短波紫外线和低温处理对采后芒果蒂腐病病原菌抑菌效果和生理指标的影响

麦馨允 黄江奇 黄斌 王艺 蓝喜丹 廖芬艳

摘  要：以‘台农一号芒果为材料，研究不同剂量短波紫外线和贮藏温度对采后芒果蒂腐病病原菌（Pestalotiopsis mangiferae）病斑直径、总酚和类黄酮含量、丙二醛、可溶性蛋白质及过氧化物酶、多酚氧化酶活性的影响。结果表明：4.9 kJ/m2辐照能显著抑制病斑直径的扩展，诱导总酚、类黄酮含量的升高，降低可溶性蛋白质的消耗，提高过氧化物酶、多酚氧化酶活性的活力，抑制丙二醛的生成;9.8 kJ/m2辐照会破坏植物细胞损伤，削弱类黄酮、可溶性蛋白质、过氧化物酶、多酚氧化酶上的诱导作用。与25 ℃相比，13 ℃下贮藏可抑制病斑直径的扩展，维持较高的总酚、类黄酮含量，抑制丙二醛的生成，延迟过氧化物酶、多酚氧化酶活力的达到峰值的时间。4.9 kJ/m2，13 ℃的处理对芒果蒂腐病抑制和品质维持最好。

关键词：芒果;短波紫外线;温度;蒂腐病;芒果拟盘多毛孢

中图分类号：S667.7      文献标识码：A

Abstract： The effects of different doses of ultraviolet-C （UV-C） and storage temperature on the expansion of lesions caused by Pestalotiopsis mangiferae， total phenols， flavonoids， malondialdehyde， soluble protein， enzyme activities of peroxidase and polyphenol oxidase of postharvest mango fruits were studied. UV-C treatment at 4.9 kJ/m2 significantly suppressed the expansion of lesions， enhanced the content of total phenols and flavonoids， reduced the content of soluble protein， increased the activity of peroxidase and polyphenol oxidase， and inhibited the production of malondialdehyde. UV-C treatment at 9.8 kJ/m2 could damage plant cells， and weaken the promoting effects on flavonoids， soluble proteins， peroxidase and polyphenol oxidase activities. Compared with 25 ℃， low temperature treatment at 13 ℃ could suppress the expansion of lesions， maintain higher content of total phenols and flavonoids， inhibit the formation of malondialdehyde， and delay the peak time of peroxidase and polyphenol oxidase activity. UV-C treatment at 4.9 kJ/m2 combined with storage at 13 ℃ had best a control effect on P. mangiferae of mango fruits， and maintained much better quality of postharvest mango fruits effectively.

Keywords： mango; ultraviolet-C; temperature; stem-end rot disease; Pestalotiopsis mangiferae

DOI： 10.3969/j.issn.1000-2561.2020.04.018

芒果（Mangifera indica L.）属漆树科（Sapindaceae）[1]，是杧果属（Dimocarpus）杧果的俗称。广西百色右江河谷是全国主要芒果种植基地之一，截止至2015年，该地区芒果种植面积1.8万hm2，产量12.3万t，其中‘台农一号品种种植面积占芒果种植总面积的69.5%[2]。然而芒果在成熟期易引起蒂腐病（stem-end rot disease）[3]，发病初期果蒂形成多处褐点，继续发展会导致果实腐烂，不利于芒果采后贮运与加工[4]。芒果蒂腐病由可可球二孢菌（Botryodiplodia theobromae Pat.）、芒果拟茎点霉（Phomopsis mangiferae Ahmad）、芒果拟盘多毛孢（Pestalotiopsis mangiferae）、小穴壳菌（Dothiorella dominicana Petr. & Cif.）等病原菌引起[5-6]。其中，P. mangiferae分布较广，在我国广西、广东、海南、云南、四川、福建和台湾芒果种植区的健康芒果中均有存在，2007～2010年间，胡美姣[6]从以上前6产区果园的芒果果实中分离得到P. mangiferae并进行致病性实验，芒果接种发病率高达89.65%[6-7]。2010～2012年间，杨波[8]从表面无明显病症芒果果实中分离得到P. mangi?ferae，其芒果接种发病率77.8%。除蒂部外，P. mangiferae还可潜伏侵染寄主的其他部位，无论是损伤或是健康的芒果葉片、茎均能被侵染[9]，还是芒果叶斑病的主要病原菌[10]。罗远婵等[11]研究广西‘四号杧、‘紫花杧芒果病原菌时发现，P. mangiferae在芒果树开花期之前就潜伏侵染春梢枝条，其会增加芒果果实在发育期间被P. mangiferae潜伏侵染的可能性，从而引起芒果果实成熟期致病。由此可见，P. mangiferae在我国分布广，发病率高，对采后芒果危害较大，是百色芒果蒂腐病的主要病原菌。而对芒果蒂腐病防治的主流方法是使用苯并咪唑类杀菌剂（BMZs）、甾醇脱甲基抑制剂（DMIs）等[12]进行化学防治。大量使用杀菌剂不但毒性大、残留高、污染环境，还容易产生抗药性，海南B. theobromae对多菌灵、甲基硫菌灵就表现出十分严重的抗药性[13]，甚至对吡唑醚菌酯杀菌剂也产生抗药性[14]。

物理防治是通过改善影响病原菌及植物生理变化的环境条件来控制病害的发生和发展，包括低温贮藏、短波紫外线（ultraviolet-C， UV-C）、气调贮藏、热处理等[8]。UV-C辐照工艺简单节能、无残留、杀菌强、生态友好，己在苹果[15]、蓝莓[16]、洋葱[17]、白玉菇[18]等多种果蔬上进行保鲜研究。芒果采后一般冷藏或常温贮藏，但其属于冷敏型水果，低于13 ℃易发生冷害[19-21];常温保藏成本低，一般常温保藏温度为25 ℃[22]。至今未见有关UV-C辐照芒果、并在不同贮藏温度下贮藏对采后芒果蒂腐病病原菌（P. mangiferae）抑菌效果和芒果生理指标影响的研究。本研究以广西百色产区‘台农一号芒果为研究对象，探讨UV-C辐照（0、4.9、9.8 kJ/m2）和贮藏温度（13 ℃冷藏、25 ℃常温）对采后芒果蒂腐菌（P. mangiferae）的抑菌效果和芒果几种生理指标的影响，为芒果采后UV-C辐照贮藏保鲜提供数据支撑。

1  材料与方法

1.1  材料

1.1.1  材料  受试芒果为‘台农一号，采自广西田阳县某果园，挑选生理成熟、无病虫害、无机械损伤、大小一致、颜色相近、果形良好的芒果。蒂腐菌（P. mangiferae）由百色学院农业与食品工程学院提供，是引起百色地区‘台农一号芒果蒂腐病的主要病原菌。

1.1.2  试剂  2，6-二氯酚靛酚，上海蓝季生物科技有限公司;硫代巴比妥酸，上海远慕生物科技有限公司;标准抗坏血酸，国药集团化学试剂有限公司;福林酚，合肥博美生物科技有限责任公司;没食子酸，天津市鼎盛鑫化工有限公司;芦丁，合肥博美生物科技有限责任公司;牛血清蛋白质，上海蓝季生物科技有限公司;愈创木酚，天津市光复精细化工研究所;邻苯二酚，天津市大茂化学试剂厂。

1.1.3  仪器与设备  紫外灯（20 W）;UVC254手持式紫外线强度计，西安欣宝科仪电子科技有限公司;LSY型电热恒温水浴锅，北京医疗设备厂;L6S紫外可见分光光度计，上海仪电分析仪器有限公司;生化培养箱，上海一恒科学仪器有限公司;MDF-U4186S超低温冰箱，日本三洋电器股份有限公司。

1.2  方法

1.2.1  试验设计  芒果清洗干净后吸干表面水分，按照表1随机分成6组，每组80个果实。辐照和接种方法参考张晓晓等[23]的方法，并有修改：采用20 W紫外灯进行辐照处理，灯管与芒果距离为40 cm，利用UVC254手持式紫外线强度计测定该处的辐照强度为2.3 W/m2，4.9和9.8 kJ/m2的辐照剂量分别需要辐照35.5、71.0 min。各组芒果分别对应表1中的辐照剂量避光辐照，辐照时将果进行翻转，使整果正反面受到辐照剂量之和为其对应的辐照剂量，然后各组芒果分别对应表1所示贮藏温度下避光保藏24 h后进行接种染菌。接种前先用75%酒精对果皮进行处理，然后用直径3 mm灭菌钉在芒果蒂部打2个相距2～3 cm的伤口，待伤口汁液晾干后，接种20 μL 106个/mL病原菌孢子悬浊液，晾干，然后将芒果装入保鲜袋中，各组芒果分别对应表1所示温度下贮藏。每隔一定天数取6个芒果病斑周围健康果肉组织（直径1.5 cm、厚度2.0 cm）用于生理指标测定。

1.2.2  测定项目与方法   病斑直径测定采用游标卡尺测量病斑直径，以所取芒果数量的测量平均值作为病斑直径。总酚含量测定采用Folin- Ciocalteu法测定总酚含量[24-25]。类黄酮含量测定以芦丁为对照品测定样品中类黄酮的含量[24-26]。丙二醛（malondialdehyde， MDA）测定采用硫代巴比妥酸吸光光度法测定[27]。芒果可溶性蛋白质（soluble protein， SP）含量的测定采用紫外吸收法测定[27]。过氧化物酶（peroxidase， POD）活力的测定采用吸光光度法[27]。多酚氧化酶（poly?phenol oxidase， PPO）活力的测定采用吸光光度法[27]。

1.3  数据处理

采用PASW Statistics 18软件进行方差分析，差异显著性分析采用LSD法。

2  结果与分析

2.1  辐照剂量和贮藏温度对芒果蒂腐病的影响

从图1A、图1B可以看出，病斑直径随着贮藏时间的延长而增大;贮藏温度升高，病斑直径也随之增大。由图1A可知，13 ℃下，对照组在第16天后病斑直径就显著增大（P≤0.01），在第35天時，病斑直径增大到4.16 cm，而4.9、9.8 kJ/m2组在第35天时病斑直径分别为2.97、3.94 cm，比对照组病斑直径下降了28.61%、5.29%。由图1B可知，25 ℃下，对照组的芒果在第11天时病斑直径显著增大（P≤0.01），在第21天时，病斑直径增大到4.93 cm;而4.9 kJ/m2组在第13天时病斑才显著增大（P≤0.01），在第21天时，病斑直径增大到4.77 cm，比对照组病斑直径下降了3.25%;9.8 kJ/m2组在第9天左右时病斑直径也在增大，但增速较小，在第21天时病斑直径为4.94 cm，和对照组病斑直径差异不大。

2.2  辐照剂量和贮藏温度对芒果总酚含量的影响

从图2A、图2B可以看出，芒果贮藏过程中总酚含量变化趋势为先增大后减小。由图2A可知，13 ℃下，0～4 d时，对照组与辐照组的总酚含量差异不大;第6天时，对照组总酚含量明显下降且低于辐照组，辐照组在第12天时总酚含量开始才下降。辐照可以延缓总酚含量达峰时间，并诱导芒果生成更多酚类物质。25 ℃下总酚变化规律和13 ℃下的类似，经辐照后的芒果的总酚含量均稍高于对照组，UV-C辐照后诱导合成更多的酚类物质，这与Pataro等[28]的研究结果类似。相同辐照剂量、不同温度而言，13 ℃和25 ℃对照组的总酚含量从第16天开始，变化差异较大，第18天，25 ℃对照组的总酚含量就下降到110.48 mg/ 100g，比13 ℃对照组的总酚含量下降了18.26%。类似的，13 ℃和25 ℃下4.9 kJ/m2组的总酚含量也是在第16天开始变化差异较大，第18天时，25 ℃的总酚含量比13 ℃的总酚含量下降了16.16%。13 ℃和25 ℃下9.8 kJ/m2组的总酚含量在第14天开始变化差异较大，第18天时，25 ℃的总酚含量比13 ℃的总酚含量下降了21.10%。

2.3  辐照剂量和贮藏温度对芒果类黄酮含量的影响

从图3A、图3B可以看出，芒果在贮藏过程中，类黄酮含量先增大后减少。无论是13 ℃还是25 ℃下贮藏，经UV-C辐照后的芒果果肉类黄酮含量普遍高于对照组，但9.8 kJ/m2组比4.9 kJ/m2组的类黄酮含量下降得更快。第33天时，13 ℃下9.8 kJ/m2组类黄酮含量比同一温度下4.9 kJ/m2组的类黄酮含量下降了12.21%。同样的，在第22天，25 ℃下9.8 kJ/m2组类黄酮含量比同一温度下4.9 kJ/m2组的类黄酮含量下降了24.36%。相同辐照剂量、不同温度而言，25 ℃对照组在0～16 d前，其类黄酮含量普遍比13 ℃的黄酮含量多，而18 d后，其类黄酮含量比13 ℃的类黄酮含量要少;25 ℃ 4.9 kJ/m2组在0～18 d前，其类黄酮含量普遍比13 ℃的类黄酮含量多，而18 d后，其类黄酮含量比13 ℃的类黄酮含量要少;25 ℃ 9.8 kJ/m2组在0～16 d前，其类黄酮含量普遍比13 ℃的类黄酮含量多，而22 d时，其黄酮含量比13 ℃的类黄酮含量要少。

2.4  辐照剂量和贮藏温度对芒果MDA含量的影响

从图4A、图4B可以看出，MDA含量随着贮藏时间的延长而增加。同一贮藏温度下，对照组芒果MDA含量整体平均水平比辐照组芒果MDA含量高，对芒果进行适当的辐照处理，可减少MDA的积累。对同一辐照剂量的低温组和常温组相比较，无论是对照组还是辐照组，在相同的贮藏时间内，25 ℃的MDA含量均比13 ℃的含量高。第22天时，25 ℃下对照组、4.9 kJ/m2组、9.8 kJ/m2组的MDA含量分别为0.69、0.56、0.59 μmol/g，而13 ℃下对照组、4.9 kJ/m2组、9.8 kJ/m2组的MDA含量到第24天时分别为0.58、0.52、0.57 μmol/g，不同温度下的相同剂量组相比较，13 ℃下的处理其MDA含量普遍比25 ℃下的处理低。

2.5  辐照剂量和贮藏温度对芒果SP含量的影响

从图5A、图5B可以看出，SP含量随贮藏时间的延长而呈下降趋势。由图5A可知，13 ℃下，贮藏的第1～5天，对照组和9.8 kJ/m2组的SP含量急剧下降。整个贮藏期间，4.9 kJ/m2组SP含量均高于其他2组。贮藏第34天时，其SP含量是对照组和9.8 kJ/m2组的1.56、2.07倍。由图5B可知，25 ℃下各处理SP含量的变化和13 ℃的相似，在贮藏第17天时，4.9 kJ/m2组的SP含量是对照组和9.8 kJ/m2组的2.03、1.92倍。此外，对同一辐照剂量的低温组和常温组相比较，无论是对照组还是辐照组，25 ℃的SP含量都比13 ℃的高。

2.6  辐照剂量和贮藏温度对芒果POD活力的影响

从图6A、图6B可以看出，POD活性先上升后下降。由图6A可知，13 ℃下，前5 d，对照组与2个辐照组的POD活性差异不大。贮藏第5天开始，对照组、4.9 kJ/m2组、9.8 kJ/m2组POD活力增大较快，到28 d时达到峰值，其峰值分别为：1.40、1.91、1.21 ΔOD470/（min·g）;整个贮藏期间，4.9 kJ/m2组POD活性均高于其他2组。由图6B可知，25 ℃下，4.9 kJ/m2组的POD活性普遍较高于其他2组，其峰值也分别比对照组和9.8 kJ/m2组要大46.81%、42.20%。由此可见，经适量辐照处理的芒果POD活性比未辐照处理的要高。此外，对同一辐照剂量的低温组和常温组相比较，无论是对照组还是辐照组，13 ℃的POD活性无论是平均活性还是最大活性，均比25 ℃的POD活性要高。

2.7  辐照剂量和贮藏温度对芒果PPO活力的影响

从图7A、图7B可以看出，总体而言，PPO活性先上升后下降。由图7A可知，13 ℃下，无论是对照组还是辐照组，PPO活性在0～31 d前，上升的趋势较为缓慢，31 d后，PPO活性皆迅速上升。第34天时，对照组、4.9 kJ/m2组、9.8 kJ/m2组PPO活性分别比第31天时的PPO活性提高了3.81、1.96、4.00倍;整个贮藏期间，4.9 kJ/m2组PPO活性均高于其他2组，由于只监测到0～34 d的PPO活性的数据，未能确定PPO的达峰时间和峰值数据。由图7B可知，25 ℃下，在0～5 d内，对照组、9.8 kJ/m2组的PPO活性随贮藏时间的增加而增加，且达到峰值;4.9 kJ/m2组在0～9 d内随时间的增加，其PPO活性也随之迅速增大，在第9天时达到最大值，最大值为1.47 ΔOD420/（min·g），其PPO活性最大值分别是對照组、9.8 kJ/m2组PPO活性最大值的1.94、2.73倍;和13 ℃相同的是，整个贮藏期间，4.9 kJ/m2组PPO活性均高于其他2组。

3  讨论

UV-C具有杀菌消毒能力，较多应用在食品工业用水的消毒[29]。除杀菌外，紫外线辐照对植物组织产生兴奋作用，激活植物细胞防御反应，促进

植物合成次生代谢产物，进而提高植物防御能力及抗氧化活性，有效延缓果蔬成熟衰老进程[30-32]。无论是13 ℃还是25 ℃下，辐照组病斑直径都小于对照组，说明UV-C辐照能有效抑制病斑的扩展，有两方面的原因：一是UV-C可穿透微生物细胞膜，破坏核酸，引发突变，使细胞遗传物质的活性丧失，导致微生物失去繁殖能力或死亡[33];二是UV-C辐照提高芒果的抗病性，增强抗氧化酶活性，从而抑制病原菌的感染。关于温度对病斑扩展的影响，Tandon等[9]对P. mangiferae的病理进行了研究，发现将芒果放置在8 ℃下没有被病菌感染的迹象，而在24～30 ℃，芒果腐烂较为严重。胡美姣等[34]研究P. mangiferae生物学特性得到菌丝生长最适温度为25～28 ℃，孢子萌发最适温度为32 ℃。本研究中，在相同剂量辐照下，低温组能减缓病斑直径扩展速度，说明13 ℃下P. mangiferae的繁殖受到抑制，从而降低病害指数。此外，低温贮藏除了能抑制P. mangiferae的繁殖，还能抑制果蔬呼吸作用，延缓芒果衰老的进程，而高温贮藏则会增强果蔬呼吸代谢，加速细胞分解，严重降低果蔬耐贮性与抗病性[35]。UV-C和低温贮藏都能抑制病斑扩展，但低温贮藏的抑制效果更佳，这可能是因为UV-C穿透有一定限制，只能杀灭表层的P. mangiferae。和25 ℃相比，13 ℃下不同辐照剂量的芒果其病斑直径差异较大，说明低温和UV-C有协同作用，两者联合使用，对P. mangiferae的抑制效果更佳。

芒果采后抵御病害能力体现在抗氧化活性上。酚类是植物次级代谢产物，具有较强的抗氧化、抑菌能力、抑制细菌群感效应[36]。Perumal等[37]研究表明，百里香精油（主要成分为百里酚、邻氨基酚和萜烯）对芒果Lasiodiplodia theobr?omae有明显的抑制作用。本研究中辐照组能刺激芒果体内合成更多酚类，有效维持芒果总酚含量，而多酚类物质结构具有抗氧化能力，可以清除自由基和螯合氧化還原活性金属[38]，增强芒果抗病性能力。对相同辐照剂量、不同温度而言，在0～ 16 d前，不同温度对芒果平均总酚含量影响较小;然而对于相同辐照剂量下的总酚峰值而言，25 ℃下对照组的比13 ℃的稍小，25 ℃下辐照组的比13 ℃的稍大，由此可见，低温可能会轻微抑制UV-C诱导总酚的合成。这一发现在Cantos等[39]、Wang等[40]的研究中也有报道;在第16天后，不同温度对芒果总酚的影响才逐渐变大，低温有助于芒果在贮藏期间维持较高的总酚含量，这可能是由于低温可显著抑制芒果的呼吸作用，同时芒果细胞组织内的化学反应和酶促反应也得到抑制，将代谢消耗的营养物质降至最低，因此可让总酚含量维持在较高水平。和酚类物质类似，辐照同时也诱导了苯丙烷代谢的增强，使机体合成更多的类黄酮物质，但9.8 kJ/m2的辐照剂量反而让黄酮类物质减少，这可能是由于更多苯丙烷的代谢方向转成了木质素的合成。相同辐照剂量、不同温度下0～16 d时，25 ℃类黄酮含量较高，这可能是因为真菌侵染也是刺激植物产生次级代谢产物的方式之一[41]，13 ℃能抑制真菌繁殖，真菌侵染芒果的病况不严重，在0～16 d前产生的类黄酮含量较少。在16 d后，13 ℃的类黄酮含量比25 ℃的要多，这可能是低温抑制果蔬的呼吸作用、降低新陈代谢所致。

对于相关防御酶而言，POD、PPO是果蔬体内普遍存在的氧化还原酶，受到外界刺激、病原菌侵染时会做出应答反应[27]。Jin等[42]研究发现，UV-C处理草莓，可增强草莓POD、PPO的酶活，有效防治灰霉病。本研究中发现，适量辐照的POD、PPO活性比对照组要高，说明UV-C可增强抗氧化酶活性，诱导提高其自身抗病性，病发程度较轻。而辐照剂量过大（9.8 kJ/m2组）不利于采后芒果的保鲜。温度对酶活的影响而言，13 ℃的POD、PPO活性由于低温而分别在0～ 25 d、0～31 d时受到抑制，而25 ℃下的POD、PPO活性则伴随着呼吸跃变，在0～10 d内达到峰值，然后下降。

MDA具有细胞毒性，表征芒果的衰老程度。UV-C处理的MDA含量较低，说明芒果组织细胞氧化损伤较对照组的轻微，UV-C抑制芒果细胞膜氧化损伤[43]。在不同温度、相同剂量下，低温抑制脂质氧化反应，减少MDA的生成，延缓衰老。

SP是构成果蔬中酶、细胞的重要组成部分，与果蔬生长发育、成熟衰老，抗病性密切相关[27]。13 ℃下的第1～5天，对照组和9.8 kJ/m2组的SP含量急剧下降，这可能是由于芒果采收后营养供应突然被切断，生理代谢旺盛，自身SP被消耗[44]。而4.9 kJ/m2组SP含量最高，说明适量UV-C辐照果蔬能有效抑制SP含量的下降，低剂量、多次辐照能明显抑制SP的减少，这在菠菜、韭菜辐照研究中得到证实[45]。温度对SP的影响而言，25 ℃下的SP含量比13 ℃的要高，一方面和类黄酮类似，高温下真菌侵染进程持续加速，刺激芒果产生应激反应，诱导SP的合成。另一方面可能是由于25 ℃下的芒果成熟衰老进程较快，在衰老过程中，膜的完整性和功能性的丧失可能会导致瞄定膜蛋白质的增溶[46]。

综上所述，适宜剂量的UV-C辐照对芒果采后蒂腐病具有一定防治作用。UV-C辐照能显著抑制P. mangiferae病斑直径的扩展、诱导增强总酚含量、减少丙二醛含量;但过量的UV-C辐照反而起到反作用，9.8 kJ/m2组在类黄酮和可溶性蛋白质含量、POD和PPO活力上的数值不但没有起到诱导抗病作用，反而与对照组间的差异不明显。这可能是由于高剂量UV-C辐照后导致细胞损伤，从而导致部分有益生理活动受到影响。与25 ℃相比，13 ℃下贮藏可明显抑制病斑直径的扩展速度，维持较高的总酚、类黄酮含量，抑制丙二醛的生成，延迟POD、PPO酶活力的达到峰值的时间。芒果属于呼吸跃变型水果，延迟POD、PPO酶活力的达峰时间，意味着延缓果实的衰老进程。

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