呼伦贝尔草原蘑菇圈对土壤呼吸作用的影响

范凯凯，佟旭泽，闫玉春，辛晓平，王旭

呼伦贝尔草原蘑菇圈对土壤呼吸作用的影响

范凯凯，佟旭泽，闫玉春，辛晓平，王旭

（中国农业科学院农业科学与农业区划研究所/呼伦贝尔草原生态系统国家野外科学观测研究站，北京 100081）

【】蘑菇圈是草原上常见的生态学景观，蘑菇圈的真菌不仅会影响植物的生长，而且会极大地改变土壤理化性质和微生物群落，从而间接影响土壤呼吸。探究草原蘑菇圈的土壤呼吸作用，为精确估算草地土壤温室气体排放提供科学依据。采用Li-8100土壤呼吸监测系统，对呼伦贝尔草甸草原蘑菇圈不同位置（圈上、圈内、圈外）的土壤呼吸作用进行监测，并使用探针式电子温度计（CJTP-101）和手持式土壤水分仪测量土壤温度和土壤含水量，同时测定蘑菇圈土壤生物量和土壤养分，探讨它们之间的相关性。蘑菇圈上的地上生物量为246.2 g·m-2，显著高于圈内（153.1 g·m-2）和圈外（132.6 g·m-2），圈上地上生物量分别为圈内和圈外的1.61倍和1.86倍；蘑菇圈上地下生物量为763.9 g·m-2，小于圈内（927.4 g·m-2）和圈外（824.8 g·m-2），圈上、圈内、圈外地下生物量差异不显著（＞0.05）；蘑菇圈上枯落物量为17.9 g·m-2，大于圈内（13.1 g·m-2）和圈外（9.6 g·m-2），但差异不显著（＞0.05）；圈上土壤速效氮和速效磷的含量分别为52.2和7.8 mg·kg-1，显著高于圈内和圈外（＜0.05），速效氮的含量分别比圈内、外平均值高42%和40%，速效磷的含量分别比圈内、外平均值高53%和59%；蘑菇圈上土壤有机质和全氮含量分别为3 560.1和319.8 mg·kg-1，均低于圈内和圈外；而全磷含量为502.2 mg·kg-1，高于圈内和圈外，但均无显著差异（＞0.05）。草原蘑菇圈上平均土壤呼吸速率为5.26 μmol·m-2·s-1，显著大于圈内（4.07 μmol·m-2·s-1）和圈外（4.17 μmol·m-2·s-1），土壤呼吸速率与土壤温度和土壤含水量之间分别存在显著的指数和线性回归关系（＜0.01）。土壤温度和水分不是造成蘑菇圈土壤呼吸速率差异性的主导要素，蘑菇圈上的土壤呼吸速率增强与圈上较高的速效养分和较强的微生物活性及酶活性有关。

蘑菇圈；草地生态系统；土壤呼吸；温度；土壤含水量；土壤养分

0 引言

【研究意义】土壤呼吸是全球碳循环的重要组成部分[1]，它包括根系呼吸、土壤动物呼吸、土壤微生物呼吸3个生物学过程和1个非生物学过程[2]，根系呼吸和微生物呼吸是土壤呼吸最主要的两个组成部分[3]。土壤呼吸是全球碳循环及土壤碳库输出的主要途径，每年全球因土壤呼吸排放到大气中的碳是化石燃料燃烧排放量的10倍以上[4]，所以其微小变化就能导致大气CO2浓度的明显波动，从而加剧或减缓全球变暖[1]。草地生态系统作为全球分布面积最大的陆地生态系统[5]，约80%的碳集中于土壤，是陆地生态系统的重要碳库之一[6-8]，对减缓全球气候变化有着重要作用[9]。因此，弄清草地土壤呼吸作用的变化规律及其排放机制，是制定应对全球变化措施的关键[10]。【前人研究进展】蘑菇圈是草原上常见的生态学景观，是一些真菌通过无性或有性繁殖产生的蘑菇子实体呈圈状或环带状分布的生态学现象[11]。人们最早对草原蘑菇圈这种现象产生关注，源自对牧场上环带状分布的浓绿植物的观察，称之为“仙女环”（Fairy Ring）[12]。这是由于蘑菇圈真菌刺激了植物生长，形成了有别于其他区域的“绿草环”结构，俗称的“草原蘑菇圈”往往是指植被“绿草环”结构。内蒙古呼伦贝尔草甸草原和锡林郭勒典型草原蘑菇圈分布广泛，本地区地带性土壤绝大多数为栗钙土或黑钙土，有机质丰富，为蘑菇生长提供了良好的场地[13]。前人对蘑菇圈的研究大部分集中在蘑菇圈生物量和土壤微生物方面。研究发现，温带典型草原、草甸草原和高山草甸草原上蘑菇圈圈上优势植物主要为禾本科（Gramineae），圈上植物产量均明显高于圈外[13-23]。圈上土壤微生物也较为活跃，微生物中细菌数量最多，其次为放线菌，真菌数量最低[19,24-28]。【本研究切入点】蘑菇圈的真菌通过分解腐殖质改变速效养分浓度、化感作用和菌根/寄生关系促进或抑制植物生长，改变植物群落组成，影响土壤理化性质、土壤微生物群落及酶活性[29]，造成草原植被-土壤系统的斑块化，进而可能影响草原土壤碳排放格局。目前针对草原蘑菇圈土壤呼吸的研究还很少，但其对土壤碳排放的影响不容忽视。【拟解决的关键问题】通过观测和研究草原蘑菇圈土壤呼吸作用，揭示其规律和主要影响因素，可以为精确估算草地土壤温室气体排放提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 试验地概况

试验在中国农业科学院呼伦贝尔草原生态系统国家野外科学观测研究站进行，选择蘑菇圈分布广泛的刈割样地开展试验。试验站位于内蒙古呼伦贝尔市谢尔塔拉农牧场（N 49°19′，E 120°03′），海拔约628 m。该区域属于温带大陆性季风气候，水、热条件较好，年降水量多在350—400 mm，主要集中在5—9月，无霜期110 d左右，年平均气温-2—1℃。主要草地类型为草甸草原，植物优势种有贝加尔针茅（）、羊草（）、斜茎黄芪（）、寸草苔（）、细叶白头翁（）；伴生种有山野豌豆（）、冷蒿（）和草地早熟禾（）等；土壤类型为黑钙土或暗栗钙土。

1.2 试验方法

1.2.1 土壤呼吸测定 在样地中随机选取20个蘑菇圈，由于草原蘑菇圈具有典型的圈层结构，因此把特征明显的绿草环定义为“圈上”，从圈上向内和向外分称为“圈内”和“圈外”，在圈内、圈外和圈上分别均匀布设3个50 cm×50 cm的样方（图1），在每一样方中心设置1个PVC环，提前48 h固定PVC环插入土壤中5 cm深处，确保气室测量期间的封闭性。2019年8月，采用Li-8100便携式红外气体分析仪（LICOR，Lincoln，USA）测量土壤呼吸速率（Rs），同时使用探针式电子温度计（CJTP-101）和手持式土壤水分仪（TDR 300，Spectrum Technologies，Inc.，USA）测量10 cm深的土壤温度和土壤含水量。为减少根系损伤及土壤扰动对测量结果的影响，测量前1 d，在尽量不破坏土壤，保持环内土壤和枯落物自然状态的前提下，沿地面剪去PVC环内绿色植物地上部分。每个PVC环测定3个循环，取其平均值。

图1 样方设置

1.2.2 生物量和枯落物测定 在上述样方中采集地上植物活体和地表枯落物，在烘箱内烘干至恒重（65℃），称重得到地上生物量和枯落物量；测定地下生物量时，在每个样方内用根钻，按照0—10、10—20和20—30 cm的深度分别钻取土柱，每个样方重复3钻。将土柱放在0.5 mm网眼的沙袋网中，用水冲洗，将采集到的根系置于65℃的烘箱中，烘干24 h，称重得到地下生物量。

1.2.3 土壤养分测定 在圈上、圈内、圈外样方内钻取0—10 cm土层样作为土壤养分的分析样品，过2 mm的网筛，带回实验室进行土壤养分测定。测定指标包括：土壤有机质、全氮、全磷、速效磷、速效氮、速效钾。

1.3 数据处理

采用Excel 2019、SPSS 25进行数据处理、分析与作图。

2 结果

2.1 蘑菇圈生物量空间差异性

对野外调查的20个蘑菇圈的生物量和枯落物量进行统计分析（图2），结果表明蘑菇圈上的地上生物量为246.2 g·m-2，圈内和圈外的地上生物量分别为153.1和132.6 g·m-2，圈上地上生物量显著高于圈内与圈外（＜0.05），圈上地上生物量分别为圈内和圈外的1.61倍和1.86倍；圈上地下生物量为763.9 g·m-2，圈内和圈外地下生物量分别为927.4和824.8 g·m-2，圈内地下生物量显著大于圈上（＜0.05）；蘑菇圈圈上、圈内、圈外枯落物量差异不显著（＞0.05）。将土壤呼吸速率与地上、地下生物量和枯落物量之间进行相关分析（表1），结果表明，土壤呼吸速率与地上和地下生物量之间无显著相关关系（＞0.05），而与枯落物量呈极显著正相关（＜0.01）。

N、S、W分别为蘑菇圈圈内、圈上和圈外。不同小写字母表示处理间差异达显著水平（P＜0.05）。下同

表1 土壤呼吸与生物量的相关关系

∗表示相关性显著，∗∗表示相关性极显著

* means significant relationship among treatments at 0.05 level,∗∗ means significant relationship among treatments at 0.01 level

2.2 蘑菇圈土壤养分空间差异性

蘑菇圈土壤中的养分含量发生了明显变化（表2），蘑菇圈上土壤有机质和全氮含量分别为3 560.1和319.8 mg∙kg-1，均低于圈内和圈外；而全磷含量为502.2 mg∙kg-1，高于圈内和圈外，但均无显著差异（＞0.05）。同时，发现圈上速效氮和速效磷的含量显著高于圈内和圈外（＜0.05），速效氮的含量分别比圈内、外平均值高42%和40%，速效磷的含量分别比圈内、外平均值高53%和59%（表2）。

表2 蘑菇圈土壤的养分状况

同一列中不同小写字母表示处理间差异达显著水平（＜0.05）

Different lowercase letters in same column mean significant difference among treatments (＜0.05)

2.3 蘑菇圈土壤呼吸作用空间差异性

观测结果表明（图3-A），蘑菇圈上的土壤呼吸速率为5.26 μmol·m-2·s-1，圈内和圈外分别为4.07和4.17 μmol·m-2·s-1，蘑菇圈上土壤呼吸速率显著大于圈内和圈外（＜0.05），而圈内、圈外土壤呼吸速率差异不显著（＞0.05）。与圈内和圈外相比，蘑菇圈上的土壤温度和土壤含水量都较低，但差异不显著（图3-B，3-C）。

图3 蘑菇圈土壤呼吸速率、土壤温度和土壤含水量空间差异性比较

2.4 土壤呼吸与土壤温湿度的关系

将蘑菇圈圈上、圈内和圈外土壤呼吸速率与土壤温度进行回归分析（图4），结果表明蘑菇圈土壤呼吸速率与土壤温度均存在显著的指数回归关系（＜0.001）。Q10值是土壤呼吸对温度变化的敏感程度，即温度每升高10℃，土壤呼吸速率增加的倍数[30]，蘑菇圈上的土壤呼吸Q10值为5.29，高于圈内（3.70）和圈外（4.98）。

同时分析结果表明（图4），蘑菇圈土壤呼吸速率与土壤含水量均存在显著的二次函数关系（＜0.001）。土壤呼吸速率随土壤含水量增加而增加，但当土壤含水量增加到一定程度时，土壤呼吸速率随土壤含水量增加变缓，甚至有降低的趋势。

3 讨论

草原蘑菇圈在我国温带典型草原、草甸草原、高山草原和高寒草甸均有分布，具有典型的“绿草环”特征，不同草原类型的蘑菇圈“绿草环”优势种存在差异性，其中温带典型草原和草甸草原优势植物主要是禾本科羊草（），而高山草原和高寒草甸包括禾本科（Gramineae）和莎草科（Cyperaceae）植物[31-33]。本研究区属于温带草甸草原类型，“绿草环”主要由羊草构成。根据观测结果，蘑菇圈“绿草环”（圈上）地上生物量比圈外平均高85.7%，同类研究结果也表明，蘑菇圈圈上生物量平均比圈外可高达37.4%—241.3%[13-23]，因此，蘑菇圈对羊草的生长有明显的促进作用[13,16-17]。

蘑菇圈上地上生物量显著增加与圈上土壤速效养分含量的增加有关[34]，本研究发现蘑菇圈上速效氮和速效磷的含量显著高于圈内和圈外，这与以往有关蘑菇圈的研究结果基本一致[18,34-36]。Edwards等[33]认为，真菌在土壤中的定殖会增强有机质的矿化作用，菌丝体分解有机质和死亡菌体的自身分解，导致圈上土壤速效养分显著增加，进而改变了土壤的总养分库，这也是圈上牧草生长旺盛、地上生物量显著大于圈内与圈外的主要原因[18]。

目前，有关草原蘑菇圈土壤呼吸的观测研究还比较少，本研究观测发现蘑菇圈上土壤呼吸速率显著大于圈内与圈外，Spalding等[37]的研究也得出了类似的结论，但对于蘑菇圈土壤呼吸速率差异性的原因却并未给出解释。土壤呼吸作用的主要组成是根系呼吸和微生物呼吸，受温度、水分等环境因子，以及生物量、微生物等生物因子的影响[38-39]。本研究中尽管土壤温度和水分与土壤呼吸速率之间存在显著的指数和二次曲线回归关系，但由于蘑菇圈圈上、圈内和圈外的土壤温度和土壤含水量间都不具有显著差异，所以在空间上，土壤温度和水分不是造成蘑菇圈土壤呼吸速率差异性的主导要素。另外，观测发现，蘑菇圈上的地下生物量小于圈内与圈外，但圈上土壤呼吸速率却显著大于圈内与圈外，这可能是由于蘑菇圈上优势种为浅根系植物羊草，而蘑菇圈上速效养分较高，提高了根系对土壤养分的利用效率，根系自养呼吸作用增强；同时，蘑菇圈圈上较强的土壤微生物活性和土壤酶活性[40]，也使得圈上土壤微生物呼吸作用较强；二者共同作用，导致蘑菇圈上的土壤呼吸速率增强，显著高于圈内与圈外。

图4 土壤呼吸速率和土壤温度、土壤含水量的关系

4 结论

蘑菇圈上地上生物量显著高于圈内与圈外，这表明蘑菇圈对圈上植物生长具有明显的促进作用；圈上土壤速效养分显著增加，是圈上牧草生长旺盛、地上生物量显著大于圈内与圈外的主要原因。蘑菇圈上土壤呼吸速率显著大于圈内与圈外，但土壤温度和水分不是造成蘑菇圈土壤呼吸速率差异性的主导要素，圈上土壤呼吸作用的增强与圈上较高的速效养分和较强的微生物活性、酶活性有关。

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Effect of Fairy Rings on Soil Respiration in Hulunber Meadow Steppe

FAN KaiKai, TONG XuZe, YAN YuChun, XIN XiaoPing, WANG Xu

(National Hulunber Grassland Ecosystem Observation and Research Station/Institute of Agricultural Resources and Regional Planning, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081)

【】Circles of mushrooms coupled with regular rings or arcs of greener plants are commonly observed in grassland. This pattern is often referred to as ‘fairy rings’. Indeed, fairy ring funguses not only affect plant growth but also greatly modify the soil quality and microbial populations, thus indirectly have impact on soil respiration. The aim of this study was to observe soil respiration of the fairy rings to accurately estimate greenhouse gas emissions from grassland soil. 【】Measurement of soil respiration of the outside (OUT), on (ON) and inside (IN) the rings was conducted by Li-8100 automatic instrument. Meanwhile, soil temperature and soil water content were measured by the monitoring instrument CJTP-101 and TDR 300. The biomass and soil nutrients through field investigation on fairy rings were also measured. 【】The average aboveground biomass of ON zone was 246.2 g·m-2, significantly higher than that of IN (153.1 g·m-2) and OUT (132.6 g·m-2) zones, which was 1.62 times of IN zone and 1.86 times of OUT zone. The average belowground biomass of ON zone was 763.9 g·m-2, less than that of IN (927.4 g·m-2) and OUT (824.8 g·m-2) zones, and there was no significant difference (＞0.05) of the belowground biomass among them. The litter of ON zone was 17.9 g·m-2, higher than that of IN (13.1 g·m-2) and OUT (9.6 g·m-2) zones, and there was no significant difference in different zones (＞0.05). The available nitrogen and phosphorus of ON zone were 52.2 and 7.8 mg∙kg-1, significantly higher than that in IN and OUT zones (＞0.05), respectively. The available nitrogen was 42% and 40% higher than the IN and OUT zones, and the available phosphorus was 53% and 59% higher than the IN and OUT zones, respectively. The organic matter and total nitrogen of ON zone were 3 560.1 and 319.8 mg∙kg-1, respectively, less than that in IN and OUT zones. The total phosphorus of ON zone was 502.2 mg∙kg-1, higher than the IN and OUT zones, but the difference was not significant (＞0.05). The average soil respiration rate (SRR) of ON zone was 5.26 μmol·m-2·s-1, significantly higher than IN and OUT zones which were 4.07 and 4.17 μmol·m-2·s-1, respectively. The significantly relationship were found between the SRR and soil temperature and soil water content (＜0.01). 【】It was suggested that the soil temperature and soil water content were not the dominant factors. And the enhancement of soil respiration in the ON zone was related to the higher available nutrients and stronger microbial and enzyme activities.

fairy rings; grassland ecosystem; soil respiration; temperature; soil water content; soil nutrient

10.3864/j.issn.0578-1752.2020.13.008

2019-09-04；

2020-02-19

国家重点研发计划（2016YFC0500603，2017YFC0503906，2017YFE0104500）、中国农业科学院基本科研业务费专项（1610132020028）

范凯凯，E-mail：fankaikai_cassie @163.com。通信作者王旭，Tel：010-82109618；E-mail：wangxu01@caas.cn

（责任编辑 林鉴非，赵伶俐）