南洋臀纹粉蚧雌成虫主要器官及其蜡泌物的扫描电镜观察

黄 鹏，姚锦爱，余德亿，侯翔宇

(福建省作物有害生物监测与治理重点实验室/福建省农业科学院植物保护研究所，福州 350013)

南洋臀纹粉蚧Planococcuslilacinus(Cockerell)属半翅目Hemiptera粉蚧科Pseudococcidae，是一种世界性花果害虫，广泛分布于亚洲、非洲、大洋洲和南美洲等地区，特别是在泰国、菲律宾、印度尼西亚、马来西亚等东南亚国家和我国台湾尤为常见(Tuetal.，1988；Ooietal.，2002；EPPO，2013)，可危害可可、番荔枝、红毛榴莲、番石榴、柑橘、美洲木棉、羊蹄甲、变叶木、桅子花和杜鹃等35个科100余种水果、林木和观赏植物(Ben-Dov，1994；黄邦侃，1999)。该虫于2007年被我国列入进境植物检疫性有害生物(中国人民共和国农业部，2007)，目前在国内尚未有广泛分布的报道，但笔者调查发现该虫现已在福建省漳州市诏安县的番荔枝果园中为害较重，若虫和成虫常群集刺吸为害果实、嫩叶、幼芽等部分，同时还分泌蜜露诱发煤烟病，直接或间接影响番荔枝的产量、品质和经济价值；此外，该虫体表还覆盖大量蜡质，不易防治，急需防控。

目前，针对该虫的研究还主要偏向于检测、检疫及适生区分析等方面(徐梅等，2008；徐浪等，2010；齐国君等，2015；高明等，2019；赵天泽等，2019)，而有关该虫生物和生态学及防控措施等方面的研究还相对较少。介壳虫在长期进化的过程中，形成了结构独特的触角、口器和足等器官，用于开展觅食、求偶、产卵、栖息和趋避等行为活动(蔡鸿娇等，2012)；同时，介壳虫体表具三格腺、多格腺和管状腺等多种泌蜡腺体，能分泌大量蜡质，起到隐藏和保护作用，不仅可抵御气候变化的影响和天敌的捕食及减轻杀虫剂的伤害，还能使虫体常粘附于田间器械、动植物或人体上进行传播、扩散(Ben-Dov and Hodgson，1997；武英达，2016)；因此，了解介壳虫及其蜡泌物的结构特征对探讨介壳虫分类地位、生长发育、生理代谢、生活习性、遗传进化及科学防治等诸多方面都具有重要的理论意文和应用价值(夏向向，2013；武英达，2016)。近年来，扫描电子显微镜已越来越多地被研究学者用于观察昆虫的超微结构，现阶段有关介壳虫及其蜡泌物超微结构的研究涉及19科73属112种(武英达，2016)，但未见南洋臀纹粉蚧在此方面的相关报道。本研究从番荔枝上采集南洋臀纹粉蚧，以其中最具代表性的雌成虫(体型最大、体表蜡质最厚、取食和为害能力最强)为供试虫源，利用扫描电镜观察该虫体表主要器官、蜡质及泌蜡腺体的超微结构，初步揭示该虫及其蜡泌物的结构特征，为后续进一步明确该虫的生物和生态学特性及探讨有效防控措施提供支持。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

从福建省漳州市诏安县金星乡的番荔枝果园中(北纬23°76′22″、东经117°26′42″)，采集含有南洋臀纹粉蚧的番荔枝果实带回实验室，从果实上选取体型最大、体表蜡质最厚、取食和为害能力最强的雌成虫备用。

1.2 虫体表面蜡质的超微结构观察

参考张艳峰等(2013)的方法，在SZ-760型体视显微镜(重庆奥特光学仪器有限责任公司)下挑取蜡质相对完整的南洋臀纹粉蚧雌成虫(图1-A)，在实验室自然干燥后，先粘于样品台上，再置于IB-5型离子镀膜仪(日本EIKOIB公司)上喷金5 min，后用JSM-840型扫描电子显微镜(日本电子公司)观察、拍摄虫体表面蜡质的超微结构。

1.3 虫体表面主要器官及泌蜡腺体的超微结构观察

参考武英达(2012)和Sirisena等(2015)的方法，在体视显微镜下挑取虫体完整的南洋臀纹粉蚧雌成虫，置于pH7.2的磷酸盐缓冲液中，用小毛笔反复清洗虫体表面的蜡丝，并要保证虫体完整；清洗后用2.5%戊二醛溶液于4℃冰箱中固定24 h；然后每隔10 min依次用浓度为75%、80%、85%、90%、95%和100%乙醇脱水；脱水后再用氯仿中浸泡1 h，溶解虫体表面蜡质，后用100%乙醇清洗虫体；接着用JFD-320型冷冻干燥仪(日本电子公司)干燥，再粘于样品台上并置于IB-5型离子镀膜仪上喷金5 min；最后用JSM-840型扫描电子显微镜观察、拍摄虫体表面的触角、眼、口器、足、腹脐和背孔等主要器官及三格腺、多格腺、管状腺和刺孔群等泌蜡腺体的超微结构。

2 结果与分析

2.1 南洋臀纹粉蚧雌成虫的形态及其体表主要器官的超微结构

南洋臀纹粉蚧雌成虫呈卵形或宽卵形，长2.61～4.07 mm、宽1.53～3.06 mm、外覆白色粉状厚蜡被，腹部背面分节明显，体缘具18对蜡棒(图l-A)。触角：丝状，8节，全长354.42～428.57 μm；其中柄节、梗节和第1鞭节较长，分别为63.47～78.67 μm、43.47～56.70 μm和40.14～50.04 μm；第2～5鞭节较短，分别为26.80～30.37 μm、27.91～33.37 μm、30.14～36.04 μm和35.70～43.37 μm；第6鞭节最长且常有分节亚痕迹，为86.80～100.04 μm；各节着生长8.75～47.22 μm的毛形和刺形感受器，越靠近末端感受器数量越多(图1-B和图1-C)。眼：1对，单眼、球形，直径29.11～31.65 μm，位于触角后面(图l-D)。口器：刺吸式、发达；喙似锥形，2节，长0.14～0.18 mm，也着生长22.05～35.43 μm的毛形和刺形感受器，也是越靠近末端感受器数量越多(图l-E)。足：3对，发达，基节宽、转节短、股节粗壮、胫节和跗节细长、爪下无小齿；其中前足对应各节分别长126.67～143.33 μm、76.65～93.33 μm、110.00～116.52 μm、103.33～112.48 μm、73.05～76.28 μm和33.35～44.01 μm；中足对应各节分别长120.00～133.33 μm、102.29～111.08 μm、156.60～170.00 μm、123.30～136.68 μm、86.69～93.54 μm和53.27～57.08 μm；后足对应各节分别长156.64～163.38 μm、110.05～122.10 μm、160.37～173.33 μm、129.92～153.44 μm、82.76～88.23 μm和30.00～33.59 μm；每对足上也交错分布着长20.83～118.75 μm的毛形和刺形感受器，且跗冠毛和爪冠毛顶端膨大(图l-F)。腹脐：发达、唇形，长121.60～205.45 μm、宽85.12～136.91 μm，位于第3和第4腹节间，有节间褶横过(图l-G)。背孔：2对，发达、也似唇形，分别位于前胸背板和第6腹节背板上，内缘硬化，孔瓣上有20～22个三格腺，3～8根附毛(图l-H)。

2.2 南洋臀纹粉蚧体表蜡质和泌蜡腺体的超微结构

体表蜡质：包含带状蜡丝、空心管状长蜡丝和月牙形蜡丝；其中带状蜡丝，扁平、光滑，宽1.81～1.99 μm，两侧厚、中间薄，形如铁轨，并呈螺旋式卷曲，该蜡质大量分布于整个虫体，占体表蜡质的绝大部分，尤其在背面和体缘堆积形成一层厚蜡被；空心管状蜡丝，直径2.75～3.13 μm，外表具有明显细长的褶皱，该蜡质主要分布于虫体腹部腹面和体缘；月牙形蜡丝，短小、卷曲，直径1.88～2.58 μm，外表也具有轻微褶皱，该蜡质主要分布于虫体腹部腹面(图2-A和图2-B)。三格腺：近圆形、突出，直径3.40～4.09 μm，内具3个呈品字形排列、形似“B”字的斜孔，该腺体均匀分布于虫体背、腹面，可分泌带状蜡丝，是粉蚧科的特征腺体和南洋臀纹粉蚧最主要的泌蜡腺体(图2-C和图2-E)。管状腺：圆形、开口呈环状或管状凸出，直径3.32～3.56 μm，自上而下呈双层圆孔结构，该腺体分布在腹部腹面和体缘，可分泌丝空心管状蜡丝(图2-D和图2-F)。多格腺：圆形、略下凹，直径4.46～5.63 μm，中央区域有个近十边形的突起，其周围对应分布10个小孔，该腺体分布在腹部腹面，可分泌月牙形形蜡丝(图2-D和图2-G)。刺孔群：18对，每对各具2根长14.29～23.81 μm的锥刺和多个三格腺，该腺体均匀分布于体缘，主要由腺体上三格腺群分泌带状蜡丝在体缘堆积成18对蜡棒，是粉蚧科特有泌蜡机构(图l-A和图2-H)。

图1 南洋臀纹粉蚧雌成虫的形态及其体表主要器官的超微结构Fig.1 Morphology of Planococcus lilacinus female adult and ultrastructure of main organs on the body surface of this mealybug注: A, 雌成虫(体视显微镜); B, 触角; C, 第6鞭节分亚节; D, 眼(单眼); E, 口器(喙); F, 后足; G, 腹脐; H, 背孔。Note: A, Female adult (Stereoscope); B, Antenna; C, Subsegment on the sixth flagella of antenna; D, Eye (Ocellus); E, Mouthparts (Fistula); F, Metapedes; G, Circulus; H, Ostioles.

3 结论与讨论

介壳虫在长期进化的过程中，形成了结构独特、与生存和繁殖环境相适应的各种器官，用于感知寄主、配偶及抵御逆境、天敌等各种行为活动(蔡鸿娇等，2012)。本研究通过扫描电镜观察发现，南洋臀纹粉蚧雌成虫的触角8节、口器和足发达，其上分布有不同长度的毛形和刺形感受器，借鉴其它昆虫和粉蚧资料可推测这些感受器能充当机械和化学受体，具触觉、嗅觉、味觉和听觉等多重功能，用于感受气味(寄主挥发性物质、信息素和聚集激素)、声音、温湿度等外界环境的变化(彩万志等，2001；余海忠，2007；赵杰军等，2012；王洪亮等，2013；王旭，2017)；眼为单眼，可感受光线强弱但无成像功能，这可能是其喜阴及长期固定为害等生活习性进化的结果；发达的腹脐和背孔是该粉蚧的两个显著特征，借鉴其它粉蚧资料可推测腹脐是一种吸附器官，有助于该粉蚧附着在寄主植物上刺吸为害，而背孔是一种防御器官，会在虫体受到外界干扰或刺激时分泌出能快速凝结的液体，污染捕食者口器以抵御外敌(徐盼，2013；Sirisenaetal.，2015)。可见，南洋臀纹粉蚧的触角、眼、口器、足、腹脐和背孔等体表器官在其搜索寄主、寻找配偶、群集为害和驱避天敌等行为活动方面发挥重要的作用。

介壳虫一生大部分时期都固定在植物表面刺吸为害，遇到外界侵扰时无法像其他昆虫或动物可主动避害，因此其蜡泌物所形成的蜡壳或蜡被在对其生存、繁殖所具有的保护作用就显得尤为重要；也正是由于这些蜡泌物的分泌，使介壳虫对外界不利环境具有很强的抵御能力，但这也给防治工作带来困难(Ben-Dov and Hodgson，1997；夏向向，2013；张艳峰，2013；Sirisenaetal.，2015；武英达，2016)。本研究通过扫描电镜观察发现，南洋臀纹粉蚧雌成虫体表的蜡质和泌蜡腺体的种类和结构具有多样性，由三格腺分泌的带状蜡丝大量分布于整个虫体，占体表蜡质的绝大部分，尤其在背面和体缘堆积形成一层白色厚蜡被，可起到良好的隐蔽和保护作用，以躲避天敌的捕食；由管状腺分泌的空心管状蜡丝主要分布于虫体腹部腹面，推测其主要作用是构成具有保护作用的卵囊用于产卵；而由多格腺分泌的月牙形蜡丝分布于腹部腹面，推测其主要作用是保护卵粒并防止其相互粘连；由刺孔群分泌的蜡丝在体缘堆积形成蜡棒，不仅可保护虫体，还有助于虫体粘附于田间器械、动植物或人体上进而传播、扩散；同时，由于粉蚧的蜡质的主要成分为脂类化合物，疏水性和抗寒性较强，因此可有效抵御病原微生物的入侵、化学农药的渗透和不良气候的侵袭(Foldi，1991；谢映平等，2006)。可见，体表蜡质和泌蜡腺体在南洋臀纹粉蚧生存繁殖、抵御逆境和传播扩散等生命活动方面发挥重要的作用。

介壳虫的生活环境和习性，造就了其独特的结构特征；此外不同发育阶段，其体表器官、蜡泌物和泌蜡腺体的形态结构也可能存在差异(夏向向，2013；张艳峰，2013；武英达，2016)。本研究初步揭示了南洋臀纹粉蚧雌成虫及其蜡泌物的结构特征，后续将进一步观察该虫其他性别、虫龄及其蜡泌物的结构特征，探讨虫体上各种形状感受器的具体功能，分析各种蜡泌物的化学成分，这些均有助于了解南洋臀纹粉蚧的生物和生态学特性，可为探讨其有效防控措施提供科学依据。

致谢：本研究采集的南洋臀纹粉蚧承蒙北京林业大学武三安教授帮助鉴定，在此深表感谢！