可食竹中硅元素对大熊猫取食的影响1)

林达 贾竞波 赵志琛

(东北林业大学，哈尔滨，150040)

硅是地壳中含量最丰富的元素之一。目前为止，硅元素虽然还未被发现是植物生长发育的必需营养元素，但近年研究表明，硅不仅参与植物的营养过程，还能为植物的生长起到积极促进的作用[1-2]。在禾本科等植物中，其积累浓度可能还要高于大量营养元素[3]。硅元素主要以二氧化硅胶(SiO2·H2O)的无机物形态存在于植物表皮细胞和细胞壁上[4]，作用类似于木质素[5]。硅对整株植物像“骨骼”一样，增强了植物组织细胞的硬度和耐压能力，提高了植株的抗倒伏能力，主要通过改善植物细胞壁结构等方面改变植物的机械性状，是抵抗外来压力的结构成分[4]，提高植物对病原体、昆虫、软体动物攻击和草食动物摄食的抵抗力[6]。大熊猫以竹子为主食，竹子又是典型的硅超富集植物。所以本研究以竹子中不同部位硅元素作为逆营养元素的含量为研究对象，分析其与大熊猫取食间存在的相关性，旨在为深入开展大熊猫营养生态适应与对策、大熊猫与竹子协同进化关系等提供参考。

1 研究地区概况

中国保护大熊猫雅安碧峰峡研究基地，位于四川省雅安市正北碧峰峡景区内(102°51′～103°12′E，29°40′～30°14′N)，面积400 hm2，平均海拔1 100 m左右，年平均气温13.9 ℃，属中纬度内陆亚热带季风性湿润气候。中国保护大熊猫研究中心都江堰研究基地，位于四川省都江堰市青城山镇石桥村(103°33′E，34°57′N)，面积51 hm2，海拔约785 m，属中亚热带湿润季风气候。

2 材料与方法

试验用动物：在都江堰研究基地选取华奥[HA(669)]、憨憨[HH(852)]、跷远[QY(416)]、怡畅[YC(838)]4只大熊猫；在雅安碧峰峡研究基地选取蜀兰[SL(407)]、公主[GZ(477)]、芊芊[QQ(650)]、喜豆[XD(654)]4只大熊猫。

试验用竹：刺竹子(Chimonobambusapachystachys)、箬叶竹(IndocalamuslongiauritusHandel-Mazzetti)、白夹竹(Phyllostachysbissetii(McClure))、毛竹(Phyllostachysheterocycla(Carr.) Mitford cv.Pubescens)、金竹(Phyllostachyssulphurea(Carr.) A. et C. Riv.)、苦竹(Pleioblastusamarus(Keng) keng)、紫竹(Phyllostachysnigra(Lodd. ex Lindl.) Munro)、大琴丝竹(Neosinocalamusaffinis‘Flavidorivens’)、慈竹(Nesinocalamusaffinis)、雷竹(PhyllostachyspraecoxC. D. Chu et C. S. Chao ‘Prevernalis’)共10种。前7种有取食记录[7]，后3种没有记载。试验中的雷竹、箬叶竹、白夹竹采自都江堰研究基地，剩余均采自雅安碧峰峡研究基地；投喂的竹子取竹龄3 a左右、竹茎地上30 cm以上部分；每种竹子取6株以上。

投喂时间：08:30—15:30，同一种竹子(n≥6)连续投喂3 d。投喂后观察2 h，记录取食行为。

取食：竹子被大熊猫啃食且吞咽，不包括啃食后未吞咽或啃食一口后放弃。

化学分析主要仪器为PE Optima 8000 ICP-OES。采用基于电感耦合等离子体发射光谱法[8]对干燥后的竹子样本进行硅元素分析。

分析前处理：样本在放入PE Optima 8000 ICP-OES仪器分析之前，主要做如下4个步骤的前处理。①干燥粉碎——将样品放入烘箱干燥至恒质量，切成小块，再粉碎呈粉末状；②振荡溶解——称取约100 mg样品粉末，放入100 mL耐高压离心管中，加入3 mL质量分数50%的氢氧化钠溶液(色谱纯)，松盖，再盖严，放在振荡器上振荡；③高温灭菌——将离心摇匀后的离心管放入高压灭菌锅中，121 ℃下灭菌20 min；④定容摇匀——最后用漏斗将样本转移至50 mL容量瓶中，用超纯水定容，颠倒摇匀10次。

仪器分析：将处理好的样品由进样口进样，并设定ICP-OES的运行参数。

3 结果与分析

3.1 大熊猫可食竹的选择

投喂试验结果表明，对于投喂的10种竹子，大熊猫除不取食紫竹、慈竹，其余8种竹子全部取食；对于投喂的6种竹笋，大熊猫全部取食；对于投喂竹种部位，大熊猫取食倾向由先到后依次为笋肉、秆肉、笋皮、叶、秆皮。

3.2 大熊猫可食竹种硅元素质量分数

大熊猫可食竹种秆皮、秆肉、叶、笋皮、笋肉硅元素质量分数均值，分别为9.47、2.46、25.88、4.44、3.51；秆皮、叶硅元素质量分数相对较高，秆肉、笋皮、笋肉硅元素质量分数相对较低。综合看，大熊猫可食竹种硅元素质量分数由大到小依次为叶、秆皮、笋皮、笋肉、秆肉，大熊猫可食竹种硅元素质量分数与其取食倾向总体保持一致。

3.3 硅元素质量分数与大熊猫取食相关性

由大熊猫可食竹种硅元素质量分数与取食率Pearson相关系数统计分析可知，大熊猫可食竹种取食率与硅元素质量分数呈负相关；由局部加权回归(Lowess)统计分析可知，大熊猫更偏好于取食硅元素质量分数5%～15%的可食竹种(见图1)。

研究中发现，大熊猫并非完全取食所有可食竹种叶，表现出一定的选择性，且在不同个体间也存在选择差异。由表1可见：大熊猫对白夹竹、箬叶竹、大琴丝竹、刺竹子4种可食竹种叶趋于回避，对于其余4种可食竹种叶的取食状况存在个体间差异；大熊猫对可食竹种叶的平均取食率为20.85%。

表1 不同试验地大熊猫对可食竹种叶取食偏好

由大熊猫可食竹种叶硅元素质量分数与取食率Pearson相关系数统计分析可知，大熊猫可食竹种竹叶取食率与硅元素质量分数呈负相关(见图2)。依据Pearson相关系数值阈等级分析，相关系数绝对值越大，相关性越强；相关系数区间为[-1.0～1.0]，相关性取值范围：极强(0.8～1.0]、强(0.6～0.8]、中等(0.4～0.6]、弱(0.2～0.4]、极弱或无(0～0.2]。大熊猫可食竹种取食率与硅元素质量分数相关性表明，取食率与秆皮、秆肉、笋皮、笋肉、叶的硅元素质量分数的相关系数，分别为-0.653、0.319、-0.769、-0.641、-0.900，取食率与秆皮、笋皮、笋肉、叶硅元素质量分数呈负相关，其中与叶硅元素质量分数相关性极强(-0.900)。

4 讨论

动物的食性取决于决定其食物范围的体型、生理特征等内在因素的制约和决定其食物可得性的季节性等环境因素的制约[9]。食物是调节动物种群数量的关键因素，了解动物的食性对于其种群的管理和生态建模非常重要[10]。竹类植物营养物质含量相对较低，大熊猫需要摄入大量竹类植物，以满足其自身的营养需求。傅金和等[11]通过人工投喂试验分析表明，大熊猫对竹种的选择范围较宽，对于投喂的102个竹种，97种竹类被确认为可食竹种。本研究投喂试验结果显示：大熊猫对投喂的10种竹种，除不取食紫竹、慈竹外，其它竹种全部取食，表明大熊猫对可食竹种的选择是广谱性的。

植物在生长过程中吸收土壤中的单硅酸(Si(OH)4)，经沉淀形成植硅体(无定型二氧化硅，SiO2·H2O)，存在于根、茎、叶等部位的细胞壁、细胞腔和皮层间隙[12-13]。植硅体的主要化学成分为SiO2，在植物中含有67%～95%，无法被动物有机体消化[14]。硅元素富集在植物体内，汇集成不同类型的硅酸体，显著増强植物体各器官的机械强度，降低适口性及可消化性，从而在一定程度上规避食草动物的取食作用[15-16]。竹类植物是典型的硅超富集植物，具有高生长速率、高生物产量的特点。有研究表明，竹林土壤中硅元素的累积速率，远高于其它植被类型土壤[17-18]。因此，对于以竹类植物为主要食物的大熊猫，可食竹种硅元素质量分数是影响其食物选择的关键限制因子。本研究大熊猫可食竹种取食率与硅元素质量分数呈明显的负相关，表明大熊猫偏好硅元素质量分数较低的可食竹种。

大熊猫通过多种营养采食策略(如增加进食时间与频率、减少能量消耗等)去克服竹子营养的不足，但主动回避抗营养物质是其主要策略之一[19-20]。刘蕾蕾[21]研究表明，竹类植物不同部位中硅元素质量分数差异较大，整体表现由大到小依次为竹叶、竹笋、竹秆。本研究大熊猫取食率与可食竹种叶(-0.900)、秆皮(-0.653)、笋皮(-0.769)、笋肉(-0.641)均呈较强负相关，进一步表明，大熊猫对硅元素总体趋于回避。但值得注意的是，大熊猫取食率与可食竹种秆肉(0.319)呈弱正相关。结果表明，大熊猫食性选择对硅元素的回避性是有条件的，受大熊猫各方面利弊权衡的影响。硅元素虽然能阻抑大熊猫取食，但要发挥作用似乎还存在阈值，而且其含量常常可变，不仅有季节性(或植物生长阶段性)，而且有动物取食诱导性[22]。

Takahashi et al.[23]研究表明，干叶中硅元素质量分数超过10.0 g/kg的植物，属于硅累积植物。姜培坤等[24]研究表明，竹类植物硅元素质量分数平均为18.24 g/kg，属硅累积植物。竹类植物不同部位对硅元素的累积，主要与生物量、生物屏障等生理作用相关[25]。硅元素在竹叶中主要分布在表皮、维管束、维管束鞘和厚壁组织等处，尤其是叶片表皮细胞，还有1个二氧化硅与纤维素的结合层，该层之外则是很薄的角质层，形成角质-硅双层结构[22，26]。叶片中硅元素含量多少，则取决于积累时间和蒸腾量[27]。显然，竹叶中的硅元素质量分数极高，与这些结构生长需求有关。刘蕾蕾[21]研究表明，竹类植物在不同月份硅元素质量分数差异较大，总体变化趋势为从1月份开始逐渐升高，到3—5月份达到峰值，之后开始逐渐下降。本研究试验周期在4—5月份，正处于当地竹类植物硅元素质量分数的高峰期。研究结果显示，大熊猫取食率与可食竹种叶(-0.900)呈极强负相关，只挑食了10种竹类植物中的4种，并且个体间也存在取食差异；大熊猫对可食竹种叶的平均取食率仅为20.85%。这一现象明显与4—5月份竹叶硅元素质量分数正处于高峰期有关，硅元素质量分数越高，大熊猫对竹叶取食率越低。竹叶中硅元素质量分数相对最高，因此硅元素成为影响竹叶适口性的主导因子，也验证了“末端分布规律”[28]。

纵观近几十年国内外学者对大熊猫食性的研究进展，主要集中在可食竹种的资源调查、分类与分布、生态生物学特性、生理生化特征方面。竹类植物硅元素作为影响大熊猫食性选择的重要影响因子，通过对大熊猫可食竹种硅元素的研究，有助于进一步了解大熊猫的采食策略。本研究通过人工投喂试验，能够为大熊猫的就地保护和野外放归提供参考，对大熊猫种群的保护和恢复具有借鉴意义。