植物叶缘锯齿发育调控的研究进展

袁 静，周冰莹

（1浙江农林大学林业与生物技术学院，杭州311300；2吉林大学植物科学学院，长春130000）

0 引言

叶是植物重要的营养器官，叶的形态和发育对于植物的生长发育具有十分重要的作用。叶缘的形态是植物叶片的重要形态特征，也是植物叶形多样性的重要组成部分。叶缘形态主要分为全缘、锯齿状、不同程度（深浅）和不同式样（羽状或掌状、回数等）的裂刻等[1]。根据叶缘裂刻的程度不同，可将叶分为全缘、浅裂和深裂。叶缘的浅裂使植物在叶边缘形成锯齿或裂片，而叶缘的深裂则会导致小叶的形成，使植物的叶片从单叶变为复叶。

叶缘锯齿的产生是植物对不同环境长期适应的结果。相关研究表明，叶片边缘，尤其是叶缘锯齿处是蒸腾作用特别强的区域，从而能够有效降低叶表面的温度[2]。此外，具有更深锯齿的叶与全缘叶相比具有离自由边更短的距离，从而减小了热传递的距离，因此叶缘锯齿能够增加单位叶面积上的散热，对于植物响应高温胁迫具有重要作用[3]。叶缘锯齿还与温度和湿度显著相关，在寒冷气候中生长的叶都具有非常典型的更多和更深的叶缘锯齿，在潮湿气候下叶片的叶缘锯齿则更少而浅。因此，叶缘锯齿的深度是预测年平均气温的良好指标。在现存植物群落中，叶缘锯齿与气候的相关性也被广泛应用于古气候的重建[4]。叶缘锯齿也是植物对光的一种长期适应性的体现，在高大草本植被中，叶缘锯齿更深的植物能够比叶缘锯齿少的植物获得更大的垂直生长，叶缘锯齿让叶片在空间延伸上具有更强的可塑性，从而使叶片能够更快地响应和竞争有限的光源[5]。另外，最新研究报道指出，叶缘锯齿通过对昆虫产生一种物理威慑作用，从而在物理上阻止食草昆虫对叶片的损伤，进而提高植物的抗虫能力[6]。此外，叶缘锯齿的产生也是植物表型多样性的体现，基于植物叶缘的局部特征可以有效地对植物进行分类，因此研究植物叶缘的形态也具有十分重要的分类学意义[7]。

植物的叶片形状受遗传、发育和环境因素的调节。叶片的形成模式和发育涉及激素信号和转录因子间复杂遗传网络的调控[8]。本研究从上述几个方面概述了植物叶缘锯齿发生的调控因子及其之间的相互关系，以期为进一步提高对植物叶缘锯齿的认识提供更为全面的信息。

1 植物激素对叶缘锯齿发育的调控

1.1 生长素

生长素(Auxin)是重要的植物激素之一，它对植物叶缘锯齿的发生起到了十分重要的调控作用。在模式植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)中，局部高含量生长素促进叶缘锯齿的起始。生长素不仅能在分生组织中决定叶的起始，在发育后期也能控制叶片的形态，对植物叶缘锯齿的形成具有重要的作用[9]。

生长素对叶缘锯齿的调控作用主要依赖于其外排载体PINFORMED 1(PIN1)。PIN1蛋白极性定位于细胞膜上，它通过介导生长素在叶缘的积累来调控植物叶缘锯齿的发生[10]。在拟南芥中，PIN1对生长素在叶缘的浓度梯度的形成和维持具有重要作用。拟南芥pin1突变体不能正常启动叶缘锯齿的发生，从而具有光滑的叶缘[9]。

生长素输入转运蛋白AUXIN RESISTANT 1(AUX 1)和LIKE AUXIN RESISTANT 1/2/3(LAX 1/2/3)介导了生长素由细胞内向细胞外的运输过程。研究发现，AUX 1、LAX 1和LAX 2在拟南芥早期叶片发育过程中发挥了重要的作用，aux1 lax1 lax2三突变体叶缘锯齿变小，其发育也相对延迟[11]。

与生长素/吲哚-3-乙酸(AUXIN/INDOLE-3-ACETIC ACID，AUX/IAA)基因家族同源的成员也参与了生长素响应介导的叶形决定过程。在番茄(Lycopersicon esculentum)中，ENTIRE属于AUX/IAA基因的第IV亚家族分支，番茄的entire突变体表现出简单叶的表型，而其表型是由于AUX/IAA基因家族中SlIAA9的功能缺失所导致的，因此其在番茄复叶发育中具有重要功能[12]。在拟南芥中，AUX/IAA基因的第IV亚家族分支的2个基因IAA8和IAA9调控了拟南芥叶缘锯齿的产生，iaa8 iaa9双突变体具有全缘叶，其叶缘不发生锯齿，而iaa8-1和iaa9-1则具有和野生型无显著差别的叶缘锯齿，说明IAA8和IAA9在调控拟南芥叶缘锯齿发生过程中功能冗余[13]。

Tang等[14]的研究揭示，拟南芥Ⅱ类磷脂酰肌醇-4-激酶PI4Kγ5通过与转录因子ANAC078相互作用并负调控生长素的合成参与了叶缘锯齿发育的调控，pi4kγ 5-1突变体呈现出叶缘锯齿增强的表型。

1.2 细胞分裂素

细胞分裂素(Cytokinin,CK)通过调节植物细胞的分裂与分化参与了茎尖分生组织的大小和活性的调节。而茎尖分生组织作为叶原基发生起始的部位，其发育与叶的发育具有密切的联系。在番茄中表达细胞分裂素合成基因ISOPENTENYL TRANSFERASE 7(IPT7)会使得番茄产生叶缘锯齿很深的超级复叶，而细胞分裂素降解基因CYTOKININ OXIDASE3(CKX3)在番茄叶片中的表达则导致了简化叶片的产生，使叶片只产生初级小叶[15]。此外，CINNCINATATEOSINTE BRANCED1-CYCLOIDEA-PCF(CINTCP)和SWI2/SNF2染色质重塑ATP酶BRAHMA(BRM)通过对CK反应的阶段特异性修饰共同参与调控了叶缘锯齿的发育过程，在这一过程中BRM与TCP4蛋白互作并激活了CK途径中的抑制因子ARR16的表达[16]。

1.3 赤霉素

赤霉素(Gibberellin,GA)介导了植物许多发育过程和对其他内源及外源信号的响应，对植物的形态建成具有重要的作用[17]。研究发现，减少GA的生物合成，或通过增加赤霉素降解基因GA2 oxidase(GA2ox)的表达促进GA的降解，能够增加番茄产生小叶的能力，其叶片复杂度增加[18-19]。而外源喷施GA或外源表达GA合成基因GA20 oxidase(GA20ox)则使得番茄叶片的叶缘变得光滑、叶片复杂度降低[20-21]。

2 几个重要的转录因子对叶缘锯齿发育的调控

2.1 NAM/CUC转录因子

NO APICAL MERISTEM(NAM)/CUP-SHAPED COTYLEDON(CUC)是一类植物特异的转录因子。NAM最早发现于矮牵牛(Petunia hybrida)中，主要在分生组织和原基中表达，其主要作用是决定植物边缘的器官和形态建成，是一类边界特异基因。拟南芥中与NAM同源的基因有3个，分别是CUC1、CUC2和CUC3[22]。miR164负调控CUC1和CUC2，但不靶向CUC3基因[23]。

NAM/CUC转录因子在具有单叶的植物（如拟南芥）中能够促进叶缘锯齿的形成。CUC2的活性是拟南芥叶缘形成锯齿所必需的，其主要在叶发育早期决定叶缘锯齿的形成和生长，拟南芥cuc2-3突变体叶缘锯齿消失，叶片变为全缘叶；而CUC1则不参与叶缘锯齿的发育，cuc1-13突变体的叶缘锯齿与野生型无明显区别[24]。CUC3的功能与CUC1和CUC2部分冗余，其功能主要是维持锯齿的生长，cuc3突变体叶缘表型介于野生型和cuc2突变体之间，叶缘具有较弱的锯齿。因此，CUC2和CUC3对介导叶缘锯齿发生这一过程中的贡献有所不同，叶缘锯齿的发生可以分为2个明显不同的阶段：在早期的阶段，需要CUC2来行使功能，其介导了叶缘锯齿的起始；在后期阶段，则同时需要CUC2和CUC3，以维持锯齿的形成[25]。

在具有复叶的植物（如番茄）中，NAM/CUC转录因子则能够促进更复杂的叶片结构的形成。NAM/CUC基因是复叶植物在小叶形成、小叶分离和叶缘锯齿形成过程中所保守需要的。在复叶植物，如碎米荠(Cardamine hirsuta)和番茄中，发现当降低NAM/CUC边界基因的表达后，导致碎米荠和番茄复叶的小叶融合、小叶数变少[26]。在番茄中，GOBLET(GOB)编码1个NO APICAL MERISTEM(NAM)同源基因并受miR164负调控，其对于在茎尖分生组织处决定适当的侧器官边界和在发育的复叶中决定适当的小叶边界是必不可少的[27]。

miR164作为CUC基因的负调控因子，可以在转录后水平介导对CUC1和CUC2 mRNA的切割来抑制其表达[23]。在拟南芥中，miR164由MIR164A、MIR164B和MIR164C 3个位点编码，其在器官边界形成中也发挥了重要作用。MIR164A突变导致叶缘锯齿加深，而miR164过表达植株则具有光滑的叶缘。miR164-CUC2调控了植物叶缘的发育，且miR164A和CUC2表达的平衡决定了叶缘锯齿的深度[24]。在复叶植物碎米荠中，MIR164B过表达和ChCUC3转基因沉默皆导致了小叶的融合及小叶锯齿和小叶数的减少[26]。

2.2 TCP转录因子

TCP是植物特异的转录因子，以玉米(Zea mays)中的 TEOSINTE BRANCHED 1(TB1)、金 鱼 草(Antirrhinum majus)的 CYCLOIDEA、玉 米 的PROLIFERATING CELL NUCLEAR ANTIGEN FACTOR 1(PCF1)和PCF2命名而来[28]。TCP是植物叶发育重要的调控因子。拟南芥的TCP转录因子可以冗余调控边界特异性基因的空间表达，并控制侧向器官的形态发生[29]。TCP对植物叶缘锯齿发生的调控作用已得到了广泛的报道。

TCP的表达受一类microRNA(miRNA)、miR319负调控。研究发现，miR319可以靶向一类CIN-TCP基因，其中包括 TCP2、TCP3、TCP4、TCP10 和 TCP24。拟南芥miR319过表达材料jaw-D具有叶缘锯齿极显著增多的表型，且CIN-TCP基因的表达在jaw-D中显著下调，暗示了miR319-TCP在叶缘锯齿发生中的重要作用[30]。CIN-TCP在叶发育过程中的瞬时和顺序表达给植物提供了一个强大而灵活的机制，使得植物可以产生不同的叶形，且CIN-TCP转录因子可以通过促进分化来影响叶形[31]。在拟南芥中，TCP2、TCP3、TCP4、TCP10和TCP24都与叶缘锯齿的形成有关。tcp2、tcp4和tcp10的单突变体都具有叶缘锯齿增多的表型，且tcp2 tcp4 tcp10三突变体的叶缘锯齿更多，类似于jaw-D的表型[32]。在金鱼草中将编码1种TCP蛋白的基因CIN突变后，突变体的叶缘区域会表现出比在中央区更长持续时间的细胞分裂，导致其出现叶缘褶皱表型[33]。LANCEOLATE(LA)是1个具有miR319结合位点的TCP家族基因。番茄lanceolate(la)功能获得型突变使得野生型从具有深裂小叶的复叶变成了全缘无锯齿的单叶[34]。在番茄叶片发育过程中，LA还负调控一类APETALA1/FRUITFULL(AP1/FUL)MADS box基因，其中一部分的番茄AP1/FUL基因参与了番茄复叶的发育[35]。EAR motif protein 1(TIE1)是1个在叶片发育过程中调节TCP活性的主要因子，它能够通过招募TOPLESS(TPL)/TOPLESS-RELATED(TPR)辅阻遏物在叶片发育早期形成1个三元复合体来抑制TCP的活性，从而调节叶片的大小和形态，因此过表达TIE1导致叶缘锯齿加剧[36]。TIE1又可以被TIE1-ASSOCIATED RING-TYPE E3 LIGASE 1(TEAR1)所降解，使得TEAR1得以通过解除TIE1对TCP的抑制来正调控TCP的活性，TEAR1活性丧失导致了叶缘锯齿的增多，其表型类似于tcp多重敲除突变体和TIE1过表达株系[37]。

TCP转录因子对植物叶缘锯齿发生的调控作用在很大程度上依赖于其对CUC1、CUC2和CUC3的负调控[38]。在转录水平，TCP转录因子直接激活了miR164、AS1、IAA3/SHORT HYPOCOTYL2(SHY2)和几个生长素诱导基因，而这几个靶基因则抑制了CUC基因的表达[39]。在转录后水平，TCP则通过与CUC2、CUC3相互作用形成TCP-CUC2、TCP-CUC3复合物来抑制CUC2和CUC3的活性，并阻止CUC2-CUC3功能性复合物的形成，从而抑制植物早期发育过程中叶缘锯齿的发生[40]。

2.3 SPL转录因子

SPL转录因子是植物特异的一类转录因子，其表达受一类保守的miRNA、miR156负调控。miR156-SPL模块是植物年龄途径的重要调控因子。随植物的发育，miR156的表达量逐渐降低，而其靶基因SPL则呈现出表达量逐渐升高的趋势[41]。研究发现，在植物叶片发育的早期，TCP转录因子阻止了在叶中形成功能性的CUC2-CUC3复合物，因此叶片缺乏锯齿或小叶；而随植物年龄的增加，miR156的表达水平下降，缓解了miR156对其靶基因SPL9的抑制作用，其中的SPL9蛋白可得以与CUC竞争性结合TCP，形成SPL9-TCP复合物，从而释放了TCP对CUC2和CUC3的结合性抑制，使得在成年期形成的叶片中形成更多的功能性CUC2-CUC3复合物，进而促进叶缘锯齿或小叶的产生[40]。

3 KNOX基因家族对叶缘锯齿发育的调控

ClassⅠKNOTTED1-like homeobox(KNOX)基因家族最早在玉米中被发现，是一类与叶的形成和发育密切相关的一类基因，KNOX类基因主要在茎尖分生组织中表达，其主要功能是调控细胞的分裂和生长并决定叶原基的形成[42]。在拟南芥中，KNOX1基因家族包括SHOOTMERISTEMLESS(STM)、BREVIPEDICELL US（BP或KNAT1）、KNAT2和KNAT6[43]。

3.1 KNOX基因家族在单叶植物中对叶缘锯齿发育的调控

在简单叶模式物种，如玉米、水稻(Oryza sativa)、拟南芥、烟草(Nicotiana tabacum)和金鱼草中，KNOX1基因在茎尖分生组织处表达，而在叶原基处的表达被抑制，在简单叶植物中过表达KNOX1基因导致了叶片的异位生长、叶缘锯齿和异位芽的形成。Ⅰ类KNOX基因的异位表达可以改变叶片的形态和发育，拟南芥KNAT1、KNAT2和KNAT6异位表达时，拟南芥的叶缘出现深的锯齿[43]。在拟南芥中过表达其Ⅰ类KNOX基因KNAT1产生了具有更多和更深叶缘锯齿的叶片。当在烟草和拟南芥中异源过表达玉米同源盒基因Knotted-1(Kn1)时，过表达植物也产生了更深的叶缘锯齿[44]。Hay等的研究进一步证明了叶缘锯齿的发生程度依赖于KN1的剂量效应[45]。SHOOT MERISTEMLESS(STM)基因编码1个Ⅰ类KNOTTED-like蛋白(KNOX)。Piazza等的研究发现，STM在叶原基中的表达与叶缘锯齿的发生程度呈正相关，当STM在叶原基中的表达丧失后，拟南芥的叶片表现出叶缘无锯齿的性状[46]。而STM分生组织功能的维持是通过部分抑制分化基因ASYMMETRIC LEAVES 1(AS1)的表达来实现的[47]。此外，STM还能够直接激活CUC1的表达，且STM在拟南芥叶原基中的持续表达也会间接导致CUC2以及MIR164A的激活[48]。

3.2 KNOX基因家族在复叶植物中对叶缘锯齿发育的调控

在许多具有复叶的植物中，KNOX的表达还与叶缘的复杂性高度相关。在复叶植物，如番茄中，KNOX1基因既在茎尖分生组织表达，又在叶原基表达。在番茄中过表达KNOX1基因导致了叶片更复杂形式的分化，如番茄超级复叶的形成，表明了其在复叶发育过程中的调控作用。在碎米荠中，KNOX的活性对于小叶发育的起始是必须的。当通过RNA干扰技术破坏碎米荠中STM的表达后，其小叶的起始受到了严重的抑制[49]。KNOX1表达的增加导致番茄叶片产生了更多的小叶。在番茄中异源过表达玉米同源盒基因Kn1导致番茄叶片的复杂性提高，产生了超级复叶。此外，番茄的KNOX基因LeT6的显性突变体Mouse Ears(Me)和Curl(Cu)也产生了超级复叶的表型[50]。

3.3 几个KNOX的抑制因子对叶缘锯齿发育的调控

拟南芥的AS1，与其在玉米中的同源基因ROUGH SHEATH2(RS2)和在金鱼草中的同源基因PHANTASTICA0统称为ARP基因，其编码myeloblastosis oncoprotein(MYB)转录因子并负调控KNOX的表达[47]。AS2是1个植物特异性蛋白质家族LATERAL ORGAN BOUNDARIES(LOB)的成员，其能够抑制Ⅰ类KNOX同源盒基因在叶片中的表达。当AS2在拟南芥中过表达时，导致了KNOX家族基因BP、KNAT2和KNAT6表达的抑制，但对STM表达无抑制作用。拟南芥as1-1和as2-1突变体均产生了叶缘锯齿。在拟南芥中，AS1可以与AS2/LOB家族中的成员AS2形成抑制复合物直接结合到BP和KNAT2基因启动子的特定区域并抑制KNOX的表达[51]。此外，相关研究发现，AS1还需要由PIN1蛋白依赖性的生长素流动所决定的生长素活性来协同抑制BP的表达从而促进叶片的正常发育，反过来，KNOX基因的异位表达又能扰乱依赖于PIN1的生长素局部梯度分布，进而导致叶缘锯齿或小叶的产生[9]。

在拟南芥中，2个BEL1-LIKE HOMEODOMAIN(BLH)蛋白 ，SAWTOOTH1(BLH2/SAW1)和 BLH4/SAW2可以冗余地负调控BP的表达从而负调控叶缘锯齿的发生，saw1 saw2双突变体表现出叶缘锯齿增加的表型[52]。此外，在番茄中，BEL-LIKE HOMEODOMAIN(BELL)蛋白 BIPINNATE(BIP)能够与KNOX1蛋白TKN2/LeT6互作从而抑制KNOX1的活性，番茄bip突变体表现出复杂叶增多的表型[53]。PETROSELINUM(PTS)编码1个缺乏同源结构域的类似于KNOX1的同源基因，PTS可以抑制KNOX1蛋白与BIP的相互作用以及该转录复合物的核定位，在番茄中，PTS基因过表达表现出叶缘锯齿增多的表型[54]。

3.4 其他KNOX相关调控因子对叶缘锯齿发育的调控

在拟南芥中，器官特异性BTB-POZ结构域蛋白BLADE-ON-PETIOLE1(BOP1)和BOP2能正调控AS2，从而抑制叶基部KNOX基因的表达进而调控叶片的形态建成[8]。

JAGGED LATERAL ORGANS(JLO)基因是LATERAL ORGAN BOUNDARY DOMAIN基因家族的1个成员，JLO的异位表达激活了KNOX基因STM和KNAT1在叶中的表达并下调了生长素外排促进因子PIN的表达，从而导致JLO异位表达的拟南芥植株jagged lateral organs-D(jlo-D)产生了叶缘深裂的锯齿叶[55]。

Trifoliate(Tf)基因编码1个与拟南芥LATERAL ORGAN FUSION1(LOF1)和LOF2蛋白相关的MYB-like转录因子，番茄Tf基因影响了番茄复叶的形成过程，其在幼叶原基中的高表达使得番茄植株增加了叶缘形态的复杂性，而Tf基因的突变使得番茄植株叶片明显简化[56]。

4 其他调节因子对叶缘锯齿发育的调控

4.1 豆科植物特异性调控因子对叶缘锯齿发育的调控

金鱼草FLORICAULA(FLO)和拟南芥LEAFY(LFY)基因是一类花分生组织(floral meristem,FM)决定基因。研究表明，FLO和LFY在豆科植物中的同源基因，以及它们的共同调节因子FIMBRIATA(FIM)和UNUSUAL FLORAL ORGAN(UFO)，在豆科植物的复叶发育中起着重要作用。

在豆科植物的1个大亚类倒位重复缺失分支(the inverted repeat-lacking clade,IRLC)中，FLO/LFY基因似乎取代了KNOX1基因在整个IRLC中控制了复叶的发育。IRLC中包括豌豆(Pisum sativum)和苜蓿(Medicago sativa)等复叶豆科植物。在豌豆中，UNIFOLIATA(UNI)是FLO和LFY的同源基因，它是复叶发育所必需的。在豌豆发育的复叶中KNOX1不表达，而UNI被认为在豌豆中取代了KNOX1基因从而介导了对复叶发育的调控[57]。豌豆uni突变体表现出复叶缺陷表型，其复叶数简化到了只有1～3片小叶，且其末端卷须完全消失。金鱼草FLO和拟南芥LFY基因在番茄中的同源基因FALSIFLORA(FA)的突变也降低了番茄复叶中的小叶数。在大豆(Glycine max)内源LFY基因表达下调的转基因株系中，也观察到小叶数略有减少的表型；而当在苜蓿中过表达KNOX1基因时，则导致了小叶数的增加[57]。蒺藜苜蓿(Medicago truncatula)single leaflet1(sgl1)突变体也表现出了复叶缺陷表型，其所有成年复叶都变成了单叶，表明蒺藜苜蓿中FLO/LFY的同源基因SINGLE LEAFLET1(SGL1)在复叶发育过程的重要作用[58]。在日本莲花(Lotus japonicus)中，LjLFY的功能丧失突变体——proliferating floral meristem(pfm)也表现出复叶发育缺陷的表型[59]。此外，在拟南芥中发现，LFY的1个强突变体lfy7并没有表现出任何叶缘锯齿的变化，表明LFY并不介导对拟南芥叶缘锯齿的调控，也进一步验证了FLO/LFY基因对豆科植物IRLC复叶发育调控的特异性[25]。综合上述研究，表明FLO和LFY取代了KNOX1基因在豆科植物IRLC复叶发育中的作用。

UFO被认为与LFY共同调控花器官的决定基因。在拟南芥中，UFO基因的过表达导致了拟南芥叶缘锯齿的产生，且这一表型依赖于LFY的功能[60]。豌豆Stamina pistilloida(Stp)是金鱼草FIM和拟南芥UFO基因的同源基因，是叶正常发育所必需的。豌豆stp突变体降低了豌豆复叶的复杂度[61]。在日本莲花中，UFO/FIM同源基因的突变使得proliferating floral meristem(pfo)突变体也出现了复叶发育缺陷表型，证明其是复叶发育所必需的[59]。

此外，相关研究表明，在复叶发育过程中，LA、UNI和KNOX1基因能够影响NAM/CUC3的表达，进而调节小叶的形成，同时，KNOX1/LFY类基因的正确表达需要NAM/CUC3基因的功能[26]。

4.2 ERECTA基因家族及EPFL2对叶缘锯齿发育的调控

ERECTA家族基因(ERECTA family genes,ERfs)编码富亮氨酸重复类受体蛋白激酶(leucine-rich repeat receptor-like kinases)。在拟南芥中，该基因家族包括ERECTA(ER)、ERECTA-LIKE(ERL1)和 ERL2[62]。相关研究表明，ER、ERL1和ERL2冗余地正调控了拟南芥叶缘锯齿的发育，当ERECTA基因家族中的2个基因缺失时，其对应双突变体会表现出叶缘光滑无锯齿的表型[63]。此外，ERfs还能通过调控PIN1的表达及PIN1蛋白的定位和稳定性进而调控叶起始过程中生长素的运输过程，最终影响叶缘锯齿的形成[64]。

ERf受体的活性受EPIDERMAL PATTERNING FACTOR/EPIDERMAL PATTERNING FACTORLIKE(EPF/EPFL)的调节，EPF/EPFL分泌的富含半胱氨酸的肽可以作为激动剂或抑制剂[62]。相关研究表明，EPFL家族中的EPFL2对于叶缘锯齿的发育也是必要的，epfl2突变体无法产生叶缘锯齿。此外，EPFL2能够与ER家族受体激酶相互作用形成配体-受体对，从而作用于叶缘锯齿的发生，且这种调控作用主要是通过EPFL2-ER家族活性及生长素应答之间的反馈调节作用实现的[65]。

4.3 细胞周期相关调控因子对叶缘锯齿发育的调控

NTM1(for NAC with transmembrane motif 1)、Kip相关蛋白(KRPs,KRP1/2/3/6)、细胞周期依赖性激酶(cyclin-dependent kinases,CDKs)和 JAGGED(JAG)都可以通过直接调节细胞周期来调控植物的叶缘发育[66]。TOUSLED(TSL)是1个核丝氨酸/苏氨酸蛋白激酶，它参与了染色质的代谢过程，且TSL能够负调控叶缘锯齿的发育，tsl-1突变体具有比野生型更深的叶缘锯齿[67]。

4.4 PcG组分及其靶向的基因对叶缘锯齿发育的调控

表观遗传调控因子参与调控植物生长和发育的多个过程，其中多梳家族蛋白(Polycomb group proteins,PcG)参与了叶的发育过程。PcG蛋白的几个靶基因，如PIN1、CUC2、MIR164A和DPA4等对植物叶缘发育的调控作用已得到了广泛的报道[68]。PcG蛋白中的重要组分BRM通过与TCP4蛋白互作并激活CK途径中的抑制因子ARR16的表达参与了植物叶缘锯齿的发育过程[16]。此外，Engelhorn等[68]通过对植物发育相关的一组PcG的靶基因进行反向遗传学筛选，分离到了1个能抑制植物叶缘锯齿发生的调控因子DPA4(development-related Polycomb group targets in the apex 4)。DPA4编码1个假定的RAV(Related to ABI3/VP1)转录抑制因子。DPA4位点的拟南芥T-DNA插入株系的叶缘锯齿显著增多，而其过表达系则表现出光滑的叶缘。进一步研究发现，DPA4能够负调控叶形调控因子CUC2的表达，同时这种调控作用不依赖于miR164。此外，DPA4的表达受到PcG蛋白的严格调控，PcG蛋白可以通过H3K27me3修饰作用来抑制DPA4的表达。

5 展望

叶缘锯齿发育的调控涉及多种调控途径，其中生长素、KNOX基因家族和转录因子CUC2、TCP等对于叶缘锯齿发育的调控一直是研究的热点。值得强调的是，在单叶植物和复叶植物中，叶缘锯齿的调控过程既有保守性，又有特异性。例如，NAM/CUC转录因子和KNOX基因家族同时参与了单叶植物叶缘锯齿和复叶植物小叶形成的调控过程；而在一类豆科植物中，则是由一类FLO/LFY的同源基因，以及它们的共同调节因子FIM和UFO，特异的在复叶发育中发挥重要作用。近年来，越来越多的叶缘发育相关调控因子逐渐被挖掘和报道，但在整个植物叶缘锯齿发育的调控网络中，仍有很多未知的调控因子。例如，我们对CUC上游的激活因子还知之甚少。因此，未来的研究方向之一就是要继续挖掘和鉴定更多参与植物叶缘锯齿发育的调控因子，并进一步解析其作用的分子机制，从而为通过调控叶形对作物性状改良提供理论依据。