。闭锁脐动脉及盆筋膜腱弓是该筋膜层面恒定的解剖标志，未见变异。分离髂腰肌筋膜、闭孔筋膜与闭孔淋巴脂肪组织之间的间隙，该间隙也是疏松无血间隙，向头侧背侧分离显露闭孔神经上段，向尾侧背侧分离显露闭孔静脉起始部。闭孔神经在所有尸体标本中未见变异。

所有尸体标本的淋巴脂肪组织均可按照层面优先入路的操作流程完成整块清除，阴部内动脉均可显露。

3 讨论

随着膜解剖研究的进展，输尿管腹下神经筋膜与膀胱腹下筋膜作为盆腔侧方两个重要的脏筋膜层面逐渐被认识和利用，在LLND操作中，通过优先分离这两个脏筋膜层面，联合盆壁筋膜层面的分离，在降低手术难度的同时提高了手术安全性[6]。通过尸体解剖学研究，我们发现这些筋膜层面在新鲜冰冻尸体上均存在疏松间隙，易于拓展和分离，操作具有可重复性，利用恒定的解剖标志为手术分离过程的每一个步骤设定“地标”，可最终达到满意的侧方淋巴结清扫效果。

输尿管腹下神经筋膜又称尿生殖筋膜，它是从肾前筋膜（Gerota筋膜）延续而来的多层结构，其内包含有输尿管和上腹下丛、腹下神经、S2～S4内脏神经支[7]。输尿管是该层面重要的解剖标志，完整保留这一层面对于盆腔器官的神经保护而言至关重要。LLND通常在TME手术完成之后、肠管吻合之前进行，此时输尿管腹下神经筋膜内侧面已确立，以输尿管为解剖标志，将输尿管腹下神经筋膜外侧面与髂内血管及周围淋巴脂肪组织充分分离，可将输尿管与神经层面一并保护，是减少术后泌尿生殖系统功能障碍的关键。膀胱腹下筋膜起源于胚胎早期的泄殖腔，泄殖腔接受髂内动脉前干血液供应，终末支是脐动脉，在胎儿时期脐动脉携带静脉血随尿囊一并进入脐带，出生后逐渐闭锁。膀胱腹下筋膜也是一个多层结缔组织结构，内包含有供应盆腔器官的血管，在LLND中，这些血管分支是导致术中出血的主要血管之一，通过层面优先分离，先对膀胱腹下筋膜进行解剖和分离，连同筋膜内血管一并游离，可使手术变得更加安全。盆壁筋膜包括闭孔内肌筋膜、梨状肌筋膜和骶前筋膜，它们共同参与构成侧方淋巴结区域的外侧壁及背侧壁，盆壁筋膜与淋巴脂肪组织之间同样存在疏松间隙，易于分离。

从胚胎发育的角度看，盆腔侧方腔室随着盆骨发育及盆壁筋膜与脏筋膜之间的间隙受到侧方牵拉而形成，因此最彻底的LLND应该将盆腔侧方腔室的所有组织整块清除，但是盆腔侧方腔室内包含有重要的血管及神经，必须予以保护，根据日本第9版《大肠癌规约》的淋巴结分组，第263D组淋巴结是膀胱腹下筋膜内的淋巴结，沿髂内血管回流方向引流，与第283组及第263P组淋巴结汇合，因此应将这三组淋巴结予以清除。《中国直肠癌侧方淋巴结转移诊疗专家共识（2019版）》[8]指出进行LLND时应尽量彻底清除闭孔和髂内区域的淋巴结，这与盆腔侧方腔室的范围及盆腔器官的血液供应分布相一致。

采用层面优先入路的优势在于：（1）先确定淋巴结清扫的边界后再行清扫，保证了清扫的彻底性；（2）先在筋膜间隙游离手术层面，避免边分离筋膜间隙边清扫淋巴结过程中出血、渗血污染解剖间隙，导致后续手术层面发生跃迁、引起不必要的副损伤，确保手术安全；（3）通过三个层面的分离优先保护了输尿管、盆丛神经、坐骨神经，减少了术后因神经损伤导致的功能障碍。

总的来说，输尿管腹下神经筋膜、膀胱腹下筋膜及盆壁筋膜是易于辨识的筋膜层面，依据层面优先入路行直肠癌LLND层面清晰，解剖标志恒定，可作为LLND的常规入路方式。