微生物燃料电池处理含硫废水的研究进展

李 莉，代 勤，刘 涛，赖鸿伟，张 晨

（重庆大学 环境与生态学院，重庆 400045）

传统的废水处理工艺是一种资源能耗性技术，在对废水进行处理的同时会产生大量的二氧化碳和过多的剩余污泥，从而对环境造成严重的二次污染。因此，寻找一种能够在废水处理中低能耗，低二氧化碳和剩余污泥排放量少的工艺技术具有重要的意义[1]。微生物燃料电池（microbial fuel cell，MFC）是一种利用附着在阳极上微生物的催化作用将底物中化学能直接转化为电能的能源化新型技术[2]，可以在处理废水的同时对电能进行资源性回收，由此将耗能过程转化为节能过程。近十几年来因其良好的应用前景，受到了国内外研究学者的广泛关注，在改进反应器的构型、寻找廉价且性能好的电极材料及低成本高效的催化剂等方面取得了很大的进展。

近几年来，MFC降解硫化物在国内国外受到了广泛的关注。2002年Bond等[3]在利用MFC对海底沉积物进行探究时发现，硫化物的氧化和电能的产生有一定的联系；2006年Rabaey等[4]报道了利用单室MFC处理硫化物，以厌氧反应器的出水作为MFC的进水，经处理后含S2-的硫化物去除率为100%；2007年丁平等[5]基于需盐脱硫弧菌构建的MFC进行了发电研究，实现了在单室MFC中的电能输出，证明了硫酸盐还原菌具有电化学活性；2008年赵峰等[6]在单室MFC中引入硫酸盐还原菌来回收单质硫，发现含硫废水中硫代硫酸盐和硫化物的去除率分别达到86%和91%。然而，MFC除硫的研究仍存在着诸多困难，包括输出功率过低，电压过小，制作成本偏高，硫化物去除率不高等。

目前，含硫废水的来源十分广泛，特别是一些重工业产业，以及制革、食品加工、煤炭、冶金、钢铁等行业，在生产加工的过程中会产生大量的含硫废水。而含硫废水具有毒性大，气味难闻、腐蚀下水管道等危害。因此，硫去除成为废水处理中的一个重要部分。已有不少文献以MFC技术为研究手段，旨在讨论含硫废水的处理和能源回收问题，在此基础上，本文从反应器的设计构造（反应构型、电极材料、质子交换膜材料）、影响因素（硫化物浓度、化学需氧量浓度、温度和pH）和MFC中微生物转化三个方面进行了综述和分析，提出协同降解硫化物和偶氮染料废水的研究方向，以促进MFC除硫的研究进展。

1 含硫废水及处理现状

1.1 来源及特点

随着经济的迅速发展，特别是一些重工业企业，包括食品加工厂、石化厂、皮革厂、燃煤发电厂、纸张加工厂，以及煤炭生产、采矿、钢铁冶炼企业等不可避免地会产生大量的含硫废水[7]。含硫废水中因硫化物浓度高、毒性大、产生恶臭气体、腐蚀构筑物等特点对环境造成了较大影响[8]。因此，从环境和经济的角度来看，从废水和废气中去除硫化物亟待解决。

含硫废水中的硫具有多种价态，同一个价态也有多种不同的存在形式。Nyamadzawo等[9]根据含硫废水的特点将其分为两类，一类是有机物含量较高的硫酸盐工业废水，另一类是有机物含量较低的硫酸盐食品废水。除了硫酸盐以外，还有可能产生其他高浓度的硫化合物，比如硫化物、亚硫酸盐、硫代硫酸盐和连二亚硫酸盐。一般而言，湖泊酸性挥发性硫化物的含量在几到几十微摩尔每克范围内，而挥发性硫化物的含量受温度、有机质和硫酸盐等的影响比较大，温度、有机质和硫酸盐含量越高则硫化物的含量越高[10]。

含硫废水对水体和动植物生长会造成危害。工业废水排放到河流中，含硫废水中的硫酸盐会沉积到河流底部的沉积层，在沉积层中的厌氧环境下，硫酸盐还原菌发挥其代谢作用，将硫酸盐还原为硫化物。一部分硫化物会与工业废水沉入河底的大部分金属离子发生化学反应生成难溶的金属硫化物，一部分硫化物与河流中的有机物反应生成硫醇等含硫有机物，产生的有机物对水体中的鱼虾具有毒害作用，危害水生动物的生长，长久的排放会影响水体的生态功能。

1.2 处理现状

如何快速高效地处理含硫酸盐废水已经变成了亟待解决的问题。含硫酸盐废水的主要处理方法如表1所示，含硫化物废水的主要处理方法如表2所示。

表1 含硫酸盐废水处理方法比较Table 1 Comparison of sulphate-containing wastewater treatment methods

表2 含硫化物废水处理方法比较Table 2 Comparison of sulfide-containing wastewater treatment methods

不管是处理含硫酸盐废水还是含硫化物废水，单一的处理方式都有其局限性。通常需要根据废水中硫的存在形式、废水的成分和性质、排放方式、处理流程及对环境和经济的要求等因素来考虑，选择多种方式联合使用，多级处理工艺相结合，以达到良好的除硫效果。

传统的水处理工艺耗能较大，废水中的化学能得不到回收利用。而MFC和微生物电解池（microbial electrolytic cell,MEC）可以充分利用废水中的化学能将其转化为电能，提高能量利用效率。

微生物燃料电池利用微生物的催化作用将有机物的化学能转化为电能，1911年，英国植物学家potter提出利用微生物作为燃料电池的催化剂这一概念。由于MFC系统具有实现废物处理和能源回收双赢的巨大潜力，近年来一些学者对MFC的基本原理、电池结构、电极材料、微生物种类、底物性质、控制参数等方面进行了系统的研究，为这一领域的发展做出了贡献。然而国内外关于微生物燃料电池利用废水发电的研究均还处于实验室阶段，距离工业化应用还有一定的距离。随着对MFC工作机理研究的深入，研究人员发现MFC在电流产生的过程中，硫酸盐可以作为电子受体被还原成单质硫，从而实现硫的去除。

2 电极反应机制

2.1 电子转移机理

电子转移机制主要分为胞内电子转移和胞外电子转移，其中胞外电子转移主要影响着MFC的产电性能，成为MFC运行的关键环节。在微生物燃料电池中，微生物氧化有机物质产生的能量主要以电子的形式存在，电子不能直接转移到电极上，而是需要通过微生物将呼吸链延伸到细胞外，再转移到阴极上，电子与质子结合生成水，从而产生电能。MFC中产电菌主要通过三种机制将电子转移到金属或电极表面：纳米导线、中介体和直接电子转移[22]。这三种电子转移的方式可以加速阴极反应的发生，成为近年来研究的重点[23-24]。在电子转移过程中，电子易被溶解氧等吸收，会直接增大电化学反应内阻值[25]，是阻碍微生物燃料电池电化学性能提高的原因之一。

直接电子转移和间接电子转移都存在于MFC处理含硫废水的过程中。直接电子转移是电极表面附近的有机物随着电子转移到电极而氧化，间接电子转移是指硫酸盐还原产生的硫化物在电化学或微生物（硫氧化细菌）的作用下被氧化，同时电子转移到电极上。图1显示了MFC中硫污染物去除途径。电极生物膜系统比较复杂，因为电极生物膜的机理涉及电极化学反应和微生物反应，仿生膜系统可以起到参考作用，用于研究平板双层脂质膜伏安行为的实例，修饰膜中的电子转移过程和氧化还原反应可以通过循环伏安曲线的峰值来分析[26]。

图1 MFC中硫污染物处理途径示意图[27]Fig.1 Schematic diagram of sulfur pollutant treatment path in MFC

如图1所示，HS-在电化学或者微生物作用下被氧化为单质硫，单质硫存在于阳极液中或附着在阳极材料上，存在于阳极材料的单质硫对SO42-还原有一定的抑制作用。单质硫在硫氧化菌或者氧化还原电位的推动作用下会进一步地被氧化为硫代硫酸盐、连四硫酸盐和硫酸盐等，硫酸盐在硫还原菌的作用下被还原为HS-，同时产生水和二氧化碳。

Sun等[27]在对MFC阳极微生物辅助硫化物氧化的研究中发现，硫化物的氧化包含自身电化学作用和微生物氧化作用。中性条件下，硫化物可以在溶液中同时氧化成S0和Sx2-，其中Sx2-是硫化物和S0的产物，作为挥发性中间体，首先出现在溶液中，并迅速转化为其他物质，从48 h到96 h，S2O32-和S4O62-的峰强度逐渐增加，而同时Sx2-的峰强度逐渐降低。因此，可以推断出S2O32-和S4O62-可能是Sx2-的转化产物。当Sx2-在溶液中耗尽时，在非生物反应器内不产电，而此时阳极液中仍然存在S0、S2O32-和S4O62-，难以通过电化学反应过程放产电。

硫的化合价范围为-2价到+6价，硫物质的转化过程很复杂，在涉及诸多电化学反应和生物反应的机理方面还存在很多争议。Cai等[28]研究认为硫化物发生电化学反应的主要产物为单质硫，发生生物反应的主要产物为硫酸盐；Zhao等[29]研究表明硫化物迅速被氧化为单质硫和聚硫，小部分被氧化为硫酸盐，然后硫酸盐还原菌将硫酸盐还原为硫化物。硫酸盐、硫代硫酸盐、亚硫酸盐、单质硫和聚硫均参与了硫的转化，MFC中含硫化合物的转移机制尚不明确。

2.2 影响因素

2.2.1 硫化物浓度

在MFC处理含硫废水时，硫化物浓度可能会影响阳极电位[30]。Ieropoulos等[31]证明MFC产生的电流与硫化物浓度成正比，硫化物浓度越高，产生的电量越多，即发电与可产生硫化物的微生物有关。附着于电极表面的生物膜（如硫氧化细菌）和溶液中的悬浮细菌（如硫酸盐还原菌）都会影响电极性能。此外，与细菌群落的协同作用在共同工作时会产生更高的产电量。由于对厌氧微生物有毒害作用的硫化物浓度为大于50 mg/L，极限浓度为200～300 mg/L，故一般采用的初始浓度为100 mg/L。在硫化物氧化的电化学过程中，通常单质硫是沉积在阳极表面上的主要产物。在微生物催化的作用下可以促进单质硫进一步氧化为硫酸盐或硫代硫酸盐，并持续产生较高的电流。在实际的废水处理中，由于氧化产物硫酸盐或多硫化物具有危害作用，进一步的氧化是不必要的。此外，阳极沉积的硫可回收再利用。

2.2.2 化学需氧量（COD）浓度

有机物在MFC的阳极室中被氧化而产生电子和质子，对MFC的产电性能和硫化物的降解有一定的影响。Zhang等[32]研究了COD/S浓度比分别在4.85，8.96，12.50和18.53情况下对MFC产电功率和硫化物去除率的影响，结果表明COD/S浓度比越低，硫化物的去除率越快，硫酸盐的转化效率越高；COD/S越高，COD的去除率也越高。在MFC中已研究了几种不同类型的有机物，包括乙酸盐、丁酸盐、葡萄糖及实际废水等，一般来说，使用这些基质的MFC功率密度随着COD浓度的升高而增大，当在特定的底物浓度下时，随着COD浓度的进一步增加，功率密度保持不变。

2.2.3 pH和温度

物理参数如pH和温度等对微生物反应的性能有影响。Jalilluddin等[33]研究棕榈油废水在酸性（pH=4.0）、中性（pH=7.0）和碱性（pH=8.0）三种不同的阳极pH环境下MFC的性能。实验结果表明，MFC的性能取决于阳极pH环境，与酸性和碱性条件相比，在中性条件下观察到更高的功率密度。Zhang等[34]证明MFC的适宜温度为30℃，此时硫化物能够有相对较高的去除率。很难区分电化学和微生物对MFC处理硫污染物的影响。对这些因素的适当控制可以提高发电和去除效率，例如，增加生物量、建立预硫化反应器、调节适宜的温度和pH、选择合适的配置和材料。

3 反应器构型

MFC的基本组成部分是阴阳电极，阴阳电极室、质子交换膜（proton exchange membrane，PEM），电极线和玻璃电池。MFC有多种不同的类型，但是不同的微生物燃料电池具有相同的反应机理，阳极电极上负载微生物，微生物一方面作为催化剂催化有机底物或无机物质，产生质子和电子，另一方面将电子通过直接接触、纳米导线或者其他中介体等转移到电极上，电子通过外部电路到达阴极电极表面，质子通过质子交换膜扩散到阴极，然后电子、质子和氧气在阴极表面发生氧化还原反应，从而形成电流[35-38]。按照反应器构型可以分为单室MFC、双室MFC和三室MFC。

单室空气阴极微生物燃料电池反应器的最主要特点是阳极和阴极在同一个反应器腔室内，阴极材料和质子交换膜直接紧压在一起或者去掉质子交换膜。单室MFC反应器的最主要优点是省去了质子交换膜，氧气作为电子受体，阴极直接与环境中的氧气接触，使得单室空气阴极微生物燃料电池结构简单、功率高、内阻小、基建和运行费用低。该反应器的主要问题在于没有质子交换膜，氧气会从阴极扩散到阳极中，破坏阳极室的厌氧环境，影响阳极液中厌氧微生物的活性，从而改变阳极上微生物的种群结构。

双室MFC构造简单，易于改变反应运行的条件，便于对阴极材料、阳极材料、质子交换膜和反应液分别进行研究，但是质子交换膜和铂电极造价较高，阴极和阳极相隔较远，同时由于采用氧作为电子受体，而氧在缓冲溶液中的溶解性很差，直接导致微生物燃料电池的传质电阻和欧姆电阻增大，间接影响反应器的产电效能，从而降低污染物的降解效果。双室MFC以矩形式和双瓶式为主，电池的阴极和阳极中间用盐桥隔开，由于盐桥对离子的迁移阻力过大，而导致电池电阻相对较高。平盘式MFC是在两条绝缘板之间开设一条绝缘通道，该绝缘通道隔开电池分为上、下两部分，空气在质子交换膜的上部分沿廊道流动，污水在质子交换膜的下部分沿廊道流动，采用连续进水、连续出水的方式，无需搅拌，降低了运行成本。

三室微生物燃料电池是在双室微生物燃料电池的基础上发展而来的。三室MFC包括三个分区，分别是阳极区、中间区和阴极区。三室微生物燃料电池构造复杂，含有阳离子交换膜和阴离子交换膜，造价较高，同时由于电极之间的距离较远，内阻较大，库伦效率相对较低，但是三室MFC可以实现污染物的同步去除。

由于硫化物容易从室内泄漏，无膜MFC不适用于含硫废水处理。可以使用阳离子交换膜和复合膜，但阴离子交换膜不适用，因为硫化物可以穿过阴离子交换膜以干扰阴极反应。在用于含硫废水的MFC中，阳离子交换膜和Nafion膜使得阴极组件获得高性能。

4 电极材料和催化剂

目前主要的阳极材料还是碳材料，其中的活性炭催化剂最受关注，它具有比较好的导电性和化学稳定性，被广泛应用在MFC阳极材料的使用中。通过热分解技术制造的Ti/Ta2O5-IrO2电极被证实是硫化物的电化学氧化的优异材料[39]，活性炭布作为阳极材料时，硫化物氧化的主要产物是单质硫和可溶性多硫化物。阳极的性能主要依靠活性炭布较大的比表面积和对硫化物较强的吸附性能，2008年Zhao等[40]以D.desulfuricans为阳极微生物，以活性炭布等作为阳极构建了单室空气阴极MFC以去除废水中的硫酸盐，实验得到活性炭布的产电效果较优，其硫酸盐去除率达到99%，功率密度达到510 mW/m2。

在阴极上，氧化剂（通常是氧）接收电子并与质子结合形成水。Au，Pd，Pt等都是氧还原反应的良好催化剂，催化剂可以有效促进反应[21]。而硫酸盐还原菌具有将金属离子（如Pd和Pt）转化成金属纳米颗粒的能力，Lengke等[41]观察到在硫酸盐还原菌富集和金-硫代硫酸盐复合物存在的条件下微生物产生了金纳米颗粒。Wu等[42]证明微生物将纳米颗粒与脱硫脱硫弧菌结合而直接促进电子的转移，这些生物纳米粒子对阴极氧化还原反应显示出良好的催化性能。但是由于Pt价格昂贵且可能具有毒性，因此，提出用过渡金属卟啉和酞菁取代Pt作为氧化还原催化剂。钴四甲氧基苯基卟啉和Fe（II）酞菁也被证明是Pt的良好替代品，具有相似的催化性能、更好的长期稳定性且没有毒性[43]。近几年，一些便宜的新材料，如氮掺杂碳纳米管[44]，富氮核壳结构Fe/Fe3C-C纳米棒等被用于催化氧还原，并取得了良好的性能。

5 MFC中的微生物转化

图2总结了基于微生物代谢功能的过程中涉及的典型微生物[45]，而这些微生物在MFC的腔室中起相似作用。

图2 参与硫循环的典型微生物[50]Fig.2 Typical microorganisms involved in sulfur cycle[50]

硫酸盐还原由脱氢酶（如乳酸脱氢酶、乙醇脱氢酶、甲酸脱氢酶、丙酮酸-铁氧还蛋白氧化还原酶和氢化酶）、电子载体和还原酶组成[46]。所提出的异化硫酸盐还原途径可简要描述如下[47]。外部硫酸根离子可以通过膜运输到细胞中,然后细胞质中的硫酸根离子与腺苷三磷酸反应形成腺苷-5'-磷酸硫酸，其可以直接还原成亚硫酸。在异化亚硫酸盐还原酶的作用下亚硫酸盐还原为硫化物有两种可能的途径[48]：直接还原成硫化物和通过三硫酸盐[49]。已经证实，在第二种途径中，连三硫酸盐和硫代硫酸盐都是不可避免的中间体。最后唯一的产物硫化物从细胞中排出。

硫氧化细菌可以氧化硫化物，而硫氧化菌主要被分成两类。一类包括硫杆菌、贝氏硫细菌和许多其他硫化细菌，另一类主要是指可以氧化细胞内外的还原性硫化合物的紫色和绿色硫细菌。其中与绿色硫细菌氧化硫化物相关的酶包括硫醌氧化还原酶、单体黄素细胞色素C和周质黄素细胞色素C硫化物脱氢酶[51]。硫酸盐的生物还原和硫化物的氧化都需要进行多个步骤，任何步骤中反应速率减慢都可能限制总反应速率，这将会影响到硫污染物的处理。

6 硫回收和电极再生

我国的含硫废水中硫的含量很高，对环境的污染问题日趋严重，随着国家加大对环境的保护力度和建立健全的环保法律制度，急需采取有效的方式对废水中的含硫污染物进行有效去除。而硫作为地球化学中的一种重要元素，在环境中不断地发生着迁移和转化，对全球环境和气候变化具有重要的影响，同时硫也是一种重要的资源，回收环境中的硫资源成为环境工程领域中的研究热点。

在微生物燃料电池中单质硫很容易沉积在阳极表面，从而导致电极表面损失，电子转移速率降低，内阻增大，抑制电能的产生[52-53]。姚传忠等[54]通过研究成功回收单质硫，并认为溶解氧决定了单质硫回收的效率。Buisman等[55]通过实验得到了相同的结果，并证明了硫氧比在单质硫回收中的关键作用。Dutta等[52]采用了一种周期性切换阳极和阴极使电极再生的电化学方法，对经过厌氧处理后的造纸厂废水中硫化物进行研究，阳极室中的硫化物被氧化成硫，成功地从实际废水中回收到了单质硫。

电极可以通过使用适量的有机溶剂[56]或在高温下使用碱性溶液[57]提取阳极沉积硫的方法进行再生。这两种方法都可以有效地防止电极被钝化，并且阳极沉积的硫可以回收用于工业原料。

7 前景及展望

通过利用微生物除硫与燃料电池产电的结合，MFC相对传统的处理工艺存在较大的优势，拥有着广阔的应用前景。但就目前研究而言，MFC除硫的研究仍存在着诸多困难，包括输出功率过低，电压过小，制作成本偏高，硫化物去除率不高等。

（1）在MFC扩大化的研究中，输出功率密度大多随着尺寸增大而剧烈减小，很少有人能够明确MFC性能下降的原因。今后的研究方向主要集中在对高活性微生物的筛选与培育及反应器结构的优化上，其中关于成本更低的生物阴极MFC的研究将是一大重点。

（2）MFC中硫化物和硫酸盐去除工作机理的研究，目前对机理的研究较少，而且缺少直接的实验证据。研究电子在微生物和含硫化合物之间的传递机制，探明硫化物去除过程中的转移路径，有利于加快硫化物的去除效率。

（3）实现单质硫的有效回收，含硫化物和硫酸盐废水广泛存在于污水中，单质硫对环境没有二次污染，具有很好的回收价值。目前，MFC中单质硫回收率低，缺少有效的回收方法。为了提高单质硫的回收效率，有必要研究MFC中含硫化合物的转移机制。