取食玉米行为对散放丹顶鹤繁殖期能量摄入及卵壳特征的影响

杨志宏 邹红菲

(1.齐齐哈尔大学生命科学与农林学院，齐齐哈尔，161006；2.东北林业大学野生动物与自然保护地学院，哈尔滨，150040)

扎龙湿地总面积约为21万hm2(亚洲第一，世界第四)，是世界最大的芦苇(Phragmitesaustralis)湿地(芦苇沼泽面积约为10万hm2、明水面积约2万hm2、草甸草原面积约6万hm2和农田面积约3万hm2)，有着极为丰富的生物多样性，同时也是丹顶鹤(Grusjaponensis)等许多鸟类的主要繁殖地[1-2]。扎龙国家级自然保护区(46°52′—47°32′N，123°47′—123°37′E)是我国最早成立的国家级自然保护区(1987年4月国务院批准)，并被列为中国首批“世界重要湿地名录”。保护区成立以来，制定了许多相关的法律法规，生物多样性得到有效保护。

丹顶鹤，属鹤形目(Gruiformes)，鹤科(Gruidae)，为大型涉禽，杂食性鸟类(鱼类、虾、昆虫、软体动物、老鼠和蛇、植物的嫩芽和种子等)，早成鸟，单配制，有补卵习性，栖息于湿地及沿海滩涂，芦苇中营巢及繁殖期家域范围较大，IUCN(2012)和《中国生物多样性红色名录-脊椎动物卷》将其列为濒危(endangered，EN)物种[3-4]。丹顶鹤的生存与繁殖一直备受世人关注。近期，有文献报道丹顶鹤种群呈现减少趋势[2，5]，并认为是湿地生物资源减少[6]、栖息地丧失[7]和生境破碎化[8-9]等原因导致丹顶鹤的种群数量迅速下降。目前，每年春季，会有野生、散放和笼养三类繁殖丹顶鹤在扎龙湿地繁殖。保护区内的农田作为丹顶鹤的补充生境已经引起关注[10]，其中农田生境的利用被认为是丹顶鹤对食物资源变化产生的一种适应[11-12]。

在扎龙湿地，丹顶鹤春季在已经播种的农田内掘土取食玉蜀黍(Zeamays，玉米)种子的行为并不常见。2016年春季，首次发现这对散放繁殖丹顶鹤连续数日取食播种农田内的玉米种子，直至其首次繁殖失败后离开农田区域。那么，它们的取食效率如何？能够满足其摄入能量需求吗？首次繁殖失败与此有关吗？本文对此进行相关的调查和分析。

1 研究对象与方法

1.1 农田与散放繁殖丹顶鹤

这块面积约1 hm2的长方形农田位于扎龙湿地内，属齐齐哈尔扎龙村村民的生产用地(周边有芦苇和杂草伴生)。经调查，此前，这块农田一直用于播种玉米，2012—2015年农田休耕，2016年春季农田复耕和播种玉米。

扎龙保护区管理局近年来散放到扎龙湿地的丹顶鹤繁殖鹤对目前已有10余对，本文研究对象为散放繁殖鹤对中的一对(雌鹤环志编号为：ZL0452051；雄鹤环志编号为：ZL0452101)，2013年春季散放(散放前，笼养，经过野化训飞等有关训练，人工喂养期间供给主要食物和方式为鲫鱼白天足量和玉米粒全天足量)。据调查，该对繁殖丹顶鹤从2013年春季散放开始至2015年春季都是在这块农田区域内筑巢和繁殖。2012—2016年繁殖季节，除该对散放繁殖丹顶鹤外，无其他丹顶鹤在此栖息。2016年春季3月开始，这对散放繁殖丹顶鹤一直在这块农田区域内栖息，农田播种后，开始取食已播种农田内的玉米种子，大约10 d后，在农田东侧附近区域的芦苇丛中筑简易巢并首次产2枚卵，随即弃卵(卵已破碎)和离开。大约2周后，这对散放繁殖丹顶鹤再次筑巢和产卵于农田南侧相距较远的一片芦苇丛中，再次筑巢，产卵2枚，孵化33 d后2只丹顶鹤幼鸟出生。

1.2 研究方法

1.2.1 取食行为观察、日取食玉米质量和摄入能量的估算

用观察法对其取食行为特征和取食地域选择进行研究。利用DV录像来记录和获取其取食频率、每次取食持续时间和停歇时间等数据参数。DV录像时间：从2016年5月13日上午开始至5月17日下午结束，共5 d，每天8：30—9：00、9：30—10：00、10：30—11：00和14：00—14：30、15：00—15：30、16：00—16：30共计6个时段进行录像，每时段30 min，每天录制时长3 h，总录制时长15 h。每时段30 min中包括远距离录制雌雄丹顶鹤(互动行为)、拉近距离分别录制雌鹤和雄鹤(掘食频率和掘食行为差异)3部分，每部分约10 min左右，DV录像人员距离丹顶鹤约50—80 m。数据处理方法：实验室内重放录像，对丹顶鹤掘土取食频率、每次取食持续时间和停歇时间的规律性等信息进行采集和确认。通过实地用直尺测量平均取食的土壤深度和横向土壤间距来估算其日均取食和摄入玉米种子的质量和能量。据了解，2016年5月初开始农户采用播种机种植玉米，垄间行距为60 cm，播种方式为穴播，1粒(测得平均每颗玉米种子质量约0.4 g)/每株(精播)，株距为15 cm。农田开始播种至5月8日无法证实丹顶鹤取食玉米种子，5月9—11日丹顶鹤取食可以确定。实验是从2016年5月12日清晨开始至5月18日傍晚结束，共7 d。取食效率的测量方法：在农田被取食区域内，先用直尺量取和标记一个单位垄长(150 cm)，再在其垄上用铁锹反复翻土和寻找剩余的玉米粒，将播种与剩余玉米粒数的差值记为该单位垄长取食玉米种子粒数，之后将测量过的垄做好标记，避免重复测量。7 d内按此方法共计测量36次。取食效率、日取食玉米种子质量和摄入能量的估算方法如下。

取食效率(%)=A1/A2×100(其中，A1为单位垄长取食玉米种子粒数，A2为单位垄长播种机播种粒数，计算36次平均值并记为取食效率)。

日均取食玉米种子质量(kg)=(L1/L2)×η× 0.4× 10-3，其中，L1为日均取食垄的总长度(×102cm)，L2为播种株距(cm)，η为取食效率(%)，0.4为平均每粒种子质量约为0.4 g。

摄入能量(kJ/d)=m×q，其中，m为干玉米种子质量(kg/d)，q为干玉米种子热值(kJ/kg)。用氧弾热量计(GR-3500型，广东)测定干玉米种子热值。

1.2.2 笼养繁殖鹤对摄入总能量

笼养繁殖鹤对摄入总能量的实验从2016年5月12日清晨开始至5月19日清晨结束，共记7 d。选择10对笼养丹顶鹤繁殖鹤对(食物是鲫鱼和玉米，鲫鱼定时8：00—16：00足量，玉米全天足量)，测定每对日平均摄食玉米和鲫鱼的摄食量，用氧弾热量计(GR-3500型，广东)测定食物热值和计算摄入总能量。测量和计算方法如下：

摄食量(kg/d)=投食量(kg/d)-剩余食物量(kg/d)

干物质(kg)=物质总质量(kg)-物质中水质量(kg)

摄入能(kJ/d)=摄入干食物质量(kg/d)×干食物热值(kJ/kg)

摄入总能量(kJ/d)=摄入鲫鱼能量(kJ/d)+摄入玉米能量(kJ/d)

1.2.3 卵残壳厚度、密度和钙元素含量的检测和比较

卵残壳取样和处理方法：散放繁殖丹顶鹤，首次产卵和再次产卵的取样方法相同。先用毛刷将收集的首次产的2枚卵的残壳做表面清洁处理后，在2枚卵残壳上选择和截取包括卵壳上部、中部和下部各3块面积相接近的样品，共12块，1块/样本数，之后，再将收集的再次产的2枚卵残壳做上述相同处理，即样本数n首次产卵=n再次产卵=12；笼养繁殖丹顶鹤，取12枚笼养鹤卵卵残壳，其中每枚卵残壳分别取其上部、中部和下部各1块面积相接近的样品，并将这3块样品测量值的平均值记为该枚卵的参数值，1枚卵/样本数，即样本数n笼养鹤卵=12。采用电子千分尺对卵壳厚度进行测量(mm)。根据公式ρ=m/v计算卵壳密度(电子天平称量卵壳样品质量(g)和排水法求得卵壳样品的体积(cm3)。利用XPS光电子能谱仪检测卵壳钙元素含量(ppm)。

1.3 统计分析

利用SPSS 16.0进行统计分析。散放与笼养丹顶鹤繁殖鹤对摄食量和摄入能量的比较均采用独立样本t-检验(independent-samples)。散放繁殖丹顶鹤首次和再次产卵与笼养繁殖丹顶鹤的卵残壳物理指标的比较采用单因素方差分析(one-way ANOVA)。文中数据均以平均值±标准误(mean±SE)表示，P<0.05为差异显著，P<0.01为差异极显著。

2 结果

2.1 取食行为特征与取食效率

行为特征：丹顶鹤用喙(微张)插入垄上土壤中深度约10—15 cm后向两侧(雄鹤)或后方(雌鹤)掘土，垄上每次掘土间距为2—3 cm，掘土频率为30—50次/min(包含吞咽食物时间)，当玉米种子(橙黄色)和地下土(黑色)一同被掘出地表后，啄食玉米种子，之后继续沿着垄的方向直行取食。每次取食持续时间和停歇时间都具随机性。无干扰时可连续性取食距离可达几米至十几米不等，每次停歇(抬头观望和时间较短)后一般会换垄和开始反向取食。雌雄丹顶鹤自行取食，相距最近时可达1—2 m和最远相距约50 m左右。经测算，取食玉米种子效率为91.22%。另外发现，丹顶鹤取食区域都是在农田内地势相对低洼或地表土层较湿润的地段内进行，对于取食过的区域未发现再次取食。观测期间，这对丹顶鹤除每日会有几次到农田边上的水域饮水和短暂的停留外，白天大部分时间都在取食玉米种子。

2.2 摄入能量

7 d内，这对散放繁殖丹顶鹤日取食玉米质量(0.32±0.03)kg为笼养繁殖丹顶鹤鹤对日摄食玉米质量(0.08±0.02)kg的3.94倍(t=105.018，df=14，P=0.000)(图1)。7 d内，其日取食玉米摄入的能量(4 324.98±398.90)kJ是笼养繁殖鹤对摄入玉米能量(1 103.31±188.26)kJ的3.92倍，但仅占笼养鹤对摄入总能量(6 384.73±266.89)kJ的67.74%(t=1 032.868，df=14，P=0.000；t=-56.461，df=14，P=0.000)(图2)。

图2 散放与笼养繁殖丹顶鹤摄入能量的比较Fig.2 Comparison of energy intake between released and caged red-crowned cranes pair in breeding period

图1 散放与笼养繁殖丹顶鹤摄食量的比较Fig.1 Comparison of food intake between released and caged red-crowned cranes pair in their breeding period

2.3 卵壳厚度、密度和钙元素含量

卵壳厚度，首次产卵显著薄于再次产卵和笼养鹤卵(F(2，33)=11.215，P=0.002)，仅为再次产卵和笼养鹤卵的75%和70%，但再次产卵与笼养鹤卵组间差异不显著(P>0.05)。卵壳密度，首次产卵显著小于再次产卵和笼养鹤卵(F(2，33)=5.849，P=0.010)，仅为再次产卵和笼养鹤卵的73.33%和88.00%，但首次产卵与笼养鹤卵组间差异不显著(P>0.05)。卵壳中钙元素含量，首次产卵最少和再次产卵最多，组间差异均极显著(F(2，33)=28.629，P=0.000)(表1)。

表1 散放与笼养丹顶鹤卵壳物理参数的比较Tab.1 Comparison physical parameters of egg shells between released and caged red-crowned cranes

3 讨论

3.1 取食玉米种子的行为发生

鸟类不同的觅食对策不仅能够反映出鸟类与其特定生境之间的契合，还可以呈现出鸟类对环境的适应模式和生理能力[13]。鸟类能够充分利用自身特有的物种进化优势和选择最适的能量收支对策来适应微生境变化[14-15]。理论上，扎龙湿地有着丰富的自然资源和物种多样性，自然生境中丹顶鹤可获得的食物种类和数量都应该优于农田内取食玉米种子。那么，这对散放繁殖丹顶鹤选择滞留农田和适应春耕期农田微生境变化的分析如下：首先，丹顶鹤具备用喙(长约15 cm)取食玉米种子的生理基础(喙、颈、腿3长的生物学特点)。散放繁殖丹顶鹤，在取食玉米种子期间，不仅成功生存，还筑巢和产卵2枚，这说明丹顶鹤的这种取食对策能够满足其摄入能量需求。其次，与其繁殖习性(除了自然环境发生较大变化时繁殖丹顶鹤各年间的巢址都会相对固定[16])有关。据调查，此前连续3年，这对散放繁殖丹顶鹤都在该农田附近区域内进行筑巢和繁殖。最后，应该与鸟类间繁殖领域的竞争压力有关。繁殖季节，随着时间的推移，重新选择巢址和建立繁殖领域，理论上可能要同时应对种内甚至种间其他鸟类繁殖领域间逐渐升级的竞争压力。例如，保护区内观察发现，仅2对(2只/对)繁殖的同种的鸥(种内互助)，采用交替(掠飞和休息)不间断(掠飞)地伴有持续鸣叫声的低空(从紧贴丹顶鹤头部两侧或后方)急速反复穿插掠飞方法，丹顶鹤频繁缩头(每只/每次掠飞丹顶鹤都会缩头一次)而又无可奈何，仅约30 min即可将1对繁殖丹顶鹤驱离其家域地带(激怒反应)。所以，本研究认为丹顶鹤具备用喙掘土取食的生理基础，掘土取食能够满足其摄入能量需求，固定领域内繁殖的生物学习性和繁殖季节存在繁殖领域的较大竞争压力，这些因素的交互作用和影响导致这对散放繁殖丹顶鹤选择滞留农田，并通过掘土取食来适应农田春耕和播种的微生境变化。

适宜觅食生境对鸟类的生存或繁衍意义重大[1，17]。丹顶鹤的生境选择具有明显的多尺度利用特征[11]，微生境特征的改变会影响丹顶鹤的生境选择[1]，并且丹顶鹤对于栖息生境的整体分布和繁殖微生境质量变化也具有一定的适应和应答能力[17]。春季，扎龙湿地自然生境中有野生或散放两类繁殖丹顶鹤，却仅有这对散放繁殖丹顶鹤在农田内掘土取食。这对散放繁殖丹顶鹤滞留农田和适应农田微生境变化(外因)应该不是为了生存，而是要在此地繁殖(内因)，即掘土取食的觅食对策与其繁殖需求有关。这对散放繁殖丹顶鹤的繁殖期与农田春耕(翻耕和播种)期在起始时间上存在交集，此前连续3年这对散放繁殖丹顶鹤在该农田区域内繁殖，其繁殖期家域与该春耕农田在地理位置上有重叠。为了繁殖，这对散放繁殖丹顶鹤选择滞留农田和适应农田春耕的微生境变化。农田内掘土取食应该不是最佳的觅食对策，而是应对繁殖微生境变化的适应对策，这很有可能会对其生存或繁殖产生影响。

3.2 影响3.2.1 生存

食物可获得性决定和影响着动物个体的能量收支收益[1，6，8，13]。调查发现，这对散放繁殖丹顶鹤在春耕农田内把玉米种子作为主要食物来源，掘土取食，轻易、精准和高效地取食玉米种子，持续数日并成功生存。这表明：观察发现取食区域都是地表土壤湿润的地带，因此不会造成其喙的损伤，并且它们已获取了生存所需的能量。然而，结果发现这对散放繁殖丹顶鹤日取食玉米种子的能量仅占笼养鹤对摄入总能量的67.74%，这也意味着仅取食玉米种子并不能满足它们的摄入能量需求，而且，本文认为存在喜鹊(Picapica)、环颈雉(Phasianuscolohicus)和鼠类等盗食农田土壤中玉米种子的可能性，所以丹顶鹤取食玉米种子真实值极有可能会低于本文的估算结果。杨志宏等[13]认为在分析动物的食物可获得性时不能脱离其特定的生态位，既要考虑食物的质量、数量、营养和适口性等方面，还要考虑到食物的可摄食时间、动物处理食物的能力及其摄入能量需求等方面。丹顶鹤是杂食性鸟类[6]，因此不排除这对散放繁殖丹顶鹤在取食玉米种子的同时，还应该取食了土壤动物(如蚯蚓等)、青蛙、老鼠以及植物根茎等其他食物。总之，本文认为虽然此间这对散放繁殖丹顶鹤通过农田内的掘土取食获得了维持生存所需的能量，但是也存在半饥饿或营养不良状态的可能性。

3.2.2 繁殖

食物可获得性不仅与环境变化密切相关，也会对鸟类的行为、觅食对策、能量收支收益、生存或繁殖等产生重要影响[18-20]。散放繁殖丹顶鹤2次繁殖，首次农田区域内产卵，尚未开始孵化，卵破碎和繁殖失败，此后，离开农田区域再次产卵、孵化和成功繁殖。散放繁殖丹顶鹤通过掘土取食成功生存，且首次产卵(2枚)，这表明此期间它们具有进行繁殖的生理基础和能力以及具备了繁殖所需的基本物质条件。但是，首次繁殖微生境与再次繁殖的自然生境不同，且与此前3年繁殖的休耕农田微生境也不同，农田复耕使其繁殖家域的微生境发生了大的变化，选择滞留农田(继续占领繁殖家域)和掘土取食(觅食对策)是其生态适应对策，可获得食物的种类和数量均随之发生较大变化。结合此前3年这对繁殖丹顶鹤的繁殖记录(均成功繁育后代)和这2次繁殖结果，本文认为首次繁殖失败不应该与其自身的繁殖能力有关，而应该与其2次繁殖所处的微生境差异、食物可获得性和觅食对策差异有关，存在摄入能量或营养不足的可能性，这很可能是导致其初次繁殖失败的真正原因。

首次繁殖失败是以卵破碎告终。卵破碎有两种可能性：其一，农田复耕后，丹顶鹤巢址隐蔽效果较差，易受惊扰，不排除亲代鹤爪意外踏碎卵的可能性(但是能使卵壳质量和硬度都达标的2枚卵都破碎的可能性很小)；其二，2枚卵构成的营养元素不足和未达到孵化标准，亲代弃卵后，卵破碎。无论前者还是后者，都与农田春耕有关，也与丹顶鹤选择滞留农田和农田内掘土取食的觅食对策有关。两种可能性，本文倾向于后者，理由是：一方面，数据显示，这对散放繁殖丹顶鹤日取食玉米种子的质量是同期笼养繁殖丹顶鹤摄入玉米粒质量的3.92倍，占笼养繁殖丹顶鹤摄入总能量的67.74%，但它们摄入的玉米粒质量真实值很可能少于估算值。相关研究发现，春季繁殖期笼养繁殖丹顶鹤的摄入能量需求全年最低，摄食鲫鱼(Carassiusauratus)和玉米的比例却是全年最高，这表明繁殖季节繁殖丹顶鹤有着较低的摄入能量需求和更高的摄入营养需求[18]。鲫鱼和玉米均为高能量食物，相比鲫鱼中含有较多的蛋白质和钙元素，玉米粒中含有较多的糖类物质和维生素。从笼养繁殖丹顶鹤摄食比例来看，繁殖季节繁殖丹顶鹤应该有着较高的摄入蛋白质和钙元素等营养物质的摄入需求。雌鹤产卵2枚(约250 g/枚)，蛋白质(卵清蛋白)和钙元素(卵壳)等营养物质是构成卵的重要组成成分，雌鹤摄入足够的营养物质是其生产2枚达标卵的物质基础和前提。然而，这对散放繁殖丹顶鹤的摄食比例却与笼养繁殖丹顶鹤相反(除主要取食玉米种子以外，可能随机取食少量其他食物，蛋白质摄入量极有可能不足)。因此，本文认为这对散放繁殖丹顶鹤掘土取食期间存在营养不良和首次产卵未能达标的可能性。另一方面，数据显示，首次产卵卵壳厚度、密度和钙元素含量均显著低于再次产卵，卵壳厚度和钙元素含量同样显著低于笼养鹤卵，这就表明首次产卵卵壳极有可能未达标。综上所述，无论后者卵壳的厚度和硬度未达标使其卵破碎，还是前者卵内蛋白质等营养成分不足亲代丹顶鹤选择弃卵，首次繁殖失败以卵破碎告终，卵破碎又极有可能是其产卵前蛋白质或钙元素等营养物质摄入不足所致，营养物质摄入不足与其掘土取食农田内玉米种子的觅食对策有关。所以，本文认为这对散放繁殖丹顶鹤农田内掘土取食期间摄入营养物质不足，导致其首次繁殖失败，应该更具有可能性。

从生态学意义上来理解，掘土取食的行为发生应该是其应对繁殖家域内微生境改变的一种生态适应。这对散放繁殖丹顶鹤前后共筑巢和繁殖2次，首次巢址位点选择在农田边缘区域和繁殖失败，再次的巢址位点已经远离农田区域和繁殖成功，这可以理解为是其应对繁殖家域内微生境变化的两种繁殖对策(适应与逃离)。

总之，这对散放繁殖丹顶鹤通过掘土取食农田玉米种子，成功生存，却未能繁殖成功。