印度谷螟成虫喙的感器及分布

陈 希，张春妮，戴 武

(植保资源与害虫治理教育部重点实验室，西北农林科技大学 植物保护学院，陕西杨陵 712100)

昆虫口器作为昆虫的取食器官，在长期的进化过程中，由于环境的变化、寄主的选择，结构发生了显著分化，形成多种类型的口器[1]。口器形态能很好地反映取食机制,作为高度整合的取食功能单元已被广泛研究。许多学者对口器结构与食性的关系以及口器的各部分形态与其功能的关系做了初步的分析与讨论[2-4]。

虹吸式口器(siphoning mouthparts)，作为鳞翅目昆虫成虫特有的口器，其左、右下颚的外颚叶极度延长并相互连锁形成中空的喙管，能够吸食花蜜和各种液体食物[2]。许多学者利用光学及扫描电镜观察许多种类昆虫口器的超微结构及其感器，主要集中在蝴蝶(凤蝶总科Papilionoidea)和蛾类的夜蛾科Noctuidae、尺蛾科Geometridae、眼夜蛾科Erebidae、卷蛾科Tortricidae、无轭毛顶蛾科Neopseustidae、天蚕蛾科Saturniidae、螟蛾科Pyralidae[5-18]。同时，开展鳞翅目昆虫口器形态与功能的研究。如吴荣宗等[19]对柑桔吸果夜蛾口器构造与成虫取食习性的关系研究发现，取食类型不同，其口器构造也存在差异；另有研究[20]表明，下颚茎节外形及颊宽的特征，可以将嗜食健果类的夜蛾与兼食类和间接取食类夜蛾区分开来。鳞翅目口器上分布有大量感器，在寄主定位和取食中发挥着重要作用，根据外部形态常包括以下7种类型感器：毛形感器、刺形感器、锥形感器、栓锥形感器、腔锥形感器、丝状感器和钟形感器[21]。

印度谷螟Plodiainterpunctella (Hübner,1813) (Lepidoptera: Pyralidae)属鳞翅目、螟蛾科，是食品加工业中一种最为常见、最为重要的世界性仓储害虫[22]，寄生为害豆类、干果、榛子、杏仁、可可豆、巧克力、饼干、植物源药材等177种食品或食品加工物[23]，对社会经济和日常生活有着重大影响。目前对印度谷螟的研究以预测预报和防治为主[24]；对头部感器的研究主要集中于触角。Ndomo-moualeu等[25]利用扫描电子显微镜(SEM)明确了印度谷螟P.interpunctella触角的结构和感器分布，但对成虫口器的形态和感器及功能缺乏研究。另外，印度谷螟长期生活于室内仓储环境，成虫难以吸食花蜜、汁液和露水，其口器的形态和感器是否发生变化尚不明确。

本研究拟对印度谷螟成虫口器的细微形态和结构进行研究，重点观察感器的种类和分布，为明确鳞翅目成虫的取食行为和生理特性提供理论 依据。

1 材料与方法

1.1 试 虫

印度谷螟P.interpunctella由西北农林科技大学昆虫博物馆养虫室提供。将成虫直接浸入体积分数为700 mL/L的乙醇液中，并置于4 ℃冰箱中保存。

1.2 取 样

挑选印度谷螟雌、雄虫各20头，在体视显微镜下用昆虫针将口器从头部剖下以形成样品，但留下2个连带完整口器的头部样品(雌、雄虫各留1头)；然后将样品置于超声波清洗仪中清洗4次，每次20 s，并用体积分数为700 mL/L的乙醇液清洗2～3次，以便尽可能除去样品上的灰尘与杂物。

1.3 脱 水

分别在体积分数为700、800、900 mL/L的乙醇液中逐级脱水各15 min；然后用纯乙醇脱水2次，每次20 min。

1.4 干 燥

采用叔丁醇冷冻干燥法干燥样品：先将纯乙醇和纯叔丁醇分别以体积比3∶1、1∶1、1∶3的比例配置成混合溶液；除混合溶液外，还准备1份纯叔丁醇溶液。再将样品放在上述配置好的混合溶液中进行逐级置换，各15 min，最后在纯叔丁醇溶液中放置30 min。随后将样品置于样品槽中，加纯叔丁醇至没过样品，启动冷冻干燥仪干燥 2～3 h，取出样品。

1.5 粘 台

样品台上粘贴双面胶；借助体视显微镜和解剖工具，将口器样品按背面、腹面、侧面等不同角度贴于样品台上，最后对妥贴的样品喷金镀膜。

1.6 观 察

将镀膜样品置于扫描电子显微镜(日本Hitachi S-3400N)下观察拍照；电压为15 kV。

1.7 图像处理及测量

将拍照所得全部电子显微照片复制到计算机上，然后用Adobe Photoshop CS5 (Adobe Systems,SanJose,CA,USA) 软件进行处理。测定10头雌虫和10头雄虫的喙管长度，以及不同部位感器的长度和直径。使用预测分析统计软件the Predictive Analytics Software Statistics 20.0 (SPSS,Chicago,IL,USA)对喙的长度以及不同感器数量、长度和直径进行分析统计。依据这些数据算出平均数(Mean)和标准误(SE)。评估并比较雌、雄性样品均值间的差异，以Studentt-检验法检验，显著性水平α=0.05。

2 结果与分析

2.1 口器的整体形态

印度谷螟的虹吸式口器位于触角下方、两复眼之间。上唇为1条狭窄的横片，着生于喙管基部，且与基部结合处着生大量刚毛。上颚退化。吸管状喙不取食时，像发条一样螺旋盘绕，夹藏于密被刚毛和鳞片的下唇须之间(图1-A、1-B)。下颚的轴节与茎节缩入头内，下颚须不发达，内颚叶发育不全(图1-D、1-E)。下唇须分3节，从前颏骨片处延伸出并在头的前部形成突出结构，相比于第1、2节，第3节较褶皱(图1-C)。唇基侧片上附有大量感觉鬃毛(sensory bristles)(图1-F)。

印度谷螟的喙管是由一系列骨化环构成的外颚叶。喙管长3.9 mm±0.3 mm(n= 20)。喙的表面分布有大量表皮突起、鳞片和感器，根据它们在喙上的分布特点可以将喙分为基部、近基部、中部和端部。基部约占总长的5%，分布大量鳞片和刺突，刺突极细长且不规则排列(图2-A、2-B)；近基部约为总长的30%，刺突变短，排列较整齐，表皮附着鳞片(图2-C、2-D)；中部区域约占60%，刺突螺纹状整齐排列，表皮不附着鳞片(图2-E、2-F)；端部喙管变窄，刺突更短且排列较为整齐，表皮不附着鳞片(图3-A、3-B、3-C)。

卷曲螺旋的喙管通过成列的表皮突起使两片外颚叶相互连锁形成。背侧形成横向扩展的柳叶刀状碟板，腹侧由一排钩连锁咬合(图3-D、3-E、3-F)。雌、雄虫口器形态无明显差异。

2.2 口器感器的类型和分布

雌、雄虫口器上均分布有4种感器：极长的刺形感器、大量分布的毛形感器、单孔的锥形感器和栓锥形感器。不同感器的数量和分布在喙管上存在一定差异：刺形感器分布在喙管基部；毛形感器最丰富，主要分布于喙管近基部、中部和端部；锥形感器不仅分布于喙的端部，而且在喙管内侧的食物道也有分布；栓锥形感器仅分布于端部(表1)。

2.2.1 毛形感器sensilla trichodea 毛形感器是喙管上最丰富的一种感觉器，每个外颚叶上刺形感器总数为190～250个(228±13.67,n=5)。毛形感器相对较直，基部嵌在表皮突起的窝内(图4-A、4-B、4-C)，基底孔隙处直径为2.66 μm± 1.88 μm(n= 7)(表1)，主要位于喙表面近基部、中部和端部。

2.2.2 刺形感器sensilla chaetica 刺形感器仅分布于喙管基部的微刺中间，长度显著大于毛形感器。相对较直，基部嵌在表皮突出的孔内(图4-D)，基底孔隙直径约为2.78 μm±0.88 μm (n=7)。

2.2.3 锥型感器sensilla basiconica 锥型感器主要分布在喙的近端部表面和外颚叶内侧食物道(图4-E、4-F，图5)。其中外表面的锥形感器短小、光滑，基部着生在突起的窝内，尖端有一个感觉孔(图4-E、4-F)，雌、雄虫锥形感器的长度和数量存在明显差异，雌虫长于雄虫，且数量多于雌虫(表1)。内侧的锥形感器单列分布于食物道正中央，其间距从基部到端部逐渐变小，基部粗壮，端向渐细，基部着生于内壁上，无突起的窝(图5- A～5-F)，雄虫数量少于雌虫(表1)。

2.2.4 栓锥形感器sensilla styloconica 栓锥形感器仅分布于喙的端部，3～8个，雌虫多于雄虫。栓锥形感器呈圆柱形，近基部着生有4个刺状突起，侧向呈脊状突出，端向渐细、端部尖，感器端部光滑突出，中央凹入，着生1锥状突起，垂直于喙表面(图6)。长为10.96 μm±4.45 μm(n=30)，其中端部突起长为5.1 μm±0.85 μm(n=30)，基部圆柱直径为4.07 μm±0.65 μm(n=30) (表1)。

A.成虫头部前侧面观；B.喙管侧面观；C.下唇须；D.口器基部前面观；E.切除下唇须后除喙管外口器整体形态；F. 唇基侧片局部形态结构。a.触角;br.喙管基部区域;cl.唇基;co.复眼;ga.外颚叶;lb.上唇;lp.下唇须;md.上颚;mp.下颚须;mr.喙管中部区域;nbr.喙管近基部区域;p.喙管;pi.唇基侧片;te.前幕骨陷;tr.喙管尖端区域

A.Adult head,anterio-lateral view; B.Proboscis,lateral view; C.Labial palpus; D.Base of mouthparts,anterior view; E.Morphology of mouthparts after removal of labial palpus; F.Partial morphological structure of pilifer. a.Antenna;br.Basal region of proboscis; cl.Clypeus; co.Compound eye;Ga.galea; lb.Labrum; lp.Labial palpus;md.Mandible; mp.Maxillary palp;mr.Middle region;nbr.Near basal region;p.Proboscis; pi.Pilifer; tr.Tip region of proboscis; te.Anterior tentorial pit

图1 印度谷螟头部及其虹吸式口器形态
Fig.1 Fine morphology of head and siphoning mouthparts ofPlodiainterpunctella

A、B.喙管基部形态特征；C、D.喙管近基部形态特征；E、F.喙管中部形态特征。mi.微刺；sc.鳞片；se.刺形感；st.毛形感器

A,B.Morphology of base region；C,D.Morphology of near base region；E,F.Morphology of middle region. mi.Microtrichia；sc.Scales；se.Sensilla chaetica；st.Sensilla trichodea

图2 印度谷螟喙不同区域的超微形态
Fig.2 Fine morphology of different regions of proboscis ofPlodiainterpunctella

A、B、C.喙尖端部区域形态特征；D、E、F.喙管两个外颚叶的连锁结构。ss.栓锥形感器；vl.喙管腹侧；dl.喙管背侧

A,B,C.Morphology of tip region；D,E,F.Chain structures of two galeae.ss.Sensilla styloconica；vl.Ventral ligulae；dl.Dorsal ligulae

图3 印度谷螟喙端部的超微形态
Fig.3 Fine morphology of apical region of proboscis ofPlodiainterpunctella

表1 印度谷螟多种喙管感器长度、直径及数量Table 1 Length,diameter and number of various proboscis sensilla on Plodia interpunctella

注：数据以“平均值±标准误”(n为样本量)表示；NS表示不显著，*P<0.05，**P<0.01 独立样本t-检验。

Note: Data are “Mean±SE”(n,sample size); NS=not significant,*P<0.05,**P<0.01 in independent samples’t-test.

A.喙尖区域毛形感器(st)；B.中间区域毛形感器(st)；C.近基部区域毛形感器(st)；D.刺形感器(sc)；E、F.锥形感器(sb)

A.Sensilla trichodeum(st) at tip region；B.Sensilla trichodeum (st) at middle region；C.Sensilla trichodeum (st) at near basal region；D.Sensilla chaeticum (sc)；E，F.Sensilla basiconicum(sb)

图4 印度谷螟喙表面感器的细微形态
Fig.4 Fine morphology of sensilla on surface of proboscis ofPlodiainterpunctella

A、B.雄虫锥形感器；C.雌虫锥形感器；D、E、F.雌虫锥形感器

A,B.Sensilla basiconica of male；C.Sensilla basiconica of female；D,E,F.Sensilla basiconicum of female

图5 印度谷螟喙食道内侧超微形态及感器
Fig.5 Fine morphology of sensilla and inner food canal of proboscis ofPlodiainterpunctella

A.喙的端部放大；B、C、E.雄虫栓锥形感器；D、F.雌虫栓锥形感器

A.Magnification of tip region；B,C,E.Sensilla styloconica of male；D,F.Sensilla styloconica of female

图6 印度谷螟喙端部栓锥形感器的超微形态
Fig.6 Fine morphology of sensillastyloconica at tip region of proboscis ofPlodiainterpunctella

3 讨 论

本研究首次对印度谷螟P.interpunctella口器的超微形态和感器种类及分布进行系统观察。与其他鳞翅目昆虫相同，印度谷螟为虹吸式口器，感器的种类与数量有一定的差异。

刺形感器和毛形感器是印度谷螟口器上数量最多的2类感器，喙管表面大量分布，表面无孔，可能为机械性感器[8,24-26]，在喙管静息时，通过螺旋的线圈彼此紧密接触，能够为相邻线圈提供正确的静息位置信息[2,8]。

印度谷螟锥形感器的形状和分布与小红蛱蝶Vanessacardui相同，均分布于喙的端部和食管内部，而且末端具有孔，可能为接触性化学感器[8]。Faucheux等[27-28]先后在两种螟蛾(即Homoeosomaelectellum和H.nebulella)喙的表面发现了多孔的锥形感器，认为这些感受器发挥嗅觉功能，而Staädler等[29]认为顶端具有单孔的锥形感器可能具有味觉功能。所以，印度谷螟内部和外部的锥形感器可能具有嗅觉和味觉功能。

栓锥形感器着生于喙管端部，是鳞翅目成虫喙管上最具代表性、也是研究最多的一类感器。其圆锥体底部的管状体和顶部的孔，可能是与增加喙管末端的感觉范围相关的化学和机械感器[8]。P.interpuctella与Pioneadamastesalis的感觉器非常相似[30]，但后者主要吸食哺乳动物眼睛的泪腺液，分析栓锥形感器的形态和排列与取食对象无关。

截至目前，尽管许多学者开展了鳞翅目成虫口器的超微形态研究[30-35]，但口器感器的形态与功能间的关系尚有待深入研究。