蜂箱小甲虫研究进展

袁琳琳 李芬 曹凤勤 蔡波 潘雪莲 韩文素 吴少英

（1 海南大学，海口 570228；2 中国热带农业科学院环境与植物保护研究所，海口 571101；3 海口海关热带植物隔离检疫中心，海口 570311）

蜂箱小甲虫（Aethina tumidaMurray）属鞘翅目（Coleoptera）露尾甲科（Nitidulidae）。原分布于撒哈拉沙漠以南的非洲地区[1]，于1996年到达美国南卡罗来纳州，2009年在澳大利亚新南威尔士一地点入侵，2014年入侵意大利的蜂箱小甲虫爆发，目前已成为稳定的欧洲种群[2]。此外，加拿大、埃及、菲律宾、韩国、拉丁美洲等国家也发现了蜂箱小甲虫的入侵[3,4]。我国于2017年在广东省汕尾市首次发现该虫，2018年在海南省白沙县也发现其存在。

蜂箱小甲虫以所有蜂房产品为食，因其可以通过多种形式进行传播，如自主飞行、借助已感染蜂群携带、人为协助等，所以易传播扩散致危。其在原产地危害性极小，一旦在原产地外建立种群，就会对入侵地蜂群造成严重危害。该虫的入侵对美国蜂群影响很大，目前美国东南部受蜂箱小甲虫的影响最为严重。为更好防治蜂箱小甲虫，本文从蜂箱小甲虫的形态鉴定特征、生物学特性、危害成灾症状、综合防治措施四个方面进行综述。

1 蜂箱小甲虫形态鉴定

1.1 卵

蜂箱小甲虫成虫会侵入蜂巢，在蜂巢的缝隙和蜂巢上产卵[5]。卵呈白色且表面光滑，大小约为1.4mm×0.26mm（长×宽），其卵的形状与蜂卵相似（图1），但大小仅约为蜂卵的2/3。进行孵化的卵，孵化部位成透明状，且表面有六边形纹路，此特征也可作为蜂箱小甲虫的鉴定特征之一（图2）。

图1 蜂箱小甲虫卵形态特征图

图2 蜂箱小甲虫卵孵化对比图

1.2 幼虫

蜂箱小甲虫孵化出的幼虫需经过10～16d达到漫游期阶段[6]，此阶段的幼虫可存活50d左右。爬行阶段的幼虫整体呈白色，体长1cm左右，多对刺突着生于背部，最后一对较为粗壮坚硬（如图3、图4所示）。完全成熟的幼虫体长最大不超过1.27cm，相对其他昆虫幼虫体型较为微小。

图3 蜂箱小甲虫幼虫背侧视图

图4 蜂箱小甲虫背部刺突对比图

1.3 蛹

蜂箱小甲虫老熟幼虫具有趋光性，待幼虫进入漫游期阶段便开始循着光源爬到土壤中准备化蛹。幼虫在进入地下后，在深度约1.2m的土壤范围内开凿出化蛹室，3天后开始化蛹，随着蜂箱小甲虫蛹期的增长，蛹的颜色由白色到深棕色逐渐变化，胸部和腹部有刺状突起[5]，蛹长约5mm，宽约3mm（如图5、图6）。

图5 蜂箱小甲虫蛹腹侧视图

图6 蜂箱小甲虫蛹背侧视图

1.4 成虫

蜂箱小甲虫成虫的体长在生长过程中变化相对较大，体宽约为体长的1/2。体色呈深褐色至黑色，龄数越大体色越黑。触角棒状，整体呈椭圆形（如图7、图8）。和其他昆虫的基本特征一样，蜂箱小甲虫的成虫也具有三足四翅，爬行速度快且具飞翔能力，此外成虫还具有一定的避光特性。羽化后的蜂箱小甲虫性别可以根据雌成虫比雄成虫体长稍长且体重较重的特征来进行区分。

图7 蜂箱小甲虫成虫腹侧视图

图8 蜂箱小甲虫成虫背侧视图

1.5 分子鉴定

2016年，Tarver等人分析了蜂箱小甲虫的卵，雌虫中肠、头、触角、胸、腹部和卵巢及1～3龄幼虫的转录组数据，对序列的多态性和微卫星位点进行了评估，为后续研究提供了基础数据。随后Evans等人在2018年测定了蜂箱小甲虫的基因组，为该物种和露尾甲科昆虫提供了第一个基因组资源[7]。

2 蜂箱小甲虫生物学特性

2.1 生活史

蜂箱小甲虫生活史包括卵期、幼虫期、蛹期和成虫期，其中卵期1～6d、幼虫期10～16d、蛹期8～60d不等[8]、成虫期达6个月或更长。孵化出的幼虫性别比率受土壤含水量的影响[9]，新生幼虫可能在蛹腔内停留数天后才会离去[5]。而蛹期的长短主要受到环境温度和土壤湿度的影响，蛹的最低发育温度在10.2～13.2℃之间[10]，最佳土壤含水量为0.56m3水/m3土壤。研究发现，温度越低，土壤含水量越高，蛹存活率越低，随温度升高，蛹的发育时间缩短，16℃下约为69～78d，18℃下约为47～54d，20℃下约为36～39d，温度达到24～28℃和34℃时蛹的死亡率最高[11]。成虫寿命平均大约为两个月，然而在恶劣条件下，如缺少食物和水分的情况下，成虫只能存活5～9d[12]。

蜂箱小甲虫的生活周期范围为38～81d，在低温干燥地区造成的危害远远低于高温高湿地区，在温度和湿度均达到理想状态时，蜂箱小甲虫一年即可发生六代。温度影响蜂箱小甲虫蛹孵化的成功率、孵化时间和幼虫生长速度，也影响成虫寿命和产卵率。在炎热的夏季，蜂箱小甲虫繁殖增加，发育加快，因此种群数量也会增加[11]。研究证实，蜂箱小甲虫在21℃产卵后，卵在61h后孵化，在第17d和第32.7d后幼虫和成虫的体重分别达到最大值，但在35℃条件下，卵在22h后孵化，幼虫和成虫体重最重分别在第8d和第14.8d之后。卵发育的最低温度约为13.5℃，幼虫和蛹发育的最低温度估计为10.0℃[10]。蜂箱小甲虫会在出土第18d后开始交配，但这种情况只出现在它们聚集时，如果是一对一配对饲养，交配并不频繁[13]。

2.2 蜂箱小甲虫的趋避性

蜂箱小甲虫幼虫在漫游期间有避光特性，会选择在蜂巢或是蜂箱角落以及蜂箱裂缝内活动。而成熟幼虫则具有一定的趋光特性，会循着光线爬出蜂箱钻入土壤中化蛹。此外，蜂箱小甲虫的成虫同样具有一定的避光特性[14]。

蜂箱小甲虫除对光线表现出趋避特性外，嗅觉在蜂箱小甲虫寻找宿主时起着关键作用。嗅觉刺激主要来源于成年蜜蜂、幼蜂、花粉和蜂蜜的释放物，以及甲虫自身携带的共生酵母污染花粉和蜂蜜后发酵产生的挥发物[15]。研究表明，蜂箱小甲虫使用嗅觉刺激来定位宿主，蜂群会刺激其去寄生蜜蜂[16-18]。另外，研究证实，除嗅觉外，其他刺激因素如光照会使蜂箱小甲虫的成虫和幼虫分别朝向寄主群落[12]和蛹化位点趋性移动[19]。

3 蜂箱小甲虫危害成灾症状

蜂箱小甲虫幼虫所造成的危害最为严重。幼虫主要取食蜂蜜和花粉，这种取食行为通常会造成整个蜂巢的崩塌毁亡，此外还会影响蜂蜜的颜色和气味。蜂蜜发酵后产生一种类似于烂橙子的气味，巢脾损毁极其严重（图9）。在封盖和巢房被破坏且存在发酵时，蜂蜜会起泡并溢出巢房，甚至流出蜂箱[20]。蜂箱小甲虫也能以新鲜或腐烂的水果为食并繁殖，Ellis等人的研究表明该甲虫可以在新鲜和腐烂的苹果上繁殖，但孵化率远低于在花粉、蜂蜜或蜂窝中时的孵化率[21]，Keller也发现该甲虫可在香蕉、哈密瓜、芒果和菠萝上繁殖[22]。Eischen等人报道了该甲虫会在切开的水果（如哈密瓜、菠萝、鳄梨、香蕉、蜜瓜、葡萄、芒果和杨桃）上聚集并繁殖[23]。

蜂箱小甲虫幼虫所经之处，均会留下一种黏稠状物质并带有臭味，这种物质会迫使蜜蜂种群弃巢逃离，随后蜂王也将停止产卵，进而影响整个蜂群的繁衍生息。虽然蜂箱小甲虫成虫对蜂群的危害较幼虫轻微，但是成虫危害后，蜂巢几乎全部被破坏，也可导致蜜蜂全部弃巢飞逃[8]。

图9 蜂箱小甲虫幼虫危害症状图

4 蜂箱小甲虫综合防治措施

4.1 蜂箱小甲虫的预防检测

蜂箱小甲虫已成为我国蜜蜂的六大进境检疫性害虫之一，由于现在还没有可以完全防治蜂箱小甲虫的方法，所以预防检测成为防治蜂箱小甲虫的首要任务。

首先要在源头上尽量减少此检疫性害虫的入侵，严格把控海关进境检验检疫的程序和流程，禁止有携带蜂箱小甲虫风险的土壤、蜂箱、蜂类产品、木质包装等物品入境，一旦发现存在蜂箱小甲虫立即采取相应处理措施将其完全灭绝。此类检疫性措施应该充分做好，从源头上降低蜂箱小甲虫大面积传入境内的可能性。

4.2 蜂箱小甲虫防治

蜂箱小甲虫的综合防治采用有害生物综合治理措施。与其他甲虫相比，该虫的味觉感受器数量很少，尤其是对苦味物质敏感的感受器非常少，但几个与杀虫剂解毒和对食物多样性适应相关的基因家族数量较多，这种独特的解毒途径和相关成员，能帮助之后的研究确定使用哪些方法来防控这个物种[24]。另外，在2016年，注射了化酵素基因（在许多昆虫里用于角质层硬化和色素沉着）和vacuolar-ATPase V-type subunit A 基因（驱动一系列的传输过程）干扰载体的蜂箱小甲虫，幼虫死亡率高达100%，这是第一个表明甲虫对合成RNAi有反应的研究[25]。

4.2.1 生物防控技术

生物防控技术主要就是利用天敌生物来防治蜂箱小甲虫。天敌生物有昆虫病原线虫和多个不同亚种的苏云金芽孢杆菌。昆虫病原线虫的种类主要有锯蜂线虫（Steinernema kraussei）、小卷蛾斯氏线虫（Steinernema carpocapsae）、斯氏线虫（Steinernema riobraveCabanillas）和异小杆线虫（Heterorhabditis indicaPoinar）。利用病原线虫进行防治时，最好的防治时期是蜂箱小甲虫存在于土壤中时的老熟阶段，防治效果可达到100%，对蛹的致死率可达到76%～94%[26]，且经过研究发现，在蜂箱四周0.90m～1.80m的范围内防治效果最佳[11]。然而，环境条件，如土壤条件（如pH值、质地和湿度）、温度、地被植物和阳光照射程度，已被发现会影响昆虫病原线虫的存活率，进而减少可寄生蜜蜂的蜂箱小甲虫的种群数量[27,28]。

4.2.2 物理防控技术

物理防控技术就是利用光、电、高低温等物理性技术来做出相应的处理措施，从而达到一定的防治效果。现在主要有两种已经成熟的物理防控方法，分别是光波防控技术和混土防控技术。

光波防控措施：研究显示蜂箱小甲虫成虫对光源具有一定的趋避特性，通过光谱分析实验得知蜂箱小甲虫对390nm的紫外光会表现出强烈的正趋光性。所以安装390nm波长的引诱灯对其进行诱捕，可达到良好的防控效果[29]。

混土防控措施：混土防控措施主要是通过切断蜂箱小甲虫生活周期来进行防治。熟石灰和硅藻土的混合土壤能够使蜂箱小甲虫在蛹期脱水从而无法正常化蛹。在降低其繁殖率这方面，熟石灰仅在使用高剂量时能够起作用，而若是结合硅藻土的使用则能够更好地降低蜂箱小甲虫的繁殖成功率[30]。

另外，使用器械对蜂箱小甲虫进行引诱、投放毒饵或猎捕的研究较为广泛[31]。目前，在蜂群和养蜂场中，诱捕可能是控制成虫最有效的手段，诱捕到的有可能是交配过或者携带有卵的成虫，因此能够降低蜂箱小甲虫的繁殖率和对蜂群的寄生几率[32]。通过研究目标昆虫对颜色的反应，已经开发出许多昆虫陷阱，例如Guzman等研究了蜂箱小甲虫对视觉刺激物的反应，发现使用白色陷阱捕获的甲虫多于黑色陷阱（可能因为白色比黑色更反光）[6]。Falach和Shani的研究也表明，黄色陷阱（高反射类似于白色陷阱）捕获的甲虫数量比黑色陷阱（低峰反射比）多两倍[33]。随后有研究针对这些陷阱的投放高度进行改良，以获得最佳诱捕率，如当陷阱高度为46cm时能捕获更多的蜂箱小甲虫，而这个高度和蜂巢入口的高度一致。Ellis和Hood设计了一种改良过的蜂巢口，但是控制蜂箱小甲虫效果不是很明显，且这些改良会给蜜蜂带来一些副作用，如幼蜂数量的减少[21,34,35]。在陷阱中投放饵料比不投放饵料捕获效果更好，且饵料放在蜂巢底部比放在顶部捕获的蜂箱小甲虫数量更多。在佛罗里达州，置于蜂巢底部的饵料几乎消灭了寄生的所有甲虫[15]。

蜂箱小甲虫和工蜂有交哺现象[21]，如果在蜂箱内诱捕时使用有毒试剂，那么会增加蜂箱小甲虫成虫给蜜蜂传播毒素的风险。相反，在蜂巢外部投放饵料就会避免这种感染。

4.2.3 化学防控技术

国外防治蜂箱小甲虫使用的化学技术主要有拟除虫菊酯类药剂土壤灌溉（GardStar）、有机磷酸酯条带（CheckMite）、芬普尼（Apithortm）等。

因蜂箱小甲虫的蛹生活在土里，所以考虑使用苄氯菊酯对土壤进行灌溉，但这种方法的控制效果并非很明显[37]，要严格把控用药时间，在蛹期施药，否则杀死的蜂箱小甲虫数量很少[12]。

将蝇毒磷（coumaphos）条钉在瓦楞纸板上放在蜂群中，防控效果不稳定且会导致蜂箱小甲虫种群对该药剂产生耐药性和蜜蜂中毒现象，蜂蜜中杀虫剂的残留也是一个令人担忧的问题[32]。此外，像氯氰菊酯这样的化学药剂对蜜蜂也有很高的毒性，同样会导致蜂箱小甲虫抗药性的产生[38]。

在上述国外普遍用来防治蜂箱小甲虫的化学药剂中，芬普尼应用于蜂箱底部，其自身的塑料外壳，可以防止蜜蜂接触而造成损伤，但对蜂具有一定的毒性。芬普尼可以显著并且快速减少蜂箱小甲虫成虫的数量，对蜜蜂群体的健康以及蜂产品的安全性均不会产生任何影响[39-41]。

5 中国蜂箱小甲虫防控策略

目前在中国，最好的防控方法还是来自蜜蜂本身，强壮健康的蜂群能够通过对成年甲虫进行攻击来降低侵染几率。人们对蜂箱小甲虫的扩散行为知之甚少，包括它们的运动方向和运动距离[36]。目前中国已经有蜂箱小甲虫的发生分布，造成的危害已经开始显现，且在中国适合其生存的环境很多，因此在中国有大面积发生的态势。我们最先要做的是在源头上阻断蜂箱小甲虫的进一步入侵，增强进境检验检疫力度，杜绝进一步扩散。我们要努力寻找对蜜蜂更无害、对蜂房产品更安全的防治措施，引进国外成熟技术，创造更优质成熟的防控措施。

致谢

特别感谢中国农业科学院植物保护研究所刘万学研究员在文章写作中给予的帮助。