甜菜干旱胁迫响应研究进展

邹利茹，张福顺，刘乃新，黄平仙

（1.黑龙江大学现代农业与生态环境学院，哈尔滨 150080；2.农业农村部甜菜品质监督检验测试中心，哈尔滨 150080）

0 引言

在自然环境中，植物经常受到生物和非生物的双重胁迫[1]。无论是高温、低温、盐碱化、干旱、重金属等非生物胁迫，还是病原体侵染、食草动物攻击等生物胁迫，都会显著降低作物产量[2]。其中，干旱、盐碱和温度胁迫是影响自然界植物地理分布、限制作物生产力和威胁粮食安全的主要因素[3]，每年非生物胁迫都会造成6%～20%的作物损失[4]。与此同时，植物通过不断进化，形成极为精细复杂的生理和分子机制，从而来应对生长发育中的逆境[5]。随着分子技术兴起，以基因组学、转录组学、蛋白质组学与代谢组学等为代表的分子技术，可有效地了解、分析植物对非生物胁迫的响应机制，包括基因表达模式、蛋白表达模式和代谢产物模式等[6-7]。认识植物对非生物胁迫响应的分子机制，是提高植物抗逆性的关键，对提高农业生产力和维持环境的可持续性都至关重要。

甜菜（Beta vulgarisL.）是我国东北、西北、华北三大产区制糖产业的重要原料[8]，也是世界温带地区重要的制糖原料[9]，甜菜糖占世界30%的糖产量[10]。甜菜不仅可应用于食品工业，而且用于可再生能源的生产（如乙醇）、果胶的提取[11]等，还具有抗高血压、降血糖、抗氧化、抗炎和护肝等作用[12]。甜菜叶片维管束和栅栏组织发育良好，直根系作物，根系发达，具有较强的耐旱性[13]。但是，近年来，全球变暖日益加剧，水资源短缺问题越发突出，世界干旱趋势日趋严峻，并常常伴随高温热浪发生，二者相互作用，严重制约着农作物生产发展[14]，其中，干旱导致甜菜减产的报道也屡见不鲜[15]。我国大部地区均有干旱频繁发生现象[16]，并且干旱受灾面积远远大于洪涝灾害受灾面积，近年来，我国干旱形势越发严重，干旱的强度和频率均呈上升趋势[17]。尽管甜菜是耐旱作物，但甜菜生产的优势区域依然正在向盐碱、干旱和冷凉地区扩展，这些地区水资源相对匮乏，干旱已经被证实是限制甜菜产量及产业发展的主要因素之一[18-19]。

基于此，对于研究甜菜干旱胁迫条件下的响应机制就显得尤为必要，甜菜作为一种重要的经济作物，掌握其生长过程中的干旱胁迫，可有效地提高甜菜的生产性能，改善其产量。本文从生理变化、基因功能、转录组学、蛋白组学、生长调节剂等方面，综述甜菜对干旱胁迫的响应机制，对于提高甜菜逆境生产力具有重要意义，为培育高抗旱性的甜菜及其他作物的育种提供新的见解和思路。

1 甜菜干旱胁迫下的生理生化特性

1.1 甜菜在干旱胁迫下生理生化的响应

一般来说，在干旱条件下，植物会进化出各种生理、形态和生化反应来应对干旱胁迫[20]。甜菜在受到干旱胁迫，会在短时间内在体内合成一些渗透调节物质，从而来适应干旱环境，在这些渗透调节物质中，以脯氨酸为主要调节物质[21]。甜菜中可溶性物质（K、Na、氨基酸、甜菜碱、葡萄糖和果糖）的浓度在生长过程中呈下降趋势，但在干旱条件下呈上升趋势，当添加蔗糖时，植株的溶质总和是恒定的，其中相容性溶质浓度与蔗糖浓度呈负相关关系，因此，干旱条件下甜菜贮藏根中相容溶质的积累可能是限制蔗糖积累的生理约束[15]。干旱胁迫对甜菜的大部分生化特性都有显著影响，其中光合色素含量、游离氨基酸和过氧化物酶（POD）活性显著降低[22]；会显著上调叶片脯氨酸含量、丙二醛（MDA）含量、过氧化氢（H2O2）含量、抗坏血酸过氧化物酶（APX）、CAT和POD 活性及LPO（脂质过氧化）活性[22-23]。干旱胁迫下，抗旱性强的甜菜基因型体内的超氧化物歧化酶（SOD）、POD、CAT活性和抗坏血酸（AsA）含量高于抗旱性弱的甜菜基因型；而超氧阴离子自由基、H2O2、MDA 和类胡萝卜素（Car）含量均低于抗旱性弱的甜菜基因型[24]。干旱胁迫导致PSII 光化学反应中心参与光合作用有关酶类的可逆性失活，当干旱胁迫持续加重时，叶肉细胞内与光合作用有关酶类活性的降低成为甜菜光合生产的主要限制因素[25]。韩凯虹等[26]对甜菜进行不同时期干旱胁迫及复水试验，研究发现，不同时期甜菜补水处理（CK）的净光合速率（Pn）和蒸腾速率（Tr）日变化呈“单峰”型，而缺水呈“双峰”变化，干旱胁迫使甜菜糖分积累期日蒸腾量及日光合量分别降低70%～75%和63%～70%，日水分利用效率升高。结果表明，干旱胁迫导致甜菜Pn 与Tr出现非可逆性降低，且Pn低效期延长，这是限制甜菜产量的重要原因。STAGNAR等[27]对甜菜进行不同水分胁迫处理，研究红甜菜对干旱胁迫的响应，探讨其在不同水分条件下生长、物质量积累和生物活性分子积累等方面的适应性变化。研究发现，在连续水分胁迫下，植株向根系分配的干物质较少，气孔导度（Gs）明显降低，总酚含量和甜菜素含量显著提高，抗氧化活性提升，结果表明，红甜菜具有很强的干旱适应可塑性。李国龙等[28-29]对干旱条件下甜菜幼苗叶片抗氧化系统、渗透调节系统及部分激素对干旱胁迫的响应进行研究，指出甜菜SOD 活性、POD 活性、MDA 含量、AsA 含量、下游离脯氨酸含量、甜菜碱含量、ABA 含量、细胞水势等均可作为甜菜品种苗期抗旱性鉴定的有效生理指标。

1.2 甜菜在干旱胁迫复水后生理生化的响应

在间歇性干旱地区，产量的形成取决于胁迫停止后植株的恢复能力[30]，我国“三北”地区是典型的间歇性干旱区。虽然间歇性干旱对植物生理和代谢过程的影响经常被提及，但对植物复水反应的研究是有限的[31]。就甜菜而言，Bloch等[32]在不同严重干旱胁迫条件下，通过盆栽试验，研究两种基因型甜菜的主根成分和与品质相关的溶质浓度的差异、复水后干旱影响的可逆性以及对干旱反应的基因型差异，结果表明干旱导致甜菜主根溶质积累，甜菜品质显著下降，通过复水，只有部分可逆，而溶质的积累与耐旱性没有关系。MONTI等[33]通过室内试验，发现在干旱条件下甜菜的光合性能显著下降，干物质积累和蔗糖含量也呈下降趋势，复水后甜菜的光合性能显著提升，但蔗糖含量却没有增加。李阳阳等[13]对甜菜叶丛生长期在干旱胁迫条件下的生理特性进行研究，对土壤持水量（WHC）进行70%、50%和30%的处理（参照田间持水量）。研究发现，甜菜叶丛生长期中度缺水处理（50%WHC）的补偿指数最大，甜菜叶片中CAT 活性、MDA 含量、可溶性糖含量及相对电导率均在复水后24 h产生补偿效应，脯氨酸在复水后48 h产生补偿效应，而POD 未发生补偿效应，酶促活性氧清除系统中以CAT 反应最为灵敏。同时，李阳阳等[34]还对相同处理下甜菜糖分积累期的生理特性进行了研究，研究发现，30%WHC 处理，无论是产量还是产糖量都显著高于70%和50%WHC，而复水前30%WHC处理叶片Pn显著低于其他两组处理，复水后叶片Pn的差异随时间推移减小，而胞间CO2浓度（Ci）则表现相反，在这些指标中，叶片脯氨酸和可溶性糖含量与缺水程度呈正相关，且变化最为灵敏，复水后的叶片，抗氧化防御体系、细胞膜透性以及渗透调节物质发生正补偿效应，MDA 含量降低，抗氧化性酶活性增强，脯氨酸和可溶性糖含量呈增加趋势。因此，在甜菜叶丛快速生长期，当下降至50%WHC 时，及时进行水分补充灌溉，可促使叶片产生补偿效应，降低干旱胁迫对甜菜根产量和含糖的影响；在糖分积累期，下降至30%WHC时进行补充灌溉，可缓解水分亏缺对甜菜产生的负面影响，实现干旱区滴灌甜菜节水高产优质的目的。WEDEKING 等[30]对干旱胁迫复水后甜菜叶和根的代谢恢复差异性进行研究，通过非靶向1H-NMR代谢组学分析，对己糖-磷酸盐、淀粉、氨基酸、硝酸盐和蛋白质进行靶向分析，测定相对含水量、渗透电位、电解质渗漏和MDA 浓度等生理指标，结果表明，干旱引起初级代谢的变化，而且器官特异性的代谢恢复反应是存在差异的，就新陈代谢而言，恢复并不仅仅是应激反应的逆转。因此，为了保持甜菜高产，了解短暂干旱后叶和根在代谢调节和恢复中的相似性和特异性是很有必要的。唐利华等[35]证实甜菜具有较强的耐旱能力，并强调进行甜菜耐旱性研究时，一定要在发生永久萎蔫之前进行复水补救，能使其根系活力回升，保证甜菜正常生长。WEDEKING 等[36]对连续干旱后灌水的甜菜进行研究，通过对甜菜细胞形态、水分状况、渗透调节、代谢变化和膜损伤破坏性进行分析，结果发现在复水过程中，甜菜幼苗迅速恢复水分关系，但由于膜损伤和部分气孔关闭持续时间较长，可能对后续的胁迫结果产生影响，同时，在甜菜次生生长的开始阶段，主根比芽需要更多的时间来恢复水分状态和重新调整初级代谢产物。综上所述，甜菜干旱胁迫复水后的生理响应的研究，对于提高甜菜干旱胁迫下的产量具有重要意义。

2 甜菜干旱胁迫响应中的组学技术应用

近年来，基于下一代测序（NGS）、基因编辑系统、基因沉默和过表达方法的基因组学知识为揭示植物生物和非生物胁迫反应机制提供了大量的遗传信息[37]。在转录组水平上，技术的创新使得我们能对不同环境胁迫条件下转录组水平上发生的变化进行概述，微阵列和RNA测序技术被用来阐明在各种植物中生物和非生物胁迫下的基因差异表达[38-39]。蛋白质组学是后基因组时代新兴的基因组学技术[40]，蛋白质技术对上千种蛋白质进行自主识别和定量[41]，蛋白质组学可用来比较不同胁迫条件下的植物蛋白质组[42]，这是理解生物系统及其规则的必要工具。代谢组学的研究对象大都是相对分子质量1 000以内的小分子物质，是寻找代谢物与生理病理变化相对关系的一种研究方式，是系统生物学的组成部分[43]，近年来，代谢组学被广泛用于研究植物代谢产物对非生物胁迫的反应，如干旱、洪涝、盐碱和极端温度（冷、热）等[44]。显然，基因组学、转录组学、蛋白质组学和代谢组学等组学技术之间可相互验证和互补，可进一步为提高植物抗逆性提供有效途径。

2.1 甜菜在干旱胁迫下蛋白质组学的应用

HAJHEIDARI等[45]研究了干旱胁迫下甜菜蛋白质组学变化，收集播种后157 d的正常浇水和干旱处理的植物叶子，使用2D-DIGE 分析蛋白质的变化，然后进行图像分析，结果检测到500 多个蛋白点，其中79 个点在干旱胁迫下有显着变化，将其中的20 个蛋白点进行LC-MS/MS 鉴定，鉴定到其中有11 种蛋白质参与到氧化应激、信号转导和氧化还原调节等过程。SCHNEIDER 等[46]为了找到甜菜对干旱胁迫快速反应的调控关键机制，对甜菜进行连续干旱11 d 或9 d，再逐步灌水14 d的试验。通过对叶片蛋白质组进行分析，发现甜菜在从中度干旱胁迫过渡到重度干旱胁迫时，蛋白质反应延迟，而这种延迟的蛋白质反应在严重干旱和最初复水后的反应强度是相似的。在复水后，诱导应力响应过程减慢，其中一些蛋白质在复水后的几天内仍然保持原位或进一步增加/减少，直至恢复到控制水平。因此，SCHNEIDER等[46]认为其中一些残留蛋白质可能参与干旱胁迫的适应和记忆效应。彭春雪[47]利用双向电泳分离出了‘T510’和‘T210’两种甜菜品系干旱胁迫响应蛋白，经质谱分析鉴定及蛋白质数据库的检索，发现与能量代谢、信号传导、转录和光合作用相关的蛋白在提高甜菜抗旱能力上有重要作用。李国龙等[48]为从蛋白质组学水平了解甜菜对干旱胁迫的应答，进一步明确甜菜的抗旱分子机理，通过双向电泳技术对甜菜耐旱品种‘HI0466’正常供水和干旱胁迫条件下叶片差异表达蛋白质组进行对比研究，质谱鉴定获得17个差异表达蛋白点，其中，丰度上调10 个，新出现蛋白点6个，丰度下调1 个。这表明干旱胁迫蛋白在光合作用、物质与能量代谢、活性氧清除、细胞结构、物质运输和蛋白质合成等方面发挥重要作用。WANG 等[49]对两个具有不同耐旱性甜菜的生理和蛋白组学进行分析，验证蛋白质在植物耐旱性中的作用，结果显示，在干旱条件下，在敏感品种和耐旱品种中分别鉴定出23个和27个抗旱蛋白，根据其功能，这些蛋白质被分为9类，不同的生物过程中，许多蛋白质和基因型之间显示出不同的丰度模式，尽管在两品种间，有些蛋白质的变化趋势相似，但它们的变化程度还是存在差异的。此外，也证实了转录组与蛋白水平之间的相关性较差，这有助于加深我们对干旱胁迫下不同甜菜基因型的综合生理和蛋白质组反应的理解。

2.2 甜菜在干旱胁迫下基因组学的应用

植物已经进化出适应的机制来抵抗环境胁迫，其中脯氨酸的积累便是一种干旱响应策略[50]。Δ1-吡咯啉-5-羧酸合成酶（P5CS）是谷氨酸合成途径中氨酸合成中的关键酶，它是一个双功能酶[21]。P5CS的作用在拟南芥中已经得到验证，在干旱条件下，拟南芥中过表达的P5CS1可以增强脯氨酸积累和提高拟南芥的抗逆性[51]。P5CS在甜菜中的作用也得到了充分的挖掘。龚攀等[52]通过在甜菜中构建病毒诱导基因沉默体系，验证了P5CS具有抗旱功能。杨虎臣[21]使用15% PEG6000 对3 个耐旱性不同的甜菜品系‘W6-1’、‘CL-6’、‘DY-5’进行模拟干旱胁迫，从生理及分子生物学角度研究发现Δ1-吡咯啉-5-羧酸还原酶（P5CR）和P5CS基因是抗旱关键基因，它们通过调节脯氨酸积累参与甜菜抗逆，在干旱胁迫后，δ-OAT基因表达量无明显变化，P5CR和P5CS基因表达量上调，ProDH基因表达量下调，从而得出P5CR和P5CS基因是抗旱相关基因，其中P5CS基因是抗旱关键基因，干旱胁迫后，通过上调P5CS基因表达量，提高P5CS酶活性，从而提高脯氨酸的合成。李国龙[53]对国内外30 份甜菜种质资源的抗旱性进行综合评价，依据评价结果选出抗旱性强、弱的两个品种为试验材料，对其抗旱生理生化及分子机制进行系统研究，发现干旱胁迫下，脯氨酸、甜菜碱、可溶性糖、可溶性蛋白在渗透调节中的作用显著，其中脯氨酸和甜菜碱在P5CS和BADH基因的实时、过量表达下，成为两种甜菜的主要渗透调节物质，其含量的增加及增幅的增强可提高甜菜抗旱性。孙宗艳[19]采用生物信息学分析与分子生物学实验相结合的手段研究干旱胁迫下甜菜不同品种幼苗叶、根中miR160/164及其靶基因的表达量变化，使用15%PEG6000 对甜菜耐旱品种‘W6-1’和干旱敏感型品种‘CL-6’幼苗进行模拟干旱胁迫处理，利用荧光定量PCR技术对不同时间节点下的甜菜幼苗根叶样品进行miR160/164及其靶基因和及P5CS基因的表达量分析，得出miR160/164及其靶基因参与干旱胁迫应答过程。

尽管只有十几年的研究，但众多学者对H+-PPase 基因的研究已取得了很大的进展，其中，在AVP1遗传转化上应用较多。PARK 等[54]将AVP1基因转入番茄中，发现转基因番茄的根系生长快且比较发达，其抗旱能力明显增强。为了探讨AVP1基因在甜菜中是否具有相似作用，王晓娇等[55]将AVP1基因导入甜菜中，获得转基因植株，发现转基因植物具有一定的抗旱性。王晓娇[56]利用农杆菌介导法将AVP1基因转入甜菜中，对部分转基因株系进行干旱胁迫处理，测定非转基因植株和转基因植株叶及根中相对含水量、游离脯氨酸、MDA 含量变化，初步证明转AVP1基因提高转基因甜菜的抗旱性。在此基础上，刘雪[57]对转AVP1基因甜菜的分子检测和功能进行鉴定，将转基因甜菜和野生型甜菜进行干旱和盐胁迫处理，比较了二者在形态、MDA含量、游离脯氨酸含量等方面的差异，结果表明，转AVP1基因甜菜对高盐和干旱胁迫的适应性优于野生型甜菜，进一步证明了转AVP1基因甜菜具有一定的耐盐、耐旱性。

除了上述基因之外，甜菜的干旱响应还可能与甜菜碱醛脱氢酶（BADH）基因、2-半胱氨酸过氧氧化蛋白（2-cysprx）和核苷二磷酸激酶（NDPK）候选基因有关。BADH是植物合成甜菜碱的关键酶，受BADH基因调控[58]。LI等[59]通过盆栽试验，比较了两个耐旱性不同的甜菜品种甜菜碱含量与BADH基因表达的关系，结果表明，在干旱胁迫下，转录本上调与甜菜碱积累之间存在明显相关性，其中，耐旱品种的甜菜碱含量和BADH基因表达显著增加。因此，甜菜碱积累和BADH基因表达可能是甜菜消除干旱负面影响的一种响应，对水分胁迫下甜菜维持光合活性起关键作用。当然，除了上述的基因家族，甜菜中也存在其他干旱响应基因。RAJABI等[60]对4个不同基因型甜菜的干旱响应进行研究，在干旱胁迫条件下，采用RT-PCR对2-cysprx和NDPK候选基因的表达进行分析，结果表明这两种基因都与干旱胁迫相关，但其具体功能还有待进一步的验证。此外，王宇光等[61]还发现甜菜M14 品系咖啡酰辅酶A-O-甲基转移酶（BvM14-CCoAOMT）基因可以提高甜菜植株的抗旱及耐盐性。抗旱性强的甜菜品种体内SOD基因表达量大于抗旱性弱的品种，但SOD基因的表达量与干旱胁迫强度无关，POD基因表达量多少与POD酶活性变化呈正相关关系[24]。

2.3 甜菜在干旱胁迫下转录组学的应用

植物的生存环境复杂多变，容易遭受干旱、低温、高盐和病虫害等逆境的胁迫，严重制约植株正常生长发育和作物产量。不同作物可以通过自身基因的表达调控抵御逆境的侵害。研究表明，植物特异NAC转录因子是植物特有的、最大的转录因子家族之一，在响应植物干旱胁迫反应等过程中发挥着重要作用[62]。WU等[63]发现，枸橘NAC 转录因子PtrNAC72基因可以调节腐胺活性，降低植株耐旱性。甜菜NAC 转录因子基因（BvNAC）家族成员近年来也逐渐受到科研工作者的关注。徐晓阳等[62]以NAC 保守结构域序列为检索序列通过HMM 和BLAST 在甜菜数据中进行同源性搜索，对甜菜BvNAC 家族成员进行鉴定，结果表明，在干旱胁迫下BvNAC 家族成员中有23 个基因上调表达，为揭示甜菜耐旱分子机理和发掘甜菜耐旱基因提供了理论依据。徐晓阳[64]还对甜菜抗旱相关NAC 转录因子Bv_twas和Bv_hdfh基因进行克隆和功能验证，将Bv_twas和Bv_hdfh在拟南芥中异源过表达，干旱胁迫下，观察到转基因株系根长及侧根数量增加，地上部分长势也优于野生型；同时，转基因拟南芥叶片的SOD、CAT活性明显高于野生型，但POD 活性无明显差异，相对电导率低于野生型，这表明Bv_twas和Bv_hdf是耐旱功能基因。

除了NAC 转录因子外，MYB转录因子家族也是植物中最大的转录因子家族之一[65]，其最早发现于拟南芥和玉米中，调控着许多重要基因的表达[66]。已有研究表明，MYB转录因子参与植物逆境胁迫调控[67]，如光照、干旱、盐甚至病虫害等。此外，MYB转录因子还参与调控植物生长发育、生理代谢、细胞的形态和模式建成等生理过程[68]。刘蕊等[69]研究干旱环境下甜菜MYB 基因家族的表达模式，对15%PEG 模拟干旱胁迫处理试验组和蒸馏水对照组萌发期甜菜的转录组进行高通量测序，结果表明，试验获得的79个MYB转录因子中42个在干旱胁迫下差异表达，这为甜菜抗干旱胁迫育种提供了基因资源和理论基础。

3 外源调控物质对甜菜干旱胁迫响应的影响

3.1 施用L-鸟氨酸对甜菜干旱胁迫响应的影响

有研究表明，在干旱条件下，植物会通过一些生长调节剂和渗透保护剂来应对干旱，其中包含如游离氨基酸、糖和多胺等[70]。其中，L-鸟氨酸是多胺的前体，在植物生长发育过程中起重要作用[71]，它是精氨酸生物合成的中间化合物，也是植物中渗透保护物质脯氨酸合成过程中的初始底物[72]。多胺影响植物DNA、RNA和蛋白质的生物合成，促进植物生长发育，具有延缓衰老，提高植物抗性[73]，清除植物体内自由基等作用，在一定程度上能保护膜免受氧化损伤，从而缓解植物干旱胁迫负面影响[74]。HUSSEIN 等[22]通过试验，验证了L-鸟氨酸作为多胺前体在盆栽甜菜中的应用，结果表明，叶面施用L-鸟氨酸能有效缓解干旱胁迫对甜菜根长、根重和茎重的有害影响，调节可溶性糖和游离氨基酸等物质积累，降低脂质过氧化，增加抗氧化酶和合成新的多肽，维持细胞膜的稳定性，从而提高甜菜的耐旱性。尽管L-鸟氨酸是脯氨酸的合成途径之一，但杨虎臣[21]的研究表明，干旱胁迫后，甜菜通过调控增加幼叶脯氨酸含量来达到抗旱的目的，而在脯氨酸积累的过程中，鸟氨酸→脯氨酸途径不占主导地位，谷氨酸→脯氨酸途径才是主要途径。L-鸟氨酸是一种昂贵的缓解干旱胁迫效应的氨基酸，尽管不是甜菜体内脯氨酸合成的主要途径，但从经济和科学的角度来看，它是一种重要的天然化合物，能有助于提高植物的干旱耐受性。

3.2 施用脯氨酸对甜菜干旱胁迫响应的影响

渗透调节剂是应用于叶片的兼容化合物，通过减少渗透胁迫相关的损伤来保护植物细胞结构免受干旱的伤害[75]，如脯氨酸等，通过缓解非生物胁迫对作物的不利影响，调节植物中的渗透电位，从而应对植物生长过程中的生物或非生物胁迫[76]。除了渗透调节特性外，脯氨酸还具有维持生物膜、稳定蛋白质结构、碳和氮储存以及平衡干旱胁迫植物的氧化还原状态等作用[77]。LIANG 等[76]指出施用叶面脯氨酸，可以上调植株的脯氨酸水平，增强植株的耐旱性。据ALI 等[78]报道，对玉米叶片用脯氨酸处理，可以提高干旱胁迫下玉米光合能力。在甜菜中，叶面脯氨酸的施用也能提高其耐旱能力。GHAFFARI等[23]验证了施用叶面脯氨酸对甜菜耐旱能力的影响，结果显示，在脯氨酸的应用下，MDA 和过氧化氢含量会显著下调，同时还能减轻干旱导致的叶片光合色素、叶片相对含水量、膜稳定性指数和甜菜根产量下降的现象。总而言之，脯氨酸的应用可通过增强抗氧化酶活性，减少MDA和过氧化氢的含量，从而缓解干旱在甜菜中的有害影响。

3.3 施用茉莉酸对甜菜干旱胁迫响应的影响

有研究表明茉莉酸（JA）参与植物的干旱胁迫[79]，在许多植物中，都证实了施用外源茉莉酸甲酯（MeJA）或其甲基化衍生物，可以提高植物干旱条件下的性能[79-80]。据报道[80-81]，干旱胁迫植物在接受JA 或MeJA 处理后，光合速率、叶片相对含水量、叶绿素浓度、脯氨酸浓度、甜菜碱浓度和生物量积累都呈现增加趋势，减轻了脂质过氧化和膜损伤程度。FUGATE 等[82]研究了MeJA 是否可以减轻甜菜的干旱影响，结果表明，MeJA延迟了甜菜细胞脱水，保护甜菜光合器官免受干旱引起的损害。因此，外源施用MeJA 可以缓解甜菜幼苗干旱胁迫，是减少甜菜生产初期因干旱造成经济损失的一种有效手段。

3.4 施用富勒烯醇纳米颗粒对甜菜干旱胁迫响应的影响

除了上述施用L-鸟氨酸、MeJA、脯氨酸等以外，施用富勒烯醇纳米颗粒（FNPs）也能有效缓解干旱对甜菜的影响。主要是由于FNPs能够穿透植物的叶子和根组织，在不同的细胞隔间与水分结合[83]，可作为额外的细胞间供水物质，从而缓解干旱胁迫的影响[84]。BORIŠEV 等[85]研究FNPs对干旱胁迫下甜菜植株的影响，结果表明，在干旱甜菜叶片上应用FNPs可以改善细胞内的水分代谢，FNPs 可以作为细胞内水的结合剂，创造额外的水储备，使其能够适应干旱胁迫。此外，对植物抗氧化酶活性（CAT、APX和GPX）、MDA 和GSH含量的分析表明，富勒烯醇叶面施用能缓解干旱胁迫的氧化效应。

3.5 施用营养物质对甜菜干旱胁迫响应的影响

此外，矿物营养在减轻干旱胁迫等方面也渐露头角，例如，在干旱胁迫条件下，叶片施钾、氮、磷等可提高小麦产量[86]。值得注意的是，Ca2+在缓解干旱胁迫中的作用得到广泛研究，不仅提高植物对干旱胁迫的耐受性[87]，还可改善胁迫诱导的活性氧代谢、生长性能、光合作用和氮同化[88]。基于此，HOSSEINI等[89]为了解在干旱胁迫下，Ca2+在甜菜中是否具有缓解干旱胁迫的作用，选择一个甜菜基因型进行模拟干旱胁迫处理，结果表明，叶片Ca2+的施用提高了干旱胁迫下甜菜的叶绿素水平和植株生物量，增加叶片中蔗糖合成，提高甜菜体内的镁和硅浓度，并在转录上调节糖转运相关的基因（BvSUC3和BvTST3），促进糖的合成，同时，BvSUC3和BvTST1的调节又能支撑更多的蔗糖进入甜菜根系中。总之，甜菜叶片中Ca2+的施用是一种很有前途的施肥策略，可提高甜菜的矿质营养效率、糖代谢、氧化还原状态，从而缓解干旱胁迫的影响，提高抗旱能力。

4 提高甜菜抗干旱胁迫策略

本文从生理生化、基因功能、蛋白组学、转录组学和外源调节物质等方面综述了甜菜对干旱胁迫的应答机制与响应。在生理变化方面，提高酶和非酶促抗氧化剂的含量是甜菜在干旱胁迫下调节ROS和氧化还原平衡的主要策略，脯氨酸的增加是甜菜响应干旱胁迫的主要生理指标之一。此外，甜菜SOD 活性、POD 活性、MDA 含量、AsA 含量、下游离脯氨酸含量、甜菜碱含量、细胞水势及ABA 含量等均可作为甜菜品种苗期抗旱性鉴定的有效生理指标。同时，甜菜中P5CS、AVP1、BADH基因、2-cysprx及NDPK候选基因赋予了甜菜较强耐旱能力；而干旱胁迫诱导甜菜NAC转录因子基因家族、MYB转录因子基因家族在转录水平上响应干旱胁迫；叶面施用L-鸟氨酸、MeJA、脯氨酸、富勒烯醇纳米颗粒及矿物质都能显著提高甜菜的抗旱能力。这些研究为揭示甜菜对干旱胁迫的反应机制提供了新的见解，对于提高甜菜逆境生产力具有重要意义，为培育高抗旱性甜菜和其他作物的育种提供新的见解和思路。

提高甜菜抗旱能力已经成为研究工作中急需提高的研究重点，为缓解干旱对甜菜产质量的影响，在依赖于节水高效的现代农业灌溉技术、提高水分利用效率的基础上，提出提高甜菜抗干旱胁迫策略：一是在确保稳产、高产、优质的前提下，以培育抗旱性较强的甜菜品种为根本、为重点。研究发现，多胚甜菜全同胞家系与细胞质雄性不育系（CMS）杂交，在干旱胁迫下后代根产量、含糖率和产糖量表现出显著的遗传变异，许多杂种具有较强的耐旱性，根产量在干旱胁迫下的遗传力（0.46）高于非胁迫下（0.34），表明可借由耐旱性植株作为父本，从而提高甜菜的耐旱性，培育耐旱品种[90]；对甜菜进行体外组织培养和γ射线诱导甜菜变异，获得了公认的耐旱品种甜菜[91]。二是进一步加强甜菜耐旱、抗旱机制及其应用的发掘与创新。就目前的研究现状而言，在甜菜响应干旱的生理生化研究方面比较完善，但分子层次的研究还有待提高，对于甜菜响应干旱的基因组学、转录组学、蛋白质组学方面的研究已小有成效，但还不够全面，还有待进一步深入研究；在代谢组学方面，近年来，代谢组学已被广泛用于研究植物代谢产物对非生物胁迫的反应，如干旱、洪水、盐和极端温度（冷、热）等，但对于甜菜对非生物胁迫响应方面的研究较少，尤其是干旱胁迫。三是应用组学技术改良作物品质及转基因植物抗性育种的研究。四是应用外源调控物质改善作物干旱胁迫境况。