中国野生朱鹮的繁殖现状和种群数量*

王 超 张亚祖 曾键文 高 洁 闫 鲁 刘冬平

(1. 陕西汉中朱鹮国家级自然保护区管理局 洋县 723300； 2. 中国林业科学研究院森林生态环境与保护研究所 国家林业和草原局森林保护学重点实验室 北京 10091)

朱鹮(Nipponianippon)是国际濒危鸟类(BirdLife International， 2019)，我国Ⅰ级重点保护动物。历史上曾广泛分布于东亚地区，由于猎杀、战争、森林砍伐和稻田中农药化肥的过度使用等原因，朱鹮在20世纪上半叶数量急剧减少，并一度被认为已经野生灭绝(史东仇等， 1991)。1981年5月，中国科研人员在陕西省洋县八里关乡金家河和姚家沟发现了全球仅存的7只野生朱鹮(刘荫增， 1981)，从此开启了朱鹮拯救与复壮的序幕。在对野生种群进行持续就地保护研究的同时，相继在北京动物园、陕西省洋县和周至县等地开展了朱鹮的人工饲养和繁育，使得其种群数量稳步增长(史东仇等， 2001； 丁长青， 2004)。为了扩大朱鹮的野外分布范围，自2004年开始相继在陕西省洋县、宁陕县、铜川市和宝鸡市以及河南省罗山县、浙江省德清县开展了再引入(reintroduction)工作，在上述历史分布区初步重建了野外种群(刘冬平等， 2007； 陈文贵等， 2013； Yuetal., 2015； 黄治学等， 2016； 王华强， 2016； Liuetal., 2020)。由于朱鹮数量的持续增长和保护形势的好转，朱鹮的濒危等级于2001年由极危下调为濒危(BirdLife International, 2001)，该物种的保护被赞誉为国际濒危物种保护的成功典范(Coulter, 2000)。

野生种群是朱鹮保护的核心。在朱鹮保护的早期，野生朱鹮营巢数量较少，通过高强度的繁殖期看护、冬水田恢复和人工投食等手段，有效地确保了朱鹮的繁殖成功率，促进了种群的快速增长(Yuetal., 2006； 刘冬平等， 2014)。这一阶段朱鹮的夜宿地较少且十分稳定，通过日常巡护可以准确地掌握其种群的数量和分布状况(丁长青， 2004)。近十余年来，随着我国野生朱鹮数量的增长，其分布区已快速扩大到洋县以外的城固、西乡、汉台、南郑、勉县等地，通过常规的监测工作已经难以估算出野生朱鹮的数量(王超等， 2014)，为开展有效的保护管理带来了很大的挑战。此外，近年来分布区内的经济快速发展，大型基建项目、生态移民和农民外出务工等对朱鹮的营巢环境和稻田觅食环境造成了一定的影响，部分外围的觅食地和营巢地也没有得到有效保护。这些变化对朱鹮繁殖成功率的影响尚不清楚。鉴于此，笔者于2019年3―9月对野生朱鹮的繁殖状况进行了全面调查，并对集中夜宿地进行了同步计数，以便评估朱鹮种群的现状以及环境变化影响，为制定适宜的保护管理措施提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区域

调查区域位于陕西汉中朱鹮国家级自然保护区及其周边地区，主要涉及洋县、城固、西乡、汉台、南郑、勉县、留坝等县区(106.69°―108.02° E，32.92°―33.63° N)(图1)，涵盖了野生朱鹮的主要分布区。该区域主要位于秦岭南坡的中低山区和丘陵平原地带，海拔400～1 200 m，属暖温带到北亚热带的过渡气候。植被以针叶林、暖温带落叶阔叶林、北亚热带常绿阔叶林和落叶阔叶混交林为主，为我国南北植被交汇区域，植物种类繁多； 境内分布着丰富的河流、水库、鱼塘和水田，为朱鹮的栖息繁衍提供了良好的环境。

1.2 繁殖调查

朱鹮喜好在高大乔木上营巢。在繁殖期(3—6月)，通过以下3种方法确定朱鹮的巢址： 1)朱鹮对巢址的忠实度较高，有沿用旧巢的习性(史东仇等， 2001)。因此，对往年的旧巢进行调查核实，确认是否被朱鹮重新利用； 2)对主要的繁殖地进行巡查，可以远距离观察到朱鹮在巢址周边的绕飞行为，或者听到朱鹮交尾时发出的高亢鸣声(史东仇等， 1989； 2001)，从而确定潜在的营巢位置； 3)陕西汉中朱鹮国家级自然保护区在各朱鹮分布地设置了信息员，通过他们的反馈以及走访当地社区等方式补充收集营巢信息。

一旦发现朱鹮巢址，由保护区巡护员对繁殖活动开展定期观察； 对于偏远的巢区，则就近雇用当地信息员开展监测活动。观察地点通常选择巢址周边的山坡高地，以便确认巢中卵和雏鸟的状况和数量。对每个巢址记录以下信息： 经纬度、海拔、营巢树种、是否新巢、雏鸟出飞的时间和数量。

1.3 夜宿地同步调查

在非繁殖期，朱鹮集群在林木上夜宿。夜宿调查选择在9月开展，这一时期的朱鹮集群较大，夜宿相对集中和稳定(丁长青， 2004)。野外调查参考王超等(2014)的方法，分为摸底调查和同步调查。摸底调查主要是为了掌握朱鹮夜宿地的分布状况和朱鹮夜宿的稳定性。由于朱鹮有沿用固定夜宿地的习性，在摸底调查中主要是对以往的夜宿地进行核实，确定是否仍然有朱鹮夜宿。其次，通过朱鹮分布区的信息员调查反馈当地的夜宿信息。此外， 2014—2018年每年对10～30只野生个体进行了卫星跟踪，也提供了一些新的夜宿地信息。

通过摸底调查核实掌握野生朱鹮夜宿地的位置和数量后，将调查人员进行分组以开展同步调查。每个调查小组由1～2人组成，在17:00时之前到达夜宿地点，此时朱鹮通常尚未从觅食地返回。调查人员选择附近视野开阔的制高点进行观察，首先核实、统计夜宿地已经停栖的个体数量，而后观察记录每个朱鹮群体返回夜宿地的时间和数量，直至(19:10时)该夜宿地不再有朱鹮返回后结束调查。为减少误差，于2019年9月23—24日对所有夜宿地连续开展2次同步调查，将2次同步调查的最大汇总数量作为野生朱鹮的种群估计数量。

朱鹮幼鸟和成鸟在秋季的外观存在显著差别： 幼鸟体羽污灰色而非成鸟的白色，翅下也没有成鸟特有的橙红色； 幼鸟面部裸露皮肤呈黄色而非红色(史东仇等， 2001)。根据上述特征，在光线条件允许的情况下，观察统计当年出生的幼鸟的数量。

1.4 数据分析

如果1个繁殖对完成营巢并表现出卧巢产卵行为，即统计为1个巢。如果一个巢有至少1只雏鸟出飞，则定义为成功巢，否则为失败巢。笔者计算以下繁殖指标： 1)营巢成功率(nesting success)，即成功巢的数量占总营巢数量的百分比； 2)繁殖生产力(breeding productivity)，即每巢出飞的幼鸟数量。

使用ArcView GIS 3.3(Environmental Systems Research, Redlands, California)将所有巢址生成点图层，使用动物运动模块(animal movement extension)中的核密度法(Kernel)计算巢的95%分布区和50%分布区，分别定义为巢区和核心巢区。巢区去除核心巢区之外的部分称为常规巢区，常规巢区之外的则称为外围巢区。分别统计核心巢区、常规巢区和外围巢区中的营巢数量、营巢密度、营巢海拔、营巢成功率和繁殖生产力。

在SPSS 22.0中使用列联表分析(crosstabs)比较不同巢区和不同营巢树种之间营巢成功率的差异； 在方差齐性检验的基础上，使用单因素方差分析(ANOVA)比较不同巢区营巢海拔和繁殖生产力的差异，以及不同营巢树种之间的繁殖生产力差异。

2 结果与分析

2.1 繁殖特征

2019年共记录到朱鹮巢址449个，绝大部分分布在陕西省汉中市洋县(66.8%)和城固县(29.0%)，少量分布在西乡县、勉县、汉台区、南郑县和留坝县(图1)。核心巢区的面积244.1 km2，在洋县和城固县各有一块，前者主要包括洋州、戚氏、谢村、龙亭、纸坊等镇，后者主要包括原公和桔园2镇。核心巢区的营巢密度为0.73巢·km-2。常规巢区分布在洋县和城固2县，面积1 523.7 km2，营巢密度0.16巢·km-2，显著小于核心巢区的密度。

2019年朱鹮平均营巢海拔为534.9±111.5 m。其中，核心巢区、常规巢区和外围巢区的营巢海拔依次上升，差异十分显著(F2,446=50.19,P< 0.001)。449个巢址中共有298个巢繁殖成功，营巢成功率为66.4%(表1)。其中，核心巢区、常规巢区和外围巢区的营巢成功率依次上升且差异极为显著(χ2=12.09，df=2，P=0.002)。2019年野生朱鹮的繁殖生产力为2.05±0.64(n=298)，其中，外围巢区显著高于其他2个巢区(F2,295=3.06,P=0.048)； 不同繁殖生产力的巢所在海拔没有显著差异(F3,294=1.326,P=0.266)。

图1 2019年朱鹮的巢址分布和巢区范围Fig.1 The nests distribution and breeding range of Crested Ibis in 2019核心巢区的范围基于巢址的50%核密度分布区，常规巢区的范围基于95%核密度分布区(去除核心巢区)。Core nesting range was based on 50% Kernel density estimation, and regular nesting range was based on 95% Kernel density estimation (exclude core nesting range).

表1 2019年不同巢区朱鹮的繁殖特征Tab.1 The breeding traits of Crested Ibis in different nesting range in 2019

共统计到营巢树种19种，其中在松树(Pinusspp.)[30.2%，包括马尾松(Pinusmassoniana)和油松(Pinustabulaeformis)]、榆树(Ulmuspumila)(28.6%)和山杨(Populusdavidiana)(26.6%)上营巢最多(图2)。值得注意的是，有2巢在输电铁塔上繁殖成功。朱鹮在3种主要营巢树种上的营巢成功率没有显著差异(χ2=2.897，df=2，P=0.235)，但在松树上的繁殖生产力(2.21±0.68，n=97)显著高于山杨(1.99±0.56，n=74)和榆树(1.93±0.66，n=83)(F2,251=4.785,P=0.009)。

图2 2019年朱鹮的营巢树种及营巢数量Fig.2 The nesting tree species and number of nests of Crested Ibis in 2019

2.2 夜宿地分布及朱鹮的数量

共发现野生朱鹮的夜宿地42个，同步调查共记录到朱鹮利用的夜宿地38个。夜宿地中，洋县有28个(73.7%)，城固县有6个(15.8%)，西乡县有2个，汉台区和南郑县各有1个(图3)。野生朱鹮数量的最大统计值为2 571只，在洋县和城固县分布的数量分别占73.0%和23.4%，其余县区占3.5%。对夜宿朱鹮的数量进行频数分析表明，集群数量少于20只的夜宿地比例最高(26.3%)。夜宿集群数量的中位值为62只，最大的夜宿集群数量为196只。对其中21个夜宿地的朱鹮进行了性别统计，在总共1 461只个体中记录到幼鸟170只，种群中当年出生的幼鸟所占的比例为11.6%。

图3 2019年朱鹮的夜宿地分布和夜宿群体数量Fig.3 The distribution of nocturnal roosts and the roosting flock size of Crested Ibis in 20191. 城南镇板桥村Banqiao Village of Chengnan Town; 2. 乔山水库Qiaoshan Reservoir; 3. 原公镇东爻村Dongyao Village of Yuangong Town; 4. 原公镇宝山村Baoshan Village of Yuangong Town; 5. 原公镇田什字村Tianshizi Village of Yuangong Town; 6. 贾山水库Jiashan Reservoir; 7. 博望镇何家桥村Hejiaqiao Village of Bowang Town; 8. 五郎庙镇曹家沟村Caojiagou Village of Wulangmiao Town; 9. 阳春桥镇阳光村Yangguang Village of Yangcunqiao Town; 10. 凤家沟水库Fengjiagou Reservoir; 11. 范家坪水库Fanjiaping Reservoir; 12. 石门水库Shimen Reservoir; 13. 方程水库Fangcheng Reservoir; 14. 高原坝Gaoyuanba; 15. 堰田沟Yantiangou; 16. 闫沟河水库Yangouhe Reservoir; 17. 程河水库Chenghe Reservoir; 18. 金沙湖Jinshahu Lake; 19. 火光Huoguang; 20. 砖庙水库Zhuanmiao Reservoir; 21. 东湾Dongwan; 22. 溪光林Xiguanglin; 23. 雷草沟南South Leicaogou; 24. 雷草沟北North Leicaogou; 25. 戚氏镇七眼泉村Qiyanquan Village of Qishi Town; 26. 华阳镇高峰村Gaofeng Village of Huayang Town; 27. 华阳镇县坝村Xianba Village of Huayang Town; 28. 洋州镇何家村Hejia Village of Yangzhou Town; 29. 洋州镇李家村Lijia Village of Yangzhou Town; 30. 纸坊镇清凉村Qingliang Village of Zhifang Town; 31. 刘家沟水库Liujiagou Reservoir; 32. 孤魂庙Guhunmiao; 33. 五里源Wuliyuan; 34. 上溢水Shangyishui; 35. 董家营镇莫爷庙村Moyemiao Village of Dongjiaying Town; 36. 槐树关镇杨翟村Yangzhai Village of Huaishuguan Town; 37. 槐树关镇蔡河村Caihe Village of Huaishuguan Town; 38. 关帝镇安丰村Anfeng Village of Guandi Town; 39. 黄家营镇蔡坝村Caiba Village of Huangjiaying Town; 40. 黄家营镇真符村Zhenfu Village of Huangjiaying Town; 41. 胡家湾水库Hujiawan Resevior; 42. 都家沟水库Dujiagou Reservoir.

3 讨论

自朱鹮首次在我国陕西省洋县发现以来，其营巢地逐渐向低海拔迁移。1981―1991年，几乎所有巢址都分布在秦岭南坡海拔1 000 m以上的中山地带。这些地区人为干扰较少，保留着一些高大的乔木，山沟中分布着小面积的水田，庇护着最后的朱鹮种群缓慢繁衍壮大。从1992年开始，随着居民保护意识的增强以及林木的恢复，朱鹮巢区开始逐步向低山地区的花园乡(现已并入溢水镇)扩散，到2000年80%以上的巢址分布在花园乡海拔600～800 m的地带，并出现聚集营巢的倾向(刘冬平等， 2003)。其间，1对朱鹮于1996―1997年连续在海拔490 m的草坝营巢，这是朱鹮首次在平原地带繁殖(刘冬平等， 2006)； 1999年，朱鹮首次在洋县以外的西乡县营巢(丁长青等， 1999)。2003年，朱鹮开始逐渐在洋县平原地带营巢，并首次在城固县繁殖。

低海拔的平原地带食物资源较为丰富，但人为干扰相对较大，会对朱鹮的繁殖产生一定的影响。以往的研究表明，海拔因素对朱鹮的繁殖成功率没有显著影响(Yuetal., 2006)，朱鹮迁移到低海拔繁殖后数量的快速增长主要是因为种群基数变大(Wangetal., 2008)。本研究的结果表明，随着整体营巢海拔的下降， 2019年的营巢成功率(66.4%)相比2004年之前(85.2%)显著下降(Yuetal., 2006)； 海拔最低、巢址密度最高的核心巢区的营巢成功率显著低于常规巢区和外围巢区，这可能与低海拔地区人为干扰频繁、巢树资源相对较差有关。与1981―2004年和2006―2014年的平均繁殖生产力(1.87)(Yuetal., 2006； Liuetal., 2020)相比， 2019年的繁殖生产力(2.05)较高，很可能是因为绝大部分朱鹮已从山区迁移至食物较为丰富的平原地带营巢。此外，核心巢区的繁殖生产力显著低于巢址密度较低的外围巢区，可能意味着核心巢区的繁殖成效已经受到环境容纳量的限制。

由于山区和平原地带植被的差异，随着朱鹮巢区进一步向低海拔地区迁移，其营巢树种也发生了较大变化。首先，营巢树种进一步泛化，由以往的少数几个树种(Yuetal., 2006)增加至近20种。尤其值得注意的是，发现2巢朱鹮在高压输电铁塔上营巢并繁殖成功。已有研究报道过一些濒危鸟类如东方白鹳(Ciconiaboyciana)、鹗(Pandionhaliaetus)等因缺少营巢树而选择在高压输电铁塔上繁殖，有时繁殖成功率有所提高，有时繁殖活动则受到更为严重的人为干扰和不良影响(Meyburgetal., 1996； 侯银续等， 2007)。朱鹮的这种异常繁殖行为是否与当地天然巢树资源缺乏或人为干扰有关，有待进一步研究。其次，虽然松树和榆树仍是最主要的营巢树种，但山杨取代栓皮栎成为第三重要的巢树。本研究结果表明，朱鹮在传统巢树——松树上的繁殖生产力显著高于平原地带的代表树种榆树和杨树，这可能与下列因素相关： 1)榆树和杨树通常更加靠近居民点和道路，所受人为干扰较多； 2)3种巢树的树形不同，在巢的稳固性以及对巢的遮荫和隐蔽效果上有所差异，从而在抵御天敌干扰和极端天气的影响方面存在差距，进而导致不同的营巢成功率。今后可针对不同种类和不同特点的巢树开展相应的保护措施，以便提高繁殖成效。

本次共统计到野生朱鹮2 571只，对比2012年的1 090只(王超等， 2014)，假设种群按指数增长，可计算出年增长率约为13.0%。与2012年相比(王超等， 2014)，洋县分布的夜宿地和夜宿朱鹮的比例均有一定程度的下降(Δ夜宿地=-6.3%，Δ朱鹮=-23.5%)，显示出野生朱鹮种群加速向外扩散的趋势，或洋县朱鹮种群的增长速度受到环境容纳量的制约有所下降。此外，本次统计到的幼鸟的比例为11.6%，显著低于2012年的19.0%(王超等， 2014)，表明野生朱鹮种群的年龄结构出现了一定程度的变化。但是，根据现有资料还不能确定朱鹮种群的年龄结构类型，也无法准确判断幼鸟存活率的变化情况。可喜的是，自2000年以来持续对大部分朱鹮幼鸟进行了彩色数字环标记，为“标记-重现”法准确评估上述种群特征奠定了基础。开展上述研究，进一步掌握野生种群的状况，对于了解朱鹮分布区的资源状况，分析今后的种群增长和扩散趋势，并制定适宜的保护管理措施具有十分重要的意义。

自2007年以来，相继在陕西省宁陕县、铜川市和宝鸡市以及河南省罗山县、浙江省德清县开展了朱鹮的再引入工作，取得了可喜的成效。目前，在上述5个地点均初步建立朱鹮野外种群，并成功进行了繁殖(Yuetal., 2015； 黄治学等， 2016； 王华强， 2016)。截止2019年年底，再引入地点的野外朱鹮数量已达到550余只。通过环志标识发现，洋县的个别野生朱鹮长距离扩散到宁陕、铜川和宝鸡，与再引入种群融合。一方面，这种长距离扩散反映了朱鹮野生种群的快速扩张，种群融合也有利于再引入种群的长远发展； 另一方面，鉴于朱鹮具有较强的扩散能力，今后在进行再引入地点选择时，应至少距离现有种群300～500 km以外，以便尽可能提高再引入项目的投入产出比，科学合理地促进野外种群的高效增长。

4 结论

1)朱鹮的巢址主要分布在洋县和城固两县。其中，核心巢区主要分布在低海拔的平原地带，营巢密度极高。核心巢区的营巢成功率和繁殖生产力均显著较低，表明其种群增长可能已经受到环境容纳量的抑制。

2)随着朱鹮巢区向低海拔地带迁移，营巢树种出现泛化，榆树和山杨等平原地带的典型树种成为主要的营巢树种，其繁殖生产力显著低于传统营巢树——松树，这与不同树种的分布环境以及对巢址的保护和隐蔽效果有关。朱鹮在高压输电铁塔上的异常繁殖行为表明，朱鹮可能面临着巢树资源的不足。

3)野生朱鹮数量稳步增长，但由于受到环境容纳量的影响，呈现出从洋县加速向外扩散的趋势。种群中幼鸟比例减少，年龄结构有所变化。需要进一步评估当地的资源现状和环境容纳量，为栖息地恢复和保护管理提供科学依据。