降水、氮沉降及放牧对草地生态系统凋落物分解的影响研究进展

晔薷罕，萨茹拉其其格，温 超，伊风艳，张璞进，木 兰，单玉梅

（1. 内蒙古自治区农牧业科学院， 内蒙古 呼和浩特 010031；2. 中国农业科学院草原研究所， 内蒙古 呼和浩特010026；3.鄂尔多斯市林业和草原综合执法支队，内蒙古 鄂尔多斯 017010）

我国草地面积400 多万km2，占陆地总面积的41.7%。 草地作为我国最大的陆地生态系统，对我国的生态文明建设具有不可估量的价值， 在发挥生态系统服务功能、保障国家食品安全、维护社会和谐稳定方面，具有十分重要的作用［1］。 草地生态系统保持稳定状态要依赖于生态系统结构、 功能及过程的稳定性， 气候变化及人为干扰会直接或间接影响生态系统稳定性， 尤其是生态过程中的物质循环过程。 凋落物分解是生态系统物质循环的重要组成部分， 凋落物作为生态系统中独特的结构层次， 是连接地上与地下生态学过程的重要环节。 在陆地生态系统中，90%以上的地上部分通过凋落物的方式返回地表， 成为分解者物质和能量的主要来源［2］。 凋落物在维系生态系统结构和功能中具有不可替代的作用［3］。 理论上，任何物理条件、化学条件或环境条件的变化都会影响生态系统凋落物的可降解性，以及参与分解的土壤理化性质和微生物数量及活性，并进一步影响凋落物的分解速率，从而改变生态系统物质循环过程。

全球气候变化研究发现，气候变化除了温度上升、降水格局重大改变［4］，还包括氮沉降增加［5］。我国草地大多分布在干旱半干旱或高寒高纬度的生态脆弱带，极易受到全球气候变化的影响［6］。 放牧是全世界范围内公认的天然草地生态系统最直接也是最主要的利用方式［7］。 科学家们对降水格局变化、氮沉降及放牧对草地生态系统结构、功能及过程的影响进行了大量的研究， 但很多方面仍然没有达成共识。 而作为生态系统物质循环重要的一环， 凋落物分解对以降水和氮沉降为特征的全球气候变化以及放牧为主的人为干扰是如何响应的问题非常值得研究。 笔者就国内外关于草地生态系统凋落物分解对降水格局变化、 大气氮沉降增加及放牧干扰响应的研究进行回顾和分析，以期为深入研究气候变化及人为干扰对草地生态系统凋落物的影响、 正确理解草地生态系统结构与功能提供参考。

1 降水变化对凋落物分解的影响

气候变化对凋落物分解及养分循环的影响发生在不同的时空尺度上［8］。 在更大的时间尺度上，气候变化通过改变植物物种组成改变生态系统过程［9-10］。然而，在较小的时间尺度上，植物对气候变化的生理适应改变了凋落物的化学成分， 这一变化进一步调节了土壤微生物的组成和活性， 从而改变了土壤的生物地球化学循环［11］。

降水是凋落物分解速率最重要的气候决定因素［12-13］。 降水过于丰沛时，可能会对凋落物分解带来抑制作用［14-15］，也有研究认为水分对干旱草原凋落物分解无影响［16］，小而频繁的降水脉冲有利于生态系统养分循环［17］。

1.1 降水变化对凋落物质量的影响

水分是限制干旱、 半干旱草地生态系统初级生产力最重要的环境因子［18-20］。 一般来说，水分增加能够有效提高干旱区生态系统植被的生产效率，大幅提高群落地上生物量，为凋落物形成提供足够的物质来源，间接提高凋落物的周转速率［21］。但是， 群落地上生物量的年际波动与降水量的年际变化并不总是一致的，降水的时间、频率、季节分配以及单次降水量等均显著影响群落地上生物量［17］。 降水的季节分配及降水模式的改变也会影响物种的生长和群落物种组成， 进而影响生物多样性以及生态系统功能［10,22-23］。

植被产量中超过80%的干物质是由纤维素、木质素、单宁、软木脂和角质层基质等聚合物组成的［24］，纤维素含量最高，木质素其次。 许多难降解的高分子化合物如木质素、黄酮类、单宁等来源于苯丙素途径， 而苯丙素途径直接受到环境胁迫因子的调节。在胁迫环境下，植物通过增加木质纤维素复合物的形成向植物组织提供化学和物理上的阻力，并增强了细胞壁的结构完整性、刚度和疏水性［24-25］，以抵抗外部胁迫。 其他生物聚合物，如单宁酸和角质层基质， 也分别通过调节微生物外酶活性和组织整体疏水性增强植物生物量的抗性，也就是抵抗干旱胁迫时植物体内苯丙素途径的产物，如木质素、纤维素、单宁等含量增加［11］，进一步使凋落物质量升高，分解性降低。

1.2 降水变化对凋落物分解环境的影响

降水引起的物理破碎与淋溶侵蚀， 加速凋落物生物量损失，此外，还可以通过改变土壤含水量影响土壤营养元素之间的转化和平衡。 降水导致土壤水分产生干湿交替变化，增加了土壤微生物数量和活性，有利于凋落物营养元素的快速释放。研究发现在干旱半干旱草地生态系统，降水使土壤微生物生物量碳和氮分别增加70%和80%［26-27］。 降水在一定程度上调控草地生态系统物质循环过程，只有在降水量充足的情况下，微生物的活动才会促进有机质的降解。 降水也可以与温度协同影响分解者的类群及活性， 进而决定有机质的分解速率。 温度对有机质分解的促进作用是以充足的降水为主要前提的［28］。

在干旱地区， 月和年累计降雨量并不能预测凋落物分解， 原因可能是这些地区土壤微生物活动更加依赖降雨频率。 Joly 等［17］利用全因子微观试验分析了累积降水量、 脉冲频率和土壤凋落物混合对凋落物分解的相对重要性。结果表明，只有当降雨量作为小而频繁的脉冲时， 凋落物分解与降雨量有线性关系；当降雨量较大且频率较低时，凋落物分解在降雨量的中间水平达到一个阈值，并不会继续随着降雨量的增加而增加。

2 氮沉降对凋落物分解的影响

近年来大气氮沉降持续增加［29］，成为全球最重要的环境变化现象之一。 北方地区是我国氮沉降最高的区域［30］。 氮沉降会直接或间接影响生态系统的过程、结构和功能［31-32］，草地生态系统凋落物分解对氮沉降的响应也越来越受到研究者的关注［33］。 凋落物分解是陆地生态系统中养分从植物返回土壤的主要途径， 是陆地生态系统碳氮循环的重要环节［34-35］。 氮素添加通过影响植物群落组成［36-37］、生产力［38］、植物养分含量［39］而改变凋落物初始质量，并通过改变群落特征［40］、土壤理化性质［41-42］及 微 生 物 活 性［43］提 高 凋 落 物 分 解 环 境 的 异质性。已有研究表明，氮沉降对草地凋落物分解有促进作用［44-45］、抑制作用［46］或没有影响［47］。

2.1 氮沉降对凋落物质量的影响

氮沉降介导的群落凋落物质量的显著变化对凋落物分解和生态系统碳氮循环具有潜在的重大生态学意义［48］。大量模拟氮沉降的试验表明，氮素添加促进根系对养分的吸收利用，促进植物生长，提高植物地上和地下部分的凋落物产量［49］。 氮沉降通过促进一个物种的优势和养分获取策略，产生更高质量的凋落物， 并在种内水平上对氮添加更敏感，从而改变了植物物种丰度，使群落植被物种的丰富度降低［36-37，50-51］。 氮沉降处理下，物种组成、 种内变化及其相互作用均导致凋落物氮含量增加，木质素、纤维素和半纤维素含量降低，使凋落物分解性提高［52］。

不同氮沉降水平对凋落物分解的影响不尽相同［53］。 随着氮浓度的增加，马尾松、克氏针茅、无芒隐子草、冷蒿等植物凋落物的分解系数呈先增加后降低趋势［54-56］。 在沙地典型草原添加氮素发现，氮添加对植物前期分解速率产生显著积极影响，但在分解后期， 氮素对凋落物分解有显著抑制作用［57］。氮 沉 降 增 加 土 壤 中 的 碳 含 量［46］和 氮 含 量［58-59］，然而植物的叶片和根系中碳含量的变化受外界环境中氮添加的影响相对较弱［60-61］，氮含量随着氮沉降浓度增加极限增长［62］，凋落物碳含量不变而氮含量增加，势必会降低其初始C/N 值。草地生态系统中凋落物的C/N 值被认为是衡量凋落物分解快慢的一个重要指标， 其与凋落物分解速率呈负相关［63-64］。 随着氮沉降强度的增加，凋落物中C/N 值呈现先降低后增加的变化趋势， 表明适量的氮沉降能够提高植物对氮的利用效率， 但过量的氮沉降则会降低氮和磷的利用效率［65］。 增加氮沉降量不仅可以通过改变植物体碳氮含量从而改变凋落物质量，而且长期加氮会促进物种更替，如典型草原地区多年加氮使禾本科植物数量减少， 使氮素含量较高的豆科和藜科植物增加， 从而对凋落物质量产生积极影响［52］。

氮沉降对凋落物分解的影响， 除了氮沉降使凋落物分解提升和先提升后降低的观点， 还有氮沉降显著降低凋落物分解及对凋落物分解不产生影响两种观点。魏子上等［66］研究发现，氮沉降显著降低了黄顶菊叶凋落物分解速率， 一定程度上减缓了克氏针茅凋落物的分解。 原因可能是氮素添加后植物木质素及可溶性酸含量增加并导致它们发生聚合反应，形成更难降解的物质［67］，也有研究认为是氮富集减少了凋落物中氧化酶的基因表达，从而降低氧化酶的活性，降低凋落物中木质素和纤维素的分解速率［68］。 另一些研究认为氮沉降显著降低了介导植物细胞壁腐烂的细胞外酶的活性，进而降低了凋落物分解速率［46，69］。 文海燕等［70］研究发现， 模拟氮沉降对长芒草和阿尔泰狗娃花凋落物分解影响不显著，与氮驱动的土壤pH 值和C/N 值降低相比， 植物物种组成和凋落物质量的变化起着较小的作用［45］。

2.2 氮沉降对凋落物分解环境的影响

氮沉降通过影响草原土壤理化性质、 土壤微生物、土壤动物和土壤酶活性及其交互作用，影响草地生态系统凋落物分解过程。 氮沉降使土壤pH值有明显的下降趋势，引起土壤酸化［71-72］。 适宜的pH 值有利于土壤生物代谢的酶活性及细胞膜的稳定性，进而影响生物体对环境中营养物质的吸收。土壤pH 值的变化也会影响土壤动物的丰度［73］，进而间接影响凋落物分解， 也有研究认为较低的土壤pH 值对加快凋落物分解速度有重要作用［45］。土壤微生物是土壤物质循环和能量流动的主要参与者， 推动着土壤有机质的矿化分解和土壤养分的循环与转化， 对维持草原生态系统过程具有重要作用［74］。 氮素添加对土壤微生物生物量有很大的影响，高浓度氮处理不利于微生物量的积累，而中低浓度氮处理可明显促进微生物含量的上升，随着时间的增加，微生物碳及氮也相应增加［54］；另一些研究则认为， 氮沉降导致土壤微生物生物量减少［60，75］。 Bi 等［76］研究发现高氮处理下微生物群落丰富度指数和均匀度指数降低， 而优势度指数升高。氮影响分解菌群落或者介导微生物降解、合成过程有关的中间物产生非生物效应， 导致凋落物分解速率降低［69，77］。

凋落物分解的本质， 其实就是一个由腐生微生物的多种组合促成的酶分解过程［46］。 土壤酶是反映土壤生物活性的一个重要指标， 土壤酶活性的高低可以反映土壤养分（尤其是氮和磷）转化能力的强弱。目前大部分研究认为，氮沉降增加能提高磷酸酶活性［78］，降低木质素溶解酶活性和纤维素降解酶活性［69］。而对美国半干旱区灌丛化草地进行的研究发现，氮沉降没有影响任何被检测酶的活性，可能是因为某些酶对累积氮输入的潜在响应受年度降雨的影响，因为在降雨量少时，土壤中累积的氮明显增加［79］。在凋落物分解过程中，酶活性随着凋落物质量不同而发生改变， 氮沉降的增加导致酶活性的降低，进而影响凋落物分解速率。水分添加能够减少氮肥对微生物的抑制作用， 增强微生物的代谢活性和微生物对碳源的利用能力［76］。

3 放牧对凋落物分解的影响

放牧是草地生态系统最主要的利用方式之一， 是陆地生态系统地球化学循环的关键驱动因子［80-81］。 大型草食动物通过采食、践踏、消化和排泄等动物行为对凋落物分解产生影响， 主要有三方面：一是，通过影响植被生产力、群落组成、植物多样性和化学计量特征，改变凋落物质量；二是，对凋落物物理降解过程产生作用；三是，对凋落物分解环境中的土壤理化性质、 微生物活性产生影响，改变凋落物分解环境。以上三方面都直接或间接改变生态系统的营养循环。 早期的一些研究认为放牧会降低系统养分循环速度［82-83］，近期较多的研究表明放牧有利于凋落物的分解［84-85］。 Chuan等［86］观察到长期放牧条件下凋落物分解速率增加，并且土壤湿润度高的区域最为显著。在同一研究背景下大部分学者认为适当强度的放牧有助于凋落物分解， 超过放牧强度阈值不利于凋落物的形成及分解［64，87-91］。也有研究认为放牧对凋落物分解无影响［92］。

3.1 放牧对凋落物质量的影响

放牧通过改变群落组成、 物种抵抗策略和植物个体内物质含量等方式影响凋落物质量， 显著改变生态系统的营养循环。 Semmartin 等［93-94］研究发现， 旱地生态系统放牧可增加低氮磷含量凋落物种类，减少高氮磷含量凋落物种类，从而影响凋落物的分解。Song 等［95］研究表明，放牧与群落多样性相互作用， 进而控制草地生态系统优势种凋落物分解；在禁牧情况下，物种丰富的群落凋落物分解速率比物种贫乏的群落快， 但是， 在放牧情况下，物种丰富度高的群落分解速率显著降低，物种贫乏的群落凋落物分解速率显著提高， 说明放牧可以通过平衡当地群落之间的凋落物分解速率使空间内的草地养分循环均匀化， 从而实现群落结构的均匀化。

植物组织化学是联系草食动物和分解者的桥梁。 一项探讨放牧对呼伦贝尔草甸草原土壤和植被碳氮含量影响的研究表明，放牧降低了9 种非豆科植物地上部分的生物量， 增加了总氮含量，而对δ13C、δ15N 没有影响［96］。 Olofsson 等［88］认为放牧对地上凋落物的可溶性物质和木质素、纤维素等难溶性物质产生损失，难溶性物质降低进而改变凋落物质量，有利于凋落物的分解。 放牧导致凋落物中碳氮含量增加， 提高凋落物质量［84］。家畜的踩踏行为加速凋落物层破碎，增加土壤容重和表面温度，有利于植物残体的分解并加速养分的循环［97］。 重度放牧虽然提高了凋落物质量，增加了粪便输入，但草食动物造成的生物量大幅度降低大大减少了凋落物分解途径的碳和氮的输入。 放牧草地的分解速率并没有出现一般模型认为的加速［98］。

3.2 放牧对凋落物分解环境的影响

多数研究认为凋落物分解环境对凋落物分解的影响远大于凋落物质量产生的影响［64，84，98］，放牧作为人为干扰的主要因素直接作用于凋落物分解环境而间接改变草地生态系统养分循环过程。 大型草食动物践踏、排泄等动物行为不仅对温湿度、容重、孔隙度等土壤理化性质产生影响，同时还能改变土壤碳氮等养分含量， 进一步对土壤微生物量及活性等因素产生影响。

家畜粪便中的养分通过淋溶和分解回归到土壤中，从而影响土壤pH 值、电导率、微生物量和酶活性等［99］。 杜子银等［100］认为牲畜排泄物可以促进磷和无机氮的输入，从而提升土壤肥力，改善土壤质量，对草地生态系统产生积极影响。然而也有研究认为随着活性基质的输入以及微生物活性的提高， 短期内可促进土壤碳的分解， 导致土壤碳损失，降低了土壤碳氮库以及碳氮矿化（基于稳定性同位素13C 和15N 的方法）［101-102］， 进而加剧草地退化和微生物生物量降低。 有机质的分解速率与土壤湿度、土壤碳氮浓度呈正相关［103］，土壤碳氮浓度低，凋落物分解速率低。

放牧会改变土壤中的真菌群落结构， 并降低与凋落物降解相关的酶活性［104］。Li 等［105］研究了四子王旗荒漠草原对放牧行为的响应，发现放牧降低了植被盖度、土壤容重和土壤有机碳，而对土壤总氮、总磷和δ15N 没有影响。 Klumpp 等［106］发现与放牧相关的植物群落中革兰阳性细菌的丰度增加。放牧可增强微生物活性和相关细胞外酶活性［107］，从而加速凋落物分解。

相对于干旱的草地， 在土壤含水量较高的草地上放牧，可使凋落物分解速度加快［93，108］，说明在更有利的微生物活动环境中， 微生物生长受到的限制较少，导致对凋落物衍生能量的需求增加，而干燥土壤条件和较低的有机质水平可能限制了微生物活动，生物地球化学循环速度较慢［107］。

4 展望

水分和氮素是影响生态系统植被生长和土壤养分循环至关重要的因素， 凋落物分解过程对降水变化和氮沉降的响应及其交互作用已受到广泛关注， 但关于这种响应如何受制于放牧这一草地生态系统首要利用方式的关注尚少。 不同放牧强度和氮水添加对作为生态系统最为重要的物质循环过程——凋落物分解，产生什么样的影响，主要机制是什么，是亟待解释的问题。

草地生态系统凋落物分解受降雨量影响，单用月尺度或年尺度降雨总量并不能解释凋落物分解及二者关系，因此，应加大研究较短时间内不同程度降雨脉冲对凋落物分解的影响， 并考虑放牧是否加深了凋落物与土壤的混合程度， 凋落物与土壤混合组合及单纯地表凋落物对降水脉冲是否有相同的响应过程。