人造园林中斑文鸟和白腰文鸟的巢址选择

孙楠， 刘晨阳， KONGKASAWAT Jittima， AYUTHAVEL Kalaimani，TUN Nay Lin， AWASTHI Balram， 权锐昌*， 刘泽华

(1.青海师范大学生命科学学院，西宁810008； 2. 中国科学院西双版纳热带植物园综合保护中心，云南西双版纳666303；3.泰国纳柯运河野生动物保护区，泰国拉农府85120； 4. 印度马伊拉杜图赖大学动物学和野生生物学系，印度泰米尔纳德邦609305； 5.中国科学院昆明植物研究所，昆明650201； 6. 尼泊尔特里布万大学动物学系，尼泊尔加德满都10400)

生态位分化是经典物种共存理论的核心，被认为是减少竞争和促进共存的稳定机制(Lettenetal.，2017)。Cáceres和Machado(2013)认为能够同域分布的近缘物种应该具有很强的选择性，并至少在一个生态维度上有所分化才能实现稳定共存。巢址选择是鸟类在长期演化和适应过程中形成的最有利于生存和繁殖的行为过程(Hanane & Yassin，2017)。影响鸟类巢址选择的因素很多，如营巢树特征、地形、隐蔽性、光、食物、水源、人类干扰，以及种间和种内竞争等(高玮等，2003；刘强等，2018)。对于同域分布的鸟类，关系越近，其对生态环境的基本需要越相似，对巢址的选择也越相似，因此越容易发生竞争(汪青雄等，2012；黄秋丽等，2015)。

斑文鸟Lonchurapunctulata和白腰文鸟L.striata均为小型雀形目Passeriformes鸟类。作为近缘物种，二者营巢习性相似且繁殖季节重叠(约翰·马敬能等，2000)。目前，关于2种文鸟的研究均以单一物种为研究对象，主要集中在各自的繁殖生态学和巢址选择方面。白腰文鸟在繁殖期喜食水绵属Spirogyra藻类(Avery，1980)，因此水及食物来源为其重要的巢址选择特征因子(章敬旗等，2005；邵明勤等，2016)，营巢树种类及高度对其巢址选择的贡献率最高(章敬旗等，2005)，并表现出对桂花Osmanthusfragrans的偏好(郭宗明等，2005；邵明勤等，2016)。斑文鸟对营巢树的安全性要求很高，且在不同生境下的选择不同，如在森林中将巢建在冠层外的刺状树上(Gokula，2001)，而在城镇等人为干扰较大的生境中则偏好在树叶浓密且多刺的树冠内筑巢(Sharmaetal.，2004)。本研究对斑文鸟和白腰文鸟在共存区域中的巢址特征进行比较，为深入探讨近缘鸟类物种的共存和巢址选择上的生态位分化机制提供理论依据。

1 研究方法

1.1 研究区域概况

中国科学院西双版纳热带植物园(简称“版纳植物园”)位于云南省最南端，占地11.25 km2，是我国面积最大、收集物种最丰富的植物园，并于2011年被评为国家5A级旅游景区，年游客量达75万人次(中国科学院西双版纳热带植物园，2017)。大量外来树种的引进和旅游活动带来的人为影响将版纳植物园塑造成为一个全新的鸟类栖息地，有利于验证2种文鸟是否对筑巢树种的选择有特殊偏好，是研究同域鸟类巢址选择生态位分化的理想场所。

在向导(熟悉园中几乎所有鸟类的巢址分布)的帮助下，根据2种文鸟的集中分布地确定了3个互不相连的研究区域(图1)：(1)百花园，面积0.12 km2，是3个研究区域中面积最大、最开阔(中间以开花灌木为主，高大的开花乔木主要分布在周围)的区域，有多处水源，生境质量好，种植600多种热带花卉，是游客活动最多的地方；(2)百果园，面积0.02 km2，拥有热带、亚热带果树500余种，游客较少；(3)科研中心，面积0.06 km2，以绿化树种为主，人为干扰程度中等(数据由版纳植物园园林园艺部提供)。

图1 2种文鸟在西双版纳植物园3个研究区域中的巢址分布
Fig. 1 Distribution of the nesting trees of the 2 munias species in 3 study areas of Xishuangbanna Tropical Botanical Garden

1.2 数据采集

于2016—2017年文鸟繁殖季节(4—10月或11月上旬)的每天08∶00—17∶00在3个研究区域寻找鸟巢。定位鸟巢后，根据亲鸟、巢材、卵壳颜色等特征确认巢主鸟种，并用手持GPS仪(型号为Garmin 62s，精度为3 m)记录位置信息。巢址生境因子的测量依据Hanane和Yassin(2017)的方法，以营巢树为中心做5 m × 5 m 的样方，记录7个营巢生态位维度中的15个巢址特征因子(表1)。

大多数营巢树种可以通过标牌进行确认，少数无标牌的由版纳植物园植物分类学专家鉴定到种。由于植物园本身是被罗梭江环绕的半岛，且各研究区域内均有喷水池、莲池等水源，一般营巢树到水源距离为20～40 m(图1)；且园内便于游人行走的小路很多，多数距离营巢树10～15 m；因此，为方便统计，营巢树与最近水源和道路的距离大于 50 m的均记为50 m。另外，受研究区域面积和树木密度限制，同种或异种鸟营巢树间距离一般不超过100 m，超过200 m的统一记为200 m，以减少异常值对结果的影响。

表1 巢址特征因子Table 1 The measured variables of nest-sites

注： 巢址因子代码为参与构建Logistic回归模型的所有数值型因子在模型中使用的代码； 树种是分类变量， 不参与建模， 因此无代码

Notes： The term codes of numeric variables were involved in the construction of logistic regression model； as classified variable， the tree species did not participate in the modeling， and has no code

1.3 数据分析

统计分析在R(R Studio ver. 3.5.0；R Core Team，2018)中进行。首先对数值型因子进行正态分布检验，并对不符合的因子进行对数变换改善其分布的正态性(Quinn & Keough，2002)。除营巢树种(分类变量)外，其余14个特征因子(表1)均参与建立二项分布的广义线性模型(generalize linear model，GLM)，拟合Logistic回归[glm y x，family (binomial 14) link (logit)]。应用模型选择中的dredge函数列出优选模型(ΔAICc<2)和影响文鸟巢址选择差异的关键因子，使用并显示重要值(该因子在所有模型中出现的频率)。检验2种文鸟对关键因子选择的差异性时，如果数据符合正态分布，使用独立样本t检验；否则使用Mann-WhitneyU检验。使用置换检验(Permutation test)分析2种文鸟在不同研究区域内对营巢树种选择的差异性。营巢树种的防御特征被进一步分为“有刺”“枝叶紧密”和“无特征”3种类型，分析文鸟对这些特征的偏好差异。显著性水平设置为α=0.05。

2 结果

调查期间共找到文鸟营巢树93棵，巢124个，其中斑文鸟巢72个，白腰文鸟巢52个。2种文鸟的营巢地点大多沿道路两侧，且在不同研究区域的分布差异很大。百花园中的斑文鸟巢数远高于白腰文鸟巢数(57∶8)，在百果园营巢的则几乎全是白腰文鸟(1∶17)，科研中心2种鸟巢的数量差异最小(14∶27)。

除营巢树种外，14个数值型巢址因子的不同组合共建立134个模型，其中ΔAICc<2的模型19个，不具备唯一最优解。前10个模型的解释力(即DE值)均大于50%(表2)；其中，异种鸟巢最小间距、营巢树胸径、营巢树与水源最近距离和巢位高度的重要值均大于0.9(即大于90%的模型都包含这4个因子)，是影响2种文鸟巢址选择差异的关键因子。2种文鸟对这4个重要因子的选择差异有统计学意义或高度统计学意义(表3)。

置换检验发现，2种文鸟在3个研究区域里对营巢树种的选择几乎是随机的，差异没有统计学意义(百花园：P=0.062 6，百果园：P=1，科研中心：P=0.541)。但是它们对营巢树种防御特征的偏好明显不同：斑文鸟偏好将巢筑在枝条紧密的树冠内(z=-3.183，P<0.01)，白腰文鸟则偏好在枝干带刺的树木上营巢(z=3.676，P<0.01)。

表2 模型选择最优组合列表(前10个)Table 2 Top 10 models through model selection

注： 模型中的代码见表1

Note： The codes in models were shown in table 1

表3 斑文鸟和白腰文鸟的巢址因子参数比较Table 3 Comparison of nest variables between Lonchura punctulata and L. striata

注： 如果数据符合正态分布的， 使用独立样本t检验， 否则使用Mann-WhitneyU检验；**P<0.01，*P<0.05

Notes： Independent-samplet-test was used when the initial data followed normal distribution， otherwise Mann-WhitneyUwas applied；**P<0.01，*P<0.05

3 讨论

安全的巢址对雏鸟的繁殖成功率至关重要。近缘物种通常具有相似的基础生态需求(Hill & Lein，1988；黄秋丽等，2015)。在斑文鸟和白腰文鸟同域分布且繁殖期重叠的情况下，有限的空间和资源使种间竞争压力增大，二者对不同巢址特征的偏好反映出它们为了共存而发展出不同的繁殖策略。本研究中，斑文鸟和白腰文鸟在分布模式以及巢址特征选择上的差异均有统计学意义，特别是在营巢生态位中的巢、营巢树、生活资源和种间竞争4个维度上均产生了显著分化。

版纳植物园中的斑文鸟和白腰文鸟都在道路不远处营巢，表现出对人为干扰的高容忍度。包括文鸟在内的许多鸟类都偏好存在人类干扰的环境，以此来抑制捕食者的活动强度，降低雏鸟的被捕食率，提高繁殖成功率(Sharmaetal.，2004)。斑文鸟的巢址分布与3个研究区域的人类干扰程度成正比，79.1%(57/72)的斑文鸟集中在游客最多的百花园营巢；19.4%(14/72)在中等干扰的科研中心，而在干扰最小的百果园只发现1个斑文鸟巢。白腰文鸟在人为干扰最强的百花园筑巢数仅为斑文鸟巢数的七分之一(8/57)，但在干扰最小的百果园里筑巢的则几乎全是白腰文鸟。从巢址分布可以看出，斑文鸟对人为干扰的容忍度不仅比白腰文鸟更高，甚至表现出明显偏好。研究认为，种间竞争会直接影响同域物种的分布(Nguyenetal.，2004；汪青雄等，2012)。因此，斑文鸟的竞争力可能要高于白腰文鸟。

在同域共存的情况下，2种文鸟的巢址选择特征会因为种间竞争而发生分化(Nguyenetal.，2004；汪青雄等，2012)。在竞争性的相互作用中，通常体型较大的物种会驱逐或排挤体型较小的姐妹种，或者使它们的种群密度降低(Rosenzweig，1966)。然而，在调查中观察到几次2种文鸟之间的冲突都终止于体型较小的斑文鸟发起的暴力攻击。与白腰文鸟相比，斑文鸟通常选择更安全(树上位置更高)、生存空间更大(距离异种鸟巢更远)、食物资源更充足便利(距离水源更近)的地方营巢。更好的营巢条件使斑文鸟在版纳植物园中的繁殖成功率高于白腰文鸟(32.35% vs. 23.5%)(刘晨阳，私人通信)。斑文鸟对营巢繁殖投入更多可能是比白腰文鸟更占优势的主要原因。

以往的研究多对单个文鸟物种进行观察和分析(Gokula，2001；Sharmaetal.，2004；邵明勤等，2016)，这些研究地点是否存在这2种文鸟共存的现象尚未可知，无法同本研究的结果进行比较。Sharma等(2004)观察到斑文鸟在人为干扰较大的生境中偏好在多刺且枝条紧密的树冠内筑巢，与在版纳植物园中观察到的情况一致；然而，同样偏好隐蔽性高的营巢树种的白腰文鸟(章敬旗等，2005)在种间竞争的压力下对营巢树的特征选择则发生了变化，更多地在孤立但多刺的树上营巢(如木棉Bombaxmalabaricum、紫荆Cercischinensis、柠檬Citruslimon等)。利用树的性状进行巢位选择研究将是一个有意义的方向，今后还需要进行更深入的研究。

致谢：感谢AFEC-X(2017)培训老师对本课题提出了重要意见和建议。感谢复旦大学刘向博士在数据统计方面提供的帮助。感谢中国科学院西双版纳热带植物园的向导李梦帮助寻找和辨认文鸟鸟巢，谭运洪老师帮助辨认树种，以及郗厚诚博士提供园内植物物种名录。