大气氮沉降对森林土壤碳输入输出过程的影响

袁吉有，苏以荣

(1.云南大学生态学与环境学院，云南省高原山地生态系统与退化环境修复重点实验室，云南 昆明650091；2.中国科学院亚热带农业生态研究所，湖南长沙410125)

近几十年来，化石燃料燃烧、含氮化肥的生产和使用、畜牧业发展和人口增长等人类活动向大气排放了大量的氮化物，导致氮化物在大气中积累并向陆地和水域系统沉降[1].相关报道表明，相较于工业革命前，欧洲和北美的大气氮沉降量至少增加了3～10倍[2]，中国也已成为继欧洲、北美之后的第3大沉降区[3].随着人类社会经济活动的进一步增加，这种趋势在未来还将继续下去，预计到2050年大气氮沉降量将达到195 Tg·a-1[4]，使之成为影响全球变化的重要现象之一.

森林是陆地生态系统中重要的组成部分，也是大面积氮沉降的直接承受者[5].氮沉降增加势必影响森林生态系统的结构、过程和功能，如营养元素生物地球化学循环、土壤酸化、物种多样性等[6-9].森林生态系统作为陆地生态系统中最大的碳库，其中森林土壤碳库又占森林生态系统整个碳库的45%[10-12]，因此土壤碳库在研究森林生态系统碳循环中具有重要意义.相关研究表明，森林土壤碳氮库具有明显的相互耦合关系[13]，随着大气氮沉降的增加，森林土壤碳收支过程也日益受到广泛关注，并成为全球变化科学领域的热点问题.在20世纪80年代，欧美已经开始研究氮沉降对森林生态系统结构和功能的影响，并逐渐形成了长期定位的研究网络，如美国已经形成覆盖全美的氮沉降监测网络[14].随着研究工作的不断深入，森林土壤碳周转对氮沉降的响应也受到广泛关注[1,15].中国也先后启动了“973计划”等在内的多个专项科研计划，如中国陆地生态系统碳-氮-水通量的相互作用关系及其对环境变化的响应和适应机制研究.同时，在森林碳、氮循环领域开展了大量研究，并报道了一系列的相关研究成果[16].已有的研究表明，进入到森林生态系统中的大气氮沉降少部分被植物利用，绝大部分进入到土壤中，进入到土壤中的大气氮沉降极易被土壤微生物利用或者与土壤中有机物或盐基离子相结合，直接或间接影响土壤碳的输入与输出[17].因此，深入了解大气氮沉降与土壤碳收支之间的联系，有助于更全面地理解土壤碳循环过程.本文以开展的相关研究为基础，从氮沉降对凋落物分解、细根周转、土壤呼吸和土壤可溶性有机碳淋失等方面入手，综述了氮沉降对森林土壤碳输入输出过程的影响，以期为该领域的进一步研究提供借鉴与参考.

1 氮沉降对森林凋落物分解的影响

20世纪80年代欧洲和北美就已经开展了氮沉降对森林凋落物分解的影响研究[18]，总的来看，氮沉降对凋落物分解的影响有促进、抑制和无影响3种情况.如Hobbie等[19]研究发现，模拟氮沉降对凋落物分解有促进作用.Vestgarden[20]研究发现氮添加能促进凋落物的分解，Anderson等[21]的研究也得出相似的结论.Kuperman等[22]通过分析可能影响凋落物分解的因子，得出氮沉降是加速凋落物分解的最重要的因素.廖利平等[23]对杉木凋落物分解研究中发现，硝态氮促进凋落物的分解.张毓涛等[24]在天山模拟氮沉降对云杉凋落物叶分解的影响中也发现，氮输入促进了云杉凋落物叶的分解，Wu 等[25]也得出相似结果.也有一些学者研究发现，氮输入抑制森林凋落物的分解，如Magill和Aber[26]在红松和阔叶混交林的模拟氮沉降试验中发现，氮沉降的增加抑制了凋落物的分解.徐国良等[27]发现氮输入对季凤林凋落物的分解具有一定的抑制作用.樊后保等[28]对杉木人工林凋落物的分解研究中发现，高氮对杉木凋落物的分解也有一定的抑制作用.还有研究发现，氮输入对凋落物的分解无影响，如莫江明等[29]在鼎湖山模拟氮沉降试验中发现，6个月的低氮处理对混交林中的马尾松凋落物分解没有明显的影响.另外也有研究表明，氮输入初期通常会促进凋落的分解，后期会抑制凋落物的分解.如Zhang等[30]在对模拟氮沉降对冷杉凋落物分解的试验中发现，氮添加在早期（0～15 d）促进凋落物的分解，后期（47 d后）抑制了凋落物的分解.

关于氮沉降促进森林凋落物分解的机理可能是：①短期内，氮输入缓解了微生物活动的氮素限制，有利于微生物的生长，促进了凋落物的分解[31-32]；②氮输入增加将会导致植物氮的吸收量和积累量增加，从而使森林凋落物中氮含量提高及其他化学元素含量的变化，高氮含量的凋落物能促进凋落物的分解[3,15,20,33]；③氮输入将增加植物生物量和凋落物输入量，从而改变森林地表植被组成和凋落物所处的微环境，使一些氮指示物种丰度增加，从而产生易分解凋落物，导致凋落物分解速率明显加快[34-37]；④氮输入能导致纤维素酶、木质素酶活性增强，从而促进凋落物的分解[9,19,38-40].氮沉降抑制森林凋落物分解的机理可能是：①氮输入改变了微生物的群落结构和多样性，降低了微生物的生物量和活性，从而抑制了凋落物的分解速率[32,41-43]；②氮输入将增加凋落物中的木质素和纤维素含量，并且在分解过程中形成稳定化合物和难分解的腐殖化合物，从而降低凋落物分解的速率[44-46]；③氮输入通过抑制白担子菌或者腐担子菌的生长来限制木质素降解酶的产生，从而延缓凋落物的分解[38,47-48]；④氮输入可能会引起C或者P对微生物降解的限制，使得凋落物分解缺乏能量，从而延缓凋落物的分解速率[22,49]；⑤氮输入能抑制碎化凋落物的土壤动物的活动或引起土壤动物死亡，从而延缓凋落物的分解[50].无影响的机理可能是：①从整个凋落物分解过程看，氮输入对凋落物分解的增加效应与抑制效应相互抵消[50-51]；②森林生态系统本身不受氮的限制，或森林对氮输入的适应能力较强，使得氮输入对凋落物的分解无影响[51-52]；③凋落物碳源质量太差，无法引起分解者对氮输入的反应[50].

2 氮沉降对森林土壤细根周转的影响

细根是指直径小于2 mm的根，其生理活性强，是树木水分和养分吸收的主要器官[53-54].森林生态系统中老根不断被新生细根取代，新生细根通过生长形成老根或者衰亡分解，称其为细根周转[55-56].细根周转是森林土壤碳库的重要来源之一[53]，氮沉降主要通过改变细根化学成分、年生长量、寿命和周转速率影响森林土壤中细根碳的输入[57].有研究表明，氮沉降增加森林细根生物量和周转速率，如Majdi等[58]在挪威对云杉进行模拟氮沉降试验，研究结果表明氮输入增加了细根生长量和生物量，云杉细根的中值寿命缩短了25%，提高了细根的周转速率.Johnson等[59]在美国对黄松的模拟氮沉降试验中也发现细根周转有所提高. Leppälammi-Kujansuu等[60]在挪威对云杉22 a的氮输入试验中发现，氮输入显著增加了总的细根生物量，且表层土壤中细根的增加尤为明显. Yuan 等[61]发现无论是在氮自然梯度增加还是氮输入情况下，细根生产量均显著增加.也有些研究认为氮沉降降低了森林细根生物量和周转速率，如Persson等[62]在欧洲和北美森林中的模拟氮沉降试验中发现，氮饱和导致细根生物量下降，Gower等[63]和Jourdan等[64]也得出了相似的结论.Pregitzer等[65]研究发现氮输入降低了细根周转速率下降. 贾淑霞等[66]在中国东北落叶松和水曲柳中的模拟氮沉降试验发现，氮输入导致落叶松细根生物降低了18.5%，死细根降低了34.8%，水曲柳细根生物量降低了27.4%，死细根生物量降低了127.4%.李媛媛等[67]在温带森林的模拟氮沉降试验中发现，氮输入前期对细根分解具有促进作用，后期呈现抑制作用.综合来看，大部分研究认为随着土壤N有效性的提高，树木细根生产量会增加，寿命缩短，周转率加快[68-69].

关于氮沉降影响细根生长和周转的机理可能是：①在贫瘠的土壤中，氮输入导致土壤表层和亚表层养分充足，从而增加了细根生物量[58]；②氮输入导致土壤有效氮增加，细根的直径、根长可能会增加，从而延长了细根寿命，降低细根周转速率[65]；③长期氮输入导致土壤氮饱和，过量氮将减少光合产物向根系的分配，从而减少细根生物量[63]；④氮输入导致土壤细根呼吸作用增强，分配到根系的碳并非用于新根的生长，而是用于维持氮的吸收和同化，从而导致细根生物量降低[64]；⑤氮输入导致植物叶面积增加，光合产物增多，将有更多的碳分配到根部，从而促进细根生长，同时，细根氮含量随着土壤有效氮的增加而增多，呼吸作用也会增强，随之而来的结果是细根会降低氮的吸收率，植物也可能缩短细根寿命来保证吸收率并降低呼吸消耗，从而使细根周转速率提高[70].

3 氮沉降对森林土壤呼吸的影响

土壤呼吸主要包括根系呼吸、土壤微生物呼吸、土壤动物呼吸以及含碳物质的化学氧化，是森林土壤碳库中碳的重要输出途径之一[71].国内外众多的研究结果表明，氮输入对森林土壤呼吸具有促进、抑制和无影响3种情况.Bowden等[72]在哈弗森林的试验结果表明，在试验开始的第1年，土壤呼吸速率随着氮输入的加入而增加.Allen等[73]的研究结果表明，氮输入增加了北美火炬松的土壤呼吸速率.Franklin等[74]研究发现，持续20 a的氮输入导致针叶林土壤呼吸降低了40%，Pregitzer等[75]和Craine等[76]的研究也得出相似的结果.李洁冰等[77]在我国亚热带森林中开展的模拟氮沉降试验表明，氮沉降提高土壤呼吸.莫江明等[78]在鼎湖山的模拟氮沉降试验也表明，氮输入显著地促进了常绿阔叶林的土壤呼吸，刘盛梅等[79]也得出了相似的研究结果.Bowden等[72]在赤松和落叶松混交林中的模拟氮沉降试验发现，13 a的持续高氮沉降导致土壤呼吸降低了42%.Compton等[41]在哈弗森林的模拟氮沉降试验中发现，长期氮输入使得微生物生物量减少，从而导致微生物呼吸降低，Phollips等[80]得出类似的结果.胡正华等[81]在北亚热带的模拟氮沉降试验中发现，氮输入降低了土壤呼吸速率.Jia等[82]进行的模拟氮沉降试验发现，氮输入导致生长季中的落叶松和水曲柳土壤呼吸分别降低了30%和24%，张徐源等[83]对夏季湿地松和曾清萍等[84]对马尾松的研究均得出，氮输入抑制了土壤呼吸.Zhou等[85]在中国西部常绿阔叶林中的模拟氮沉降试验也发现氮输入降低了土壤呼吸，Peng等[86]发现氮输入降低了亚热带常绿阔叶林的根际呼吸和异养呼吸.也有研究表明，氮输入对森林土壤呼吸无影响[87-88].如Gundersen等[89]在丹麦云杉的模拟氮沉降试验发现，氮输入4 a后，云杉土壤呼吸速率无明显改变.

关于氮沉降促进土壤呼吸的机理可能是：①试验初期氮输入改善了森林氮限制状态，使得植物和微生物活动增加，从而促进了土壤呼吸[90]；②氮输入通过改变根生物量，或刺激植物生长，从而促进光合作用，导致土壤呼吸速率提高[75,91]；③高氮输入提高了凋落物的质量，促进了土壤碳氮的矿质化，导致土壤呼吸速率增加[37]；④氮输入导致土壤有机碳和土壤微生物生物量碳增加，改善了微生物氮限制状况，增加了微生物活性与生物量，从而促进土壤呼吸[92-93].氮沉降抑制土壤呼吸的机理可能是：①氮输入导致土壤碳氮比失衡，降低土壤pH，抑制了微生物活性和碳源活性，引起凋落物分解速率降低，从而抑制土壤呼吸[16,94]；②氮输入使细根生长量和周转受到影响，从而抑制土壤呼吸[16]；③长期氮输入导致土壤动物数量和生物量减少，从而抑制了土壤呼吸[95]；④氮输入可能对凋落物和土壤有机质分解相关的酶活性产生影响，从而导致土壤呼吸速率降低[96]；⑤氮输入可能降低真菌/细菌生物量比率，改变微生物群落结构，从而降低土壤呼吸速率[97].氮沉降对土壤呼吸无影响的机理可能是：①氮输入对土壤有机碳影响不明显的情况下，氮输入对土壤呼吸速率无影响[9]；②输入的氮以无机氮形式存在土壤中时，这些无机氮并不能进入系统循环，从而导致氮输入对土壤呼吸速率无影响[59,98].

4 氮沉降对森林土壤可溶性有机碳产生与淋失的影响

土壤可溶性有机碳是土壤有机碳的重要组成部分之一，其具有一定溶解性，易氧化、易分解、易矿化，且在土壤中移动较快[99].关于氮沉降对森林土壤可溶性有机碳产生与淋失影响的研究也在国内外进行了大量研究.Pregitzer等[100]在美国北部阔叶林进行的连续8 a的模拟氮沉降试验中发现，氮输入明显促进了土壤可溶性有机碳的生产和淋溶.Gundersen等[89]的研究也发现，氮输入导致土壤可溶性有机碳含量增加.Fang等[101]在鼎湖山的模拟氮沉降试验中发现，氮输入导致马尾松林土壤渗透水中可溶性有机碳浓度增加.袁颖红等[102]也发现，高氮输入情况下，土壤提取液中可溶性有机碳含量增加.Shi等[103]研究发现，低水平施氮有增加土壤DOC含量的趋势，而高水平N则抑制土壤DOC含量.Vestgarden[19]在挪威南部进行的长期模拟氮沉降试验中发现，低氮和高氮输入导致森林地被物可溶性有机碳显著降低.Cronan等[104]研究结果表明，氮输入使得土壤可溶性有机碳释放速度降低了20%. 也有研究发现，氮输入对森林土壤可溶性有机碳没有明显作用，如McDowell等[105]在哈佛森林的模拟氮沉降试验中发现，氮输入对土壤可溶性有机碳无影响，Sjöberg等[106]的研究也得出相似的结果.

关于氮沉降影响森林土壤可溶性有机产生与淋失的机理可能是：①氮输入导致土壤酸化，离子强度增强，从而导致土壤可溶性有机碳含量降低[90]；②氮输入通过促进细菌生长和增加了土壤腐殖质的稳定性，从而使得土壤可溶性有机碳含量降低[82]；③氮输入可能抑制土壤中木质素的分解，从而增加土壤可溶性有机碳的含量[107].

5 研究展望

综上所述，大气氮沉降对森林土壤碳输入（凋落物分解、细根周转）与输出（土壤呼吸、可溶性有机碳淋溶）的影响是一个复杂而综合的过程.整体来看，氮沉降对森林凋落物分解、土壤呼吸方面的研究较深入，也得出了一些有意义的研究成果，而氮沉降对细根周转、可溶性有机碳方面的研究较少.综合分析国内外研究现状，以下问题还需要进一步探讨.

（1）氮沉降对森林凋落物分解的影响是一个复杂而长期的过程，氮沉降可以通过影响微生物群落结构与活性、植物生长、凋落物量、凋落物含氮量、纤维素和木质素酶活性、土壤动物等方面影响凋落物的分解速率.但纵观以往相关研究，大多数研究只集中于分析氮输入情况下几个影响因子对凋落物分解过程的影响，具有一定的局限性.在以后的研究中，应该综合分析氮输入情况下所有影响因子对凋落分解过程的影响，且应结合CO2浓度增加和温度升高等全球变化现象，以便更加准确客观地了解氮沉降对森林凋落物分解过程的影响，明确氮沉降对森林凋落物分解过程的机理.另外，森林生态系统类型多样以及不同地区森林生态系统营养限制类型不同，因此应开展不同地区、不同森林类型长期氮沉降对凋落物分解过程的影响.

（2）现阶段，氮沉降对细根的影响研究主要集中于氮输入对细根生物量、化学成分变化、寿命以及周转速率等方面，但研究方法上有一些局限性，应进一步完善相应的研究方法.另外，氮输入背景下土壤水分、土壤理化性质、植物多样性对细根的相应研究也待进一步深入研究，同时，在研究氮输入对细根生产量、周转速率的情况下，应进一步研究细根的解剖结构、生理方面对氮输入的响应.

（3）土壤呼吸是森林土壤碳库主要的输出途径之一，氮沉降引起森林土壤呼吸变化的研究涉及到很多方面.纵观以往研究，氮输入对土壤呼吸各组分的影响与机理还需深入研究，以便区分根系自养呼吸、微生物呼吸，从而了解氮输入对土壤呼吸的阶段性影响.氮输入如何影响植物生长与光合作用，进而如何影响根生物量、凋落物量以及分配到根系的光合产物，最终如何影响土壤呼吸，需要进一步联动综合研究分析.

（4）氮输入对森林土壤可溶性有机碳迁移与淋溶方面的研究已取得了一定的研究成果，但总体上还比较欠缺.在今后的研究中，应加强氮输入如何影响森林土壤可溶性有机碳产生、周转和淋溶等方面的研究，综合研究分析氮输入背景下，土壤温度、湿度、pH、降水、微生物量、根系分泌物以及凋落物对可溶性有机碳产生、迁移过程和淋溶的影响.