盐生植物耐盐性研究进展

薛琼琼，赵露露，王云霞，赵 猛

(山西师范大学 生命科学学院，山西 临汾 041004)

盐分对植物是一种主要的环境胁迫因子，耕地盐渍化的加剧将对全球造成严重影响。据估计，到21世纪中叶，大约有50%的耕地可能因土壤盐渍化而遭到破坏[1]。土壤盐渍化会对植物造成生长效率降低、光合作用减弱和产量减少等影响。大多数植物不能耐受土壤中的高盐含量，但盐生植物是可以在含盐量为70mmol/L以上的土壤中正常生长并完成生活史的植物[2-3]，例如白刺(Nitrariatangutorum)，柽柳(Tamarixchinensis)，芨芨草(Achnatherumsplendens)和黄花补血草(Limoniumaureum)等[4]。本文重点讨论了盐生植物的分类、盐渍化对植物的影响及耐盐机制的研究进展，旨在为今后盐生植物及其耐盐机制研究提供相关依据。

1 盐生植物分类及基本特征

1.1 假盐生植物

假盐生植物是一类能够将盐分积累在液泡的植物，主要有芦苇(Phragmitesaustralis)和沙蒿(Artemisiadesertorum)等[5-6]。它们的根外皮层栓质化，主要由不透水、不透气的角质组成，因此溶解于土壤水分中的盐分难以进入根中。茎的表皮切向壁表面具有发达的角质层，维管束呈星散分布；叶上表皮的表皮毛较多，气孔下陷；叶肉细胞排列疏松，细胞间隙较大，叶脉维管束鞘有两层细胞[6]。在NaCl处理下，假盐生植物通过降低叶片水分含量来应对外部渗透压的增加。此外，假盐生植物还在细胞内积累相容性溶质和无机离子进行渗透调节。细胞质中的脯氨酸、可溶性糖和甜菜碱等相容性溶质可以通过保持稳定的渗透压来防止脱水，也可以保护蛋白质和核酸等大分子不变性。随着盐度的增加，无机离子的积累也有助于渗透调节。大多数积累的无机离子被分隔在液泡中，以避免细胞质中的离子毒性[7]。

1.2 真盐生植物

真盐生植物是一类将盐离子积累在肉质化组织和液泡中的植物，显著的特征之一是茎叶肉质化，代表植物有盐角草(Salicorniaeuropaea)和碱蓬(Suaedaglauca)等[5]。这类植物茎、叶部肉质化，盐分隔离在细胞特定区域，使植株体内盐浓度降低[8]。这为植物体内释放有毒离子提供了更大的空间，且增加了植物的总含水量，对于平衡离子毒性至关重要[9]。碱蓬具有较高的Na+和Cl-积累能力，这与液泡膜H+-ATPase和H+-PPase的高活性有关[10]。在200mM NaCl下生长的碱蓬，其液泡中Na+和Cl-的浓度大约是细胞质中的四倍[11]。

1.3 泌盐盐生植物

泌盐盐生植物是一类可通过盐腺泌出体内盐分的植物。根据其泌盐结构和机理的不同，盐腺可分为四类：盐囊泡、多细胞盐腺、双细胞盐腺和单细胞盐腺[12]。

盐囊泡通常由柄细胞和膨大的泡状细胞组成，柄细胞内有丰富的胞间连丝，分别与泡状细胞和相邻的叶肉细胞相连，且表皮细胞上覆有角质层。盐离子被隔离在泡状细胞的大液泡中，以滨藜(Atriplexpatens)为代表性植物[13]。

多细胞盐腺呈球形或盘状结构，由基底收集细胞和远端分泌细胞构成。整个结构常陷入表皮中，使分泌细胞的表皮处于或低于细胞表皮水平[12]。收集细胞与周围的叶肉细胞间有许多胞间连丝，收集细胞利用渗透梯度，从邻近的叶肉细胞收集盐离子，并将其输送到分泌细胞。分泌细胞除了与收集细胞接触的部分外均被角质层包围，防止盐通过质外体泄漏回邻近组织[14]。分泌细胞的内表面向内突起，增加了表面积，且顶部的角质层上有孔，盐可以通过这些孔排出细胞，以二色补血草(Limoniumbicolor)为代表性植物[15]。

双细胞盐腺由一个基底收集细胞和一个帽细胞组成，二者通过胞间连丝相连。帽细胞和基底细胞中都充满了许多储存盐分的小液泡。研究发现这些液泡可以与帽细胞的质膜融合，并将其内容物释放到帽细胞顶部外的空间[16]。帽细胞被一层角质层覆盖，其上有孔。帽细胞和角质层之间有一个间隙，形成一个可以积聚盐分的空腔，盐分可通过角质层的孔分泌出来，以大米草(Spartinaanglica)为代表性植物[17]。

单细胞盐腺有大液泡和很少的细胞器，具分泌毛。当盐分在分泌毛中积累时，会导致尖端破裂，将盐分释放。土壤盐含量下降时分泌毛会重新生长[18]。植物为适应外界的盐分水平，可自我调节分泌毛的类型和数量[12]。盐分在分泌毛中的传输类似于双细胞盐腺，但盐分的释放与盐囊泡相似，以Porteresiacoarctata为代表性植物[14]。

2 土壤盐渍化对植物的影响

2.1 生长效率与产量

土壤中的盐分会降低植物吸收水分的能力，抑制叶片和根的生长，导致植物生长缓慢，生长速率降低。盐分还可能进入蒸腾流，进一步伤害叶片中的细胞，最终降低生长速率[19]，可能的原因是盐负荷超过了细胞在液泡中分隔盐的能力。盐分会在细胞中迅速积累造成细胞脱水，并抑制酶的活性，过高的盐浓度增加了土壤的渗透势，限制了植物吸收水的能力[20]。盐胁迫会抑制植物育性，最终导致产量下降，这可能是由于营养生长中碳水化合物供应的差异竞争和对发育中花序的限制供应。花粉在盐胁迫下的生存力降低也可能导致结实失败[21]。

2.2 离子毒性

土壤Na+含量高会导致K+缺乏症，K+是活细胞的首选无机阳离子，但土壤中的K+浓度几乎总是低于细胞中的，这意味着植物必须使用离子转运体主动吸收和浓缩K+。由于K+和Na+的相似性，许多K+转运蛋白无法区分两种离子，导致Na+含量高于K+，过量的外源Na+不仅会影响植物对K+的摄取，而且会使Na+在植物细胞中过量积累，产生毒性[22]。毒性症状可能首先表现为叶尖灼热，然后出现叶尖和边缘坏死[23]。土壤中高浓度的Cl-对植物也有毒害作用[24]。Cl-是叶绿素的辅助因子，也是维持膨压的抗衡离子。叶片中高浓度的Cl-会干扰光合作用，导致叶片烧伤，最终坏死掉落[25]。在盐生植物中，随着Na+不断增加，Ca+和Mg+的吸收也会减少，偶尔会出现碳同化现象。当盐浓度达到600 mM时，一些基本元素如铜(Cu)、铁(Fe)、锰(Mn)和锌(Zn)在植物的所有部位都显著积累[26]。

2.3 光合作用

盐胁迫下叶绿体积累大量Na+和Cl-时，类囊体肿胀，叶绿体外膜解体，光合作用受到抑制[27]。盐胁迫下叶绿素酶的活性提高，加速了叶绿素降解，同时叶绿素合成受到抑制，导致叶绿素含量下降[28]。在高盐浓度处理下，水稻(Oryzasativa)和绿豆(Vignaradiata)的叶绿素a、叶绿素b和类胡萝卜素含量均不同程度减少，这可能与膜劣化有关[29-30]；而柑橘(Citrusreticulata)和大麦(Hordeumvulgare)的生长与光系统II的效率、电子传输链效率和CO2的同化率显著相关[31-32]。

2.4 渗透压

植物通过调控不同组织中的盐浓度来维持细胞功能。土壤中的水通过根系细胞到达木质部，由叶表面蒸腾的负压和毛细作用向上输送水分。吸水首先取决于渗透梯度，与周围的土壤相比，由于根内部的渗透势较高，水进入植物。在盐渍化土壤中，这种渗透梯度会降低甚至逆转，水分不会轻易地进入根部[14]。盐浓度的增加会干扰植物从土壤中吸收水分和保持细胞膨胀的能力[33]。植物体内的水势下降时，液泡中的液体流失，植物就会枯萎，这种类似干旱的信号会诱导植物重新调整渗透梯度，使细胞水势维持正常状态[24]。

3 盐生植物耐盐机制

3.1 盐胁迫下离子的吸收和转运

3.1.1 盐胁迫下离子的吸收

植物的正常细胞功能需要较高的K+/Na+比值。在较高的Na+浓度下，Na+诱导的膜去极化会导致K+通过去极化激活的KOR通道流出，这是细胞中K+缺乏的主要原因[34]。盐胁迫期间活性氧(ROS)的积累也可能导致K+通过非选择性阳离子通道(NSCCs)渗漏[35]。Na+还可能有阻断K+特异性转运蛋白的毒性作用，并诱导蛋白质构象改变且失活[1，36]。根内存在多种Na+内流途径。盐胁迫下，Na+通过转运蛋白和阳离子通道进入细胞。一些转运突变体减少了Na+在植物细胞中的积累[37]。Ca2+渗透性非选择性阳离子通道包括环核苷酸门控通道(CNGC)和谷氨酸样受体(GLR)家族，对Na+具有渗透性，可能是Na+进入细胞的入口点。盐胁迫下，K+的获取和分布，对维持离子稳态至关重要[38]，因为K+在植物细胞中的积累平衡了Na+积累的毒性效应[39]。内向整流K+通道和外向整流K+通道被认为是植物细胞长期净K+选择性内流和K+外排的机制，也可能有降低Na+毒性的作用[40]。在高盐浓度的土壤环境中，与Cl-相比，Na+的扩散速度更快，导致膜电位发生变化，Cl-经质膜的阴离子通道，沿其跨膜电化学梯度进入植物根系细胞[41]。

3.1.2 盐胁迫下离子的转运及调控

盐生植物通过对特定离子通道和转运蛋白表达的上调和下调，控制了整个植物体内的Na+转运系统[42]。HKT、NHXs和CHX等植物转运蛋白对Na+和K+的转运起重要作用[43]。HKT转运体定位于木质部薄壁细胞的质膜中，参与了植物木质部Na+外排的长距离运输，分为I类和II类，分别介导了Na+选择性转运和Na+/K+共转运[44]。在高盐环境下，它们可以传递Na+，降低细胞电化学电位。NHXs参与了植物细胞为维持细胞质中低Na+水平而排出Na+的过程，在调节pH、Na+和K+内环境平衡和细胞体积方面起着重要作用[41]。植物的NHX反转运蛋白包括一组异质的膜蛋白NHX1-8[45]：液泡NHX1-4反转运体转运Na+进入液泡，降低了细胞质中Na+的浓度；内质体NHX5-6参与囊泡转运和维持体内离子稳态；质膜NHX7-8反转运体(SOS1)利用跨膜质子电化学梯度的能量将Na+转移到质外体[46]。另一种Na+转运体CHX只在根内皮层的细胞膜中被发现[47]。盐胁迫下，进入植物细胞的Cl-最终会从细胞质转运到细胞外或积累于液泡中。Cl-通过质膜或液泡膜上的阴离子通道转运，运动方向由其跨膜电化学梯度方向决定，而跨膜电化学梯度又取决于H+-ATP酶或H+-焦磷酸酶的活性。这些转运蛋白一旦激活，将导致膜超极化，刺激Cl-转运[41]。

3.2 盐胁迫下相容性溶质的调节

土壤中盐含量的增加，导致流向植物根部的水减少。在这种情况下，需要相容性溶质对植物细胞进行渗透调节[48]。相容性溶质提高植物的渗透耐受性，保护酶不发生变性，保证细胞膜和大分子的稳定性[49]。相容性溶质通常具有亲水性，可以取代蛋白质或膜表面的水。它们即使在高浓度下也不影响细胞功能，还可以通过清除活性氧来保护细胞结构[50]。目前在盐生植物中已经发现了一系列相容性溶质，如脯氨酸、甘氨酸甜菜碱、可溶性糖和可溶性蛋白等[51]。

在许多盐胁迫和缺水的植物中都发现了大量的脯氨酸。在马齿苋(Portulacaoleracea)中，长时间的高盐作用导致脯氨酸浓度显著升高[52]。在沙蒿的游离氨基酸中，脯氨酸含量占氨基酸总量的82%[53]。脯氨酸的积累通常发生在细胞质中，在渗透调节中起重要作用[54]。脯氨酸积累在盐胁迫开始后迅速发生，表明这种积累最初是针对盐胁迫的反应，而不是针对与耐受性相关的植物的反应[55]。脯氨酸可诱导盐胁迫应答基因的表达，其启动子中含有脯氨酸响应元件(如PRE和ACTCAT)[56]。脯氨酸还有助于稳定亚细胞结构，清除自由基，并维持NADP+/NADPH比值稳定，从而与代谢相适应[57]。

甘氨酸甜菜碱(GB)是一种季铵化合物，极易溶于水，可作为一种渗透保护剂，抵消液泡中的高浓度盐。它是一种稳定的渗透液，在脱水胁迫下具有保护植物大分子的作用[58]。GB存在于禾本科(Poaceae)和苋科(Amaranthaceae)的盐生植物中[59]，它的分子特征使其不仅可以作为渗透调节剂，还可以与蛋白质复合物和酶等大分子相互作用，从而稳定大分子的结构和活性，保持膜完整性[49]。

可溶性糖是调节与植物生长和发育相关过程的信号分子，参与盐胁迫途径调节，对盐生植物的渗透调节具有重要意义。有研究发现，高盐浓度下，滨藜中存在大量的可溶性糖作为渗透调节剂，且具有相容性溶质和抗氧化剂的功能[60]。

据报道，在盐胁迫下大麦、向日葵(Helianthusannuus)、水稻和黍(Panicummiliaceum)等耐盐品种的可溶性蛋白质含量较高。可溶性蛋白的增加可能是由于类渗透调节蛋白或结构蛋白，尤其是参与细胞壁修饰蛋白的合成。可溶性蛋白质的积累可能为N提供一种储存形式，当胁迫结束时，N被重新利用，且可能在渗透调节中发挥作用[61]。

3.3 盐胁迫下植物激素的调节

盐胁迫导致渗透胁迫和水分亏缺，增加了茎和根中脱落酸的产生[62]。脱落酸是一种重要的细胞信号，调节高浓度盐和水分亏缺响应基因的表达，可以改善逆境效应[63]。脱落酸的积累可以减轻盐分对光合作用、生长速率和同化物转运的抑制作用。脱落酸积累与耐盐性之间的正相关归因于K+、Ca2+和相溶性溶质在根系液泡中的积累，这些物质会抵消Na+和Cl-的吸收[64]。

有报道称用细胞分裂素培育种子可以提高植物的耐盐性[65]。细胞分裂素产生于植物的根尖和发育中的种子。它们通过木质部从根转移到茎，调节植物的发育和生长过程[66]。在盐胁迫条件下，根系中细胞分裂素生物合成的减少，以及随后地上部细胞分裂素供应的减少可能会改变基因表达，从而改善盐胁迫造成的影响[67]。

生长素调节植物的生长发育，有助于维管组织发育、细胞伸长、器官发生和顶端优势。许多证据表明生长素参与了植物对盐胁迫的响应[68-69]。盐胁迫通过改变生长素的积累及再分配，重塑根系结构[70]。用生长素对普通小麦(Triticumaestivum)种子进行预处理或后处理，可以大大减轻盐分对小麦种子萌发和早期成苗的不利影响[71]。

其他一些具有激素性质的化合物，如水杨酸(SA)和油菜素甾体(BR)，也参与植物非生物胁迫反应[72]。盐胁迫下，水稻幼苗内源SA水平随着水杨酸合成酶活性的提高而增加[73]。BR增强了抗氧化酶的活性以及非酶抗氧化化合物的积累[74]。BR和SA在植物界普遍存在，以多种方式影响植物的生长发育，提高植物的抗逆能力[63]。

4 展 望

近年来，土壤盐渍化情况加剧，对植物耐盐性的研究迫在眉睫。我们应当结合盐生植物解剖学和耐盐生理特征，进一步探索盐生植物耐盐生理过程；继续进行盐生植物参与耐盐过程的相关基因、转运蛋白和离子通道的相关研究，加强对盐生植物耐盐性分子机制的了解。此外，我们应将近年来快速发展的转基因技术应用于高耐盐新作物的培育，以适应特殊的高盐生境。这些研究将对提高植物耐盐性有很大的帮助，有助于人类对植物耐盐性这种特殊能力的进一步了解和开发利用。