根系生态位差异对生态系统的影响

李 慧，何宜璇，斯日木极 ，王宝杰，刘克思,2

（1. 中国农业大学草业科学与技术学院，北京 100193；2. 河北沽源草地生态系统国家野外科学观测研究站，河北 沽源 076550）

根系是植物从土壤中吸收水分与汲取养分的重要器官，对植物生长及草地生态系统的稳定等都具有重要作用[1]。随着对根系研究的深入，发现单纯关于根系本身的研究已经不能满足对一些自然现象的合理解释，因此，学者们开始探究根系与其所处环境之间的关系，以及具有不同形态特征根系的不同类型植物对环境的一些响应，通过对植物根系多样性的进一步研究发现，物种丰富度的不同会影响根系特性及其功能，而物种丰富度不同的群落其根系生态位也会存在差异，一般而言根系生态位主要是指植物根系在土壤中的时空位置及其相关功能，通过对根系生态位的研究不仅可以掌握植物根系的相关特性及功能，还能从侧面反映出群落特性、种间配置以及生态功能等科学问题。因此从多角度探索根系生态位差异对生态系统相关功能的影响就尤为必要，同时，也便于利用根系生态位差异所具有的不同根系性状对生态系统进行恢复与管理。

1 根系生态位差异对群落生物量的影响

1.1 物种丰富度对生态系统生产力的影响

植物物种丰富度(species richness, SR)是生态系统功能的重要驱动力之一[2-3]，其中研究较多的生态系统功能之一就是植物的初级生产力，学者们已经证实，植物多样性对生态系统的初级生产力有深刻影响，当植物在混合群落中生长时，会产生比单一种植时更多的地上生物量，即群落的初级生产力与物种丰富度呈正相关关系[4-6]。

在草地生态系统中，由于营养总量是有限的，植物多样性会增加草地生态系统的初级生产力，而这种初级生产力增加的一个主要原因是植物地下根系的垂直生态位分化，使得植物在获取资源时具有互补性(实现功能互补的机制是地下垂直生态位分化)，由于净氮矿化速率一般随土壤深度的增加呈减弱趋势，而大部分根系主要分布在表层土壤中，造成养分的竞争和消耗主要集中在土壤表层，所以养分消耗是造成植物根系生态位分化的重要驱动力之一[7]，研究根系垂直分化在生态系统的作用对于理解群落生产力方面具有积极意义。

关于群落生物量多少的研究对认识与了解草地生态系统结构和功能有至关重要的作用。到目前为止，由于地下部分的生物量采集难度较大，测定不易，导致关于地下根系生态位的分布差异及其对生物量影响的研究较少，植物群落对资源的分配与优化主要以地上生物量为主，但通常植被的生物量大部分位于地下，地下生物量是植被地表下草本根系与根茎生物量的总和[8]，地下生物量的多少会直接影响地上生物量，甚至会影响整个生态系统的功能。

前人的研究表明，SR 与群落生产力有密切的关系(表1)，生物量会随着SR 的增加而增加。与单一物种栽培相比，在SR 较高的群落中，双子叶植物的根会更深，而禾本科植物的根会更浅。不同物种在根系垂直分布上的这种功能互补在理论上应该导致整个群落的根系分布更深入、更均匀，并可能导致地下根系生物量的增加。

但是也有研究发现，与单一种植相比，物种组合种植的方式却减少了根系的生物量分配[16]。因此SR 与生产力之间的关系，这种积极的生物多样性效应背后的影响机制仍存在争议[17-19]。

1.2 深根物种对群落生物量的影响

目前在长期生物多样性试验中发现，随着SR 的增加，生物量的增加与深层的群落根系生物量的增加关系更加密切，物种多样性与深根比例之间的关系，不是因为不同的植物群落中深根物种所占比例较高，而是因为不同群落中根系生物量分配具有可塑性。研究发现如果群落中有豆科植物存在，会间接影响群落整体的根系分布及生物量，尤其是豆科植物的存在与群落中深根分布有密切关系，会导致根系生物量要比预期高，这可能是因为豆科植物在深层土壤中通过固氮作用以及豆科植物具有富含氮的根系提升了氮矿化效率，两者综合提高了土壤中氮的有效性；除豆科植物外，如果群落中有C4植物也会影响群落深根的分布与根系生物量，且C4植物会表现出更深的根系分布格局；若豆科和C4植物同时存在，群落的生产力相比较两者单一存在会有一定程度的提升，两者具有互补性，C4植物广泛的根系分布和较高的氮素利用可能允许更多的豆科植物进行氮利用促进更有效地转化为生物量[20-22]。因此根系分配的可塑性，可能通过未知的机制，或者通过豆科和C4植物对群落生物量产生影响，特别是地下生物量[20]。

表1 植物组合种植对生物量的影响Table 1 The effects of plant combination planting on biomass

同时也发现，当物种多样性达到一定程度后，群落的深根比例会高于预期，这反映了一种或多种植物对根深和/或根枝比调整的净效应[12]，这一发现可能表明，增加深根物种的丰富度对提高群落生产力更重要，但是通过对不同植物不同深度根系生物量的试验表明，垂直根系生物量分化主要受环境条件的影响，而物种的最大根深度似乎更多地取决于物种本身[11]；除此之外，单一和混合两种栽种模式下，混合植物的根长会更长，根长损失也会更低，混合种植说明，植物物种间的竞争一定程度上有利于地下根系的生长而不一定是地上部分的生长[11]。

还有研究发现根系死亡率随着SR 的增加呈降低趋势[14]，对于根系的死亡率和更替率等需要开展进一步的研究分析，这从机理上理解植物生产力、根系生物量、根系循环和碳汇之间的关系，以及预测生物多样性和环境条件的变化对草地生态系统功能的长期影响是十分必要的。

2 根系生态位差异对植物群落根系分布的影响

植物根系生活在一个异质、复杂且具有很强垂直维度的资源环境中，因此根系会对土壤中的养分、水分和其他土壤条件的垂直梯度分布产生较强烈的反应。

植物群落中根系的生长及空间分布并不仅仅受到营养物质的限制，还与群落中其他物种根系间的刺激或抑制有关[23-27]，如根系分泌物[28-29]、根际生物群等[30-31]，同时还与资源异质性相关，如营养和水分分布不均[32-34]，这些因素均有可能影响植物根系生长情况发生变化。根系生态学家还发现，一般在较短期的试验中，很少发现根系垂直分布与SR 或多样性有较明显的关系[13,34-36]，但是在超过10 年的生物多样性试验中发现，根系生物量随SR 的增加而增加且被更多地分配到更深层(＞ 60 cm)的地下环境中[12]。

关于根系在土壤中的空间分布(主要是垂直分布)是植物生态位分化的一个重要研究领域，因为根系的垂直分布可以使植物个体利用不同深度的地下资源，有助于减少地下竞争和提高物种共存，因此根系空间生态位分化对促进群落稳定性起关键作用[37]。根系的垂直分布对土壤资源的获取利用及其互补性主要分为两方面的影响：首先，具有不同根系分布的物种组合，例如，浅根和深根物种可以促进共存和更好地利用土壤资源[36,38]。其次，群落中一个或多个物种的根枝比或生根深度的调整可以促进物种共存，增加对总资源的获取，例如，为了应对不同群落表层土壤资源的枯竭，一些物种可能会将更多的根系生物量分配到深层土壤中以获取自身生长所需的营养和水分[21]。再次，群落中不同的物种也可能改变根系的分布深度，以响应邻近根系的密度和分布[17,36]。在去除优势植物的试验中发现，根系的垂直分布更多是由特定物种的差异所驱动的，而不是群落中的每一个物种均会有所响应[39]。

多项研究表明，由于不同植物群落根系类型较多、结构复杂，因此其多样性、生态位划分和种内、种间竞争关系等，会导致其根系分布与单一植物种植明显不同，而根系的分布空间中生物量、养分资源等的变化情况对于利用根系恢复土壤地下生态环境十分重要。

3 垂直根系生态位差异对土壤结构及其理化性质的影响

根系生存于土壤之中，从土壤中吸收水分和营养供给植物生长发育，同时，植物根系性状也对土壤的结构和理化性质有一定程度的影响，因此根系性状和土壤之间存在紧密的关联(表2)。

首先，对土壤结构影响最大的根系性状是根系分泌物，它增加了土壤团聚体的稳定性[45-46]，因为根系分泌物中含有多糖和蛋白质等物质，它们就像胶水一样，可以将矿物颗粒粘合在一起[46]，有效改善土壤空间结构，同时根系分泌物可以增加土壤的生物活性物质，有利于土壤难溶养分的活化[47-49]，释放更多分泌物的植物可能还会增加它们对土壤稳定性的影响程度。而从物种丰富度和土壤团聚体的一些研究结果看出，SR 越大，土壤团聚体稳定性越高，且特定物种(例如禾本科植物具有较好的生根行为)和功能群的根系性状在这种关系中发挥重要作用，原因是较高的植物多样性可以通过增加细根来改善并提高对土壤团聚体的稳定性[50]。

其次，其他根系性状在土壤的形成过程中也扮演重要角色，例如根系长度、密度和根系直径等，均会影响土壤稳定性(抵抗破坏性力量的能力)，因为更密、更细的根系比粗根系[44]能更有效地粘结土壤，增强土壤的抗腐蚀能力，提高土壤的渗透性[51]；一般土壤深层有机质含量较低，导致土壤容重较高，而较大的土壤容重在一定程度上会抑制根系的生长，从而影响土壤空气、水分以及热量的散失，导致土壤孔隙度降低，结构性下降，在某种程度上也会影响到地上部分生长[52]，但是若深层根系生物量增加，其中细根可以通过增加土壤孔隙度[53]来降低容重，细根比例大，周转速度快，有利于有机质在土壤中的积累，可以更好地改善土壤理化性质，加快退化土壤修复，进而促进生态环境的恢复。就土壤的抗侵蚀能力而言，细根可以通过对土壤的网络固结来强化土壤的抗冲性[51,54-55]。根系的深度也是加固和改善土壤的一个关键特征，深层根系可以起到稳定土壤的作用，特别是在斜坡上的深根植物可以提高边坡稳定性[56]。根长密度(root length density,RLD)在一定程度上能代表单位土体内的根系吸收表面积，RLD 越大，吸收表面积越大，越具有应对不良环境的优势[57]。也有研究表明根系生物量与根系密度表现出相同的变化趋势[58]。

根系分布对根际环境的土壤理化性质产生影响，同时也随着土壤粒径结构、养分状况的变化而变化[59]。较高的植物多样性和特殊的根系性状组合有利于草地土壤的理化性质的改善，而这些理化性质是草地土壤功能的关键。但是具有异质性的土壤生境会导致根系做出相适应性的反应，改变了根系的拓展空间，使得群落中不同植物根系表现出垂直生长的趋势，这不仅满足了植物获取利用养分的需求，也体现出植物根系的更新策略和生存机制[59-60]。因此了解根系不同垂直分布区域的土壤结构及其理化性质差异，对于如何选择具有根系生态位差异的物种组合能更有效地恢复草地土壤有重要的作用和实际意义。

表2 根系与土壤理化性质的关系Table 2 The relationships between root systems and soil physical and chemical properties

4 营养资源在垂直根系生态位差异下的分配响应

4.1 土壤资源时空异质性对根系性状的影响

地下空间资源分配的前提是植物物种的空间资源吸收模式(例如根系垂直分布)的不同，因此植物垂直根系深度的不同会导致植物对地下营养的吸收利用存在差异。多元化的植物群落(主要指根系空间分布)可能会更好地利用土壤中的可用资源[38,61]。而资源分配通常被认为是影响生物多样性的潜在机制[5]（表3）。

群落中不同植物的根系对于土壤资源的利用存在差异，而大部分根系最主要的分布区位于土壤表层，根系的周转增加了土壤中有机质的含量和全量养分的储备[47]，较早的研究发现，共存的物种通过自身的根系将地下资源进行分配以满足自己所需[67-68]。根系的一个主要功能是吸收植物生长所需的限制性养分，特别是氮、磷和土壤水分。因此，植物在长期适应过程中，进化出一系列地下策略(即根系性状)来有效地获取这些资源，并对其在空间和时间上的可利用性做出相对应的响应[69]。这些根系性状主要包括根系结构特征，如根深和根长密度，这些特征决定了整个根系的空间结构；其次还有根系的形态特征，如根径和比根长；根系生理特征，如根呼吸、养分吸收动力、根组织养分含量以及根分泌物的释放；最后还涉及根系与土壤生物群直接相互作用能力的生物根特性，包括(菌根)真菌和根瘤菌，它们在从土壤中获取养分方面也起重要作用，同样也证明植物在有效养分含量高的土壤斑块中会生长较长的根系及存在较高的根系密度[70]，但是根系也会通过减少根系直径增加比根长来应对养分的缺乏[71-73]。

表3 土壤营养资源与不同垂直深度根系植物的关系Table 3 The relationships between soil nutrient resources and plants with roots of different vertical depth

不同植物的根系性状和可塑性差异也较大。植物根系性状和可塑性在物种和植物功能群之间的层次性，可以驱动水分和养分的早期竞争，并最终影响植被演替进程[73]。有新的研究指出，根系的代谢性状，特别是根系分泌物，在影响土壤养分有效性方面起着重要作用。例如，植物可以通过分泌富含有机酸的根系分泌物来提高磷的利用率[69]，这可以增加矿物表面的解吸和溶解度；另一种策略是释放其他类的根系分泌物，以增强微生物对有机质的矿化作用，从而提高土壤养分的有效性。

4.2 根系垂直分布对土壤资源分配的响应

一直以来，植物生态学家对资源分配在促进植物群落多样性中扮演的作用都非常感兴趣[74-75]。如果对资源进行空间和时间上的划分，植物物种的混合种植要比单一栽培中植物能更充分利用可用资源，从而导致生物多样性与植物生产力之间的正相关关系[5,61]。植物多样性较高的群落与单一植物种内竞争的根系垂直分布相比，群落根系垂直分布与土壤资源分布的关系会更密切，根系分布深度的差异可以促进混合植物地下资源的更充分利用，因此普遍认为生产力与SR 成正相关关系，并认为资源分配(特别是氮的垂直分配)是可以解释这种关系的一种可能机制[76]。但是有多种植物的混合种植试验发现，根系的空间分离可能在维持物种共存方面起着相对次要的作用[77]。现有的研究表明，根系的垂直分布并不能直接转化为资源的垂直吸收，特别是植物群落对氮素吸收仅在很小的一部分受SR 的影响，并推测造成这种现象的原因可能是群落物种组成的氮素吸收是由土壤氮素矿化速率决定的，换言之，在决定群落氮吸收方面物种组成比SR 更为重要[78]，氮素分配对生物多样性(温带草原的生产力影响)的积极推动作用可能没有之前设想的那么重要[66]，从而最终驱动互补效应理论的出现。而最近的一项示踪研究也得出结论，植物不太可能将地下的水进行分割吸收利用[79]。因此，研究认为地下资源分配机制比以前认为的更为微妙和复杂，想用资源分配机制来解释植物多样性对植物生产力的积极影响还缺少有力证据[13]。

在目前的研究背景下，对资源分配、资源利用与根系之间关系的更为严格的研究需要在掌握SR 的同时，调查清楚物种实际的资源生态位情况下再开展进行[66]。

4.3 垂直根系生态位下的资源互补、选择效应

通常，互补效应(complementary effect, CE)[80]可以通过资源分割的分配利用方式产生[81-82]，这样占据不同生态位的多物种组成的植物群落就可以更有效地利用有限的资源进行生长发育，从而提供比单一种植更大的生产力[83-84]；相反，选择效应(selection effect, SE)发生在单个或少数具有特定性状的物种对生产力的贡献不成比例的情况下[80,85-86]。

目前，群落中各物种生物量的变化情况可以用互补或选择效应进行一定的解释[80]，假设最多产的物种由于偶然的某种原因控制了群落中各物种的生物量时即出现选择效应；但是当物种表现出生态位分化，允许在空间或时间上有互补的资源获取时，就会产生互补或促进作用。Cardinale 等[5]的统计数据表明，地上部分的生物量的增加主要是因为物种间的互补效应。

基于野外的生物多样性试验中发现，地下互补和选择效应均会对生态系统起到一定作用，随着SR 的增加，互补效应显著增强，而选择效应则随着SR 的增加而降低。有学者认为，资源互补性主要发生在地下部分[1,17,87-89]，其中资源互补的最典型案例就是不同植物物种之间的根系分布差异(即根系的垂直生态位差异)[38,90-92]，根深分化可能意味着物种能够从土壤的不同深度部分(如浅层和深层)获得水分和养分，从而减少资源竞争，增加资源开发利用。

其中关于资源的互补性的一个主要假设是生产力对生物多样性的积极响应，不同的植物物种在资源吸收策略上存在差异，导致了植物物种共同生长时资源吸收的互补性。因此，在物种丰富的植物群落中，资源将比物种匮乏的植物群落在空间和时间上得到更充分的开发利用[5,38,93-94]。然而，在养分吸收方面垂直生态位分化的试验[61,95-96]或根系生物量分布[34,36]在草地生物多样性试验中，还缺乏足够的证据支持资源的互补性。

揭示资源互补性的另一种观点是关注相关物种的功能特性。一些研究表明物种组成[97-98]和功能组丰富度[6,83,99]对生物多样性的影响很大。普遍认为，总资源捕获的增强主要是物种之间在功能特性上的差异，而不是物种丰富度本身[2]。有试验通过植物单一和混合种植后研究发现，植物混合种植表现出显著的生物量增加和互补效应，但在群落之间有较大的差异，同时必须注意到，互补效应会受到特定物种存在和竞争之间相互作用的强烈影响[9]，因此在研究过程中要特别关注关键植物物种的特殊作用。大多数试验证明互补效应有助于提高根系生物量的SR 效应，但是，也有研究表明互补效应并不依赖于物种间根系垂直分布的功能多样性[13]。

5 展望

目前，大多数研究主要集中在植物地上部分的相关性状，但是大家也知道地下根系性状是许多生态系统过程的重要驱动力，如碳(C)和养分循环，土壤的形成与其结构稳定性等，而揭示根系性状对混合群落生物量等方面的重要性是根系生态学下一步研究的方向之一，因此加强关于植物地下根系的研究对于了解生态系统相关功能等也具有十分重要的作用。

现在的研究只是在了解地下根系结构、动态、养分觅食和功能的初步探索。而具有生态位差异的物种根系组合的情况下，现代分子技术是对特定根系生物量分布的一种较好补充，将这些结果与根系对自然群落中根系的分布、养分有效性和物种优势的反应联系起来，将有助于进一步理解多物种共存和生物多样性效应；同时要利用现代高科技影像技术，使用计算机模型与真实图像相结合的方式，将图形与研究结果结合起来，便于更好、更直观地展示地下根系分布状况。

除此之外，基于根系特征的框架在改善生态系统应对全球变化的理解方面的真正潜力还有待进一步探索。