程海湖夏季浮游植物功能群特征及其影响因子研究

邓乐 ，戚菁，宋勇军 ，刘桦聪 ，柏耀辉，刘会娟，李海翔

1. 桂林理工大学环境科学与工程学院，广西 桂林 541004；2. 中国科学院生态环境研究中心/中国科学院饮用水科学与技术重点实验室，北京 100085；3. 清华大学环境学院/环境模拟与污染控制国家重点联合实验室，水质与水生态研究中心，北京 100084

浮游植物作为水生态系统中的初级生产者，其种类和数量变化可以反映水环境的变化（Liu et al.，2010），常被用作湖泊健康评价的重要指示物种之一。传统浮游植物鉴定根据物种同源性特点将其归入不同的类群，很少体现其生态属性和生境特征，在生态学的研究和应用上存在一定的局限性（Dong et al.，2013）。Reynolds et al.（2002）提出的从生态功能的角度对浮游植物进行分类的功能群分类法开始应用于藻类生态学的研究，该方法能反映浮游植物的生境特征、对环境的耐受性等各方面（Huang et al.，2015），目前已归纳39 个不同的浮游植物功能群（Padisák et al.，2009）。浮游植物功能群的理论已广泛应用于生态学研究中，各国学者们对河流、湖泊及水库等各种类型水体的浮游植物功能群进行了不同程度的研究（卢金锁等，2013；胡韧等，2015；Liu et al.，2015）。研究报道国内众多湖泊浮游植物功能群季节演替特征及影响因子，表明功能群分类在分析湖泊浮游植物组成及季节动态变化的实用性（黄享辉等，2013；夏莹霏等，2019）。董云仙（2014）曾对云南九大高原湖泊藻类研究进展进行了阐述，表明高原湖泊藻类研究尚有许多未知的领域。而后相继报道了洱海、滇池浮游植物群落结构特征及与环境因子的典范对应分析（万敏等，2016；王华等，2016）。目前为止，有关高原湖泊浮游植物功能群的研究鲜有报道。

程海湖又名黑伍海，为滇西第二大淡水湖，是云南省九大高原湖泊之一，属中亚热带高原季风气候。程海湖原由海口河流入金沙江，至1609 年后水位逐年下降，不再通江，逐步演变为内陆湖泊。呈南北长而东西窄的椭圆形湖泊，湖面海拔高程1 502 m，湖泊面积75.97 km2，程海湖最大水深35.1 m，平均水深25.7m。因程海湖为封闭性湖泊，具有水体交换周期长、湖泊富营养化进程较快的特点。王若南等（1988）于1985 年初次鉴定出程海湖浮游植物126 种，以硅藻门、绿藻门和蓝藻门为主，其中蓝藻占优势。之后董云仙等（2012）报道了程海湖浮游植物种群结构呈现季节性变化，数量结构特点是蓝藻占绝对优势。本文首次利用功能群概念对程海湖浮游植物进行划分，分析了浮游植物群落结构与环境因子的关系，明确程海湖浮游植物群落结构的主要影响因子，为程海湖水环境保护及水质评价提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区域样点设置

程海湖地处青藏高原与云贵高原的衔接部位，地理坐标为100°38′—100°41′E，26°17′—26°28′N。程海湖周边企业主要集中在程海湖南端，根据程海湖的湖区情况，程海湖南区周边聚集部分螺旋藻企业，北区为居民集中区域，自程海湖湖南到湖北设置5 个断面，共15 个采样点，基本覆盖了程海湖的污染类型。于2018 年6—8 月每月进行一次采样，采样点设置如图1 所示。

图1 程海湖样点设置示意 Fig. 1 Sampling sites in Chenghai Lake

1.2 样品采集与分析

在水面下0.5 m 处采取1 L 水样于聚乙烯棕色瓶中，加入15 mL 鲁哥氏液固定，静置48 h 后，虹吸管上清液浓缩至50 mL，使用Dragon Lab 移液枪移取0.1 mL 浓缩液均匀涂在浮游植物计数框中，在显微镜下进行种类识别与鉴定，生物量采用细胞体积推算法，通过浮游植物的体积系数与丰度的乘积得到生物量。

水质参数：水体透明度（SD）采用塞式盘现场测定；电导率（EC）、pH、总溶解性固体（TDS）、温度（WT）、氧化还原电位（ORP）采用多功能水质参数仪现场测定；溶解氧（DO）采用YSL 多功能水质分析仪现场测定；总氮（TN）、总磷（TP）、氨氮（NH4+-N）、硝氮（NO3--N）依据《水和废水检测方法》（国家环境保护总局，2002）在实验室测定。其水质评价标准参考《地表水环境质量标准》。

1.3 浮游植物功能群的划分

根据Reynolds et al.（2002）和Padisák et al.（2009）对浮游植物功能群的划分标准，对程海湖夏季浮游植物进行功能群划分，针对划分的功能群样本，把每个样本中相对生物量大于5%的种类划定为代表性功能群（胡韧等，2015）。

1.4 数据处理与分析

运用Shannon-Wiener 多样性指数（H）、Pielou均匀度指数（J）来描述浮游植物群落特征，计算公式：

式中，N 为浮游植物总个体或细胞数；ni为i种的个体或细胞数；S 为浮游植物总种类数。

通过Excel 2009 和Origin 8.5 软件对数据进行统计和分析。使用Arcgis 软件并运用反距离权重法对浮游植物生物量空间分布进行描述。使用Canoco for Windows 4.5 软件对数据进行冗余分析（Redundancy analysis，RDA），浮游植物功能群矩阵经log10(x+1)转换，环境因子数据除pH 外全部进行lg(x+1)转换。通过蒙特卡洛置换检验筛选出有明显解释性的环境因子，进行分析作图，以揭示环境因子对优势浮游植物功能群的影响。

2 结果与分析

2.1 程海湖浮游植物种类及功能群组成

在调查期间，15 个采样点共鉴定出浮游植物87 种，隶属7 门44 属。其中绿藻门种类最多，共计23 属49 种，占总种类数的8.6%；蓝藻门9 属19 种，占总种类数的86.7%；甲藻门4 属8 种，占总种类数的4.3%；硅藻门5 属8 种；隐藻门1 属3种；金藻门1 属1 种；红藻门1 属1 种。程海湖夏季各区域浮游植物种类以蓝藻门、绿藻门为主，硅藻门、甲藻门种类较少，隐藻门、金藻门、红藻门种类只在个别采样点位出现。

参考浮游植物功能群分类法，并结合程海湖的水质及生态状况，划分出H1、MP、SN、J、S1、N、D、F、X1、L0、Y、X2、Z、TC、B、C 共计16个功能群。把每个功能群样本中相对生物量大于5%的种类规定为代表性功能群，得到程海湖夏季共6 组代表性功能群，分别是以圆柱鱼腥藻为代表的功能群H1、以双眼鼓藻为代表的功能群N、以微小四角藻为代表的功能群J、以坎宁顿拟多甲藻为代表的功能群L0、以尖头藻为代表的功能群SN、以伪鱼腥藻为代表的功能群S1，各功能群耐受性、敏感性及生境如表1 所示。其中6 月和7 月主要功能群为H1、N、J、L0，8 月主要功能群为H1、N、J、L0、SN、S1。

程海湖浮游植物功能群在空间分布上的差异主要表现在功能群丰度大小和组成比例的变化（图2）。夏季浮游植物生物量为（0.08—1.43）mg·L-1，在8 月达到峰值为1.43 mg·L-1出现在湖泊东南区，7 月湖泊南区（1、2、3）生物量最高，湖泊南区、中部、北区差异较为明显。从图3 程海湖夏季优势功能群的分布特征可以看出，程海湖功能类群动态变化主要表现为H1→H1→H1/S1，其中6 月和7 月以圆柱鱼腥藻（Anabaena cylindrica）为主的H1 功能群所占比例最大，分别为34.63%—87.58%、70.45%—93.16%，各采样点之间功能群分布无明显差异；8 月以伪鱼腥藻属（Pseudoanabaenasp）为主的功能群S1 大量出现，所占比例高达30.58%，功能群H1 所占比例为31.46%，8 月浮游植物功能群多样性高于6、7 月。湖泊北区（13、14、15）H1 功能群的占比高于湖泊南区（1、2、3），同时S1 功能群的占比湖泊南区高于湖泊北区。

2.2 浮游植物多样性变化

浮游植物群落多样性通常与物种的丰富度和均匀度密切相关，本研究使用Shannon-Wiener 多样性指数和Peilou 均匀度指数对程海湖浮游植物群落进行分析，Shannon-Wiener 多样性指数主要反映水体浮游植物群落结构的复杂程度，用来作为指示水质的生物指标，Shannon-Wiener 多样性指数越高，表示浮游植物群落结构就越复杂，稳定性越强，进而反映水质条件越好。Shannon-Wiener 多样性指数评价标准（杨敏等，2015）：小于1 为重度污染；1—2 为中度度污染；大于3 为轻度污染或无污染；Peilou 均匀度指数主要反映群落均匀度，均匀度范围在0—1 之间，Peilou 均匀度指数越大，体现种间个体数分布较均匀。按照Peilou 均匀度评价标准（田旺等，2017）：0—0.3 为重度污染；0.3—0.5 为中度污染；0.5—0.8 为轻度污染或无污染。

表1 程海湖夏季浮游植物功能群组成 Table 1 Functional group composition in Lake Chenghai during summer

图2 程海湖浮游植物主要功能群生物量空间分布 Fig. 2 Spatial distribution of phytoplankton biomass in Chenghai Lake

图3 程海湖各点位代表功能群相对丰度 Fig. 3 Each point of Chenghai Lake represents the relative abundance of functional groups

程海湖6、7、8 月浮游植物群落Shannon-Wiener多样性指数分别介于1.18—3.15、0.72—2.39、2.43—3.36 之间（图4），均值分别为1.97、1.28 和2.84，最高值为2.43 出现在8 月，程海湖夏季水质整体呈现变好趋势，水质处于轻度污染或无污染，湖泊各区域无明显变化。6、7、8 月Peilou 均匀度指数分别介于0.26—0.67、0.18—0.63、0.50—0.78 之间，均值分别为0.44、0.32 和0.67，与Shannon-Wiener多样性指数相似，其最高值为0.50 出现在8 月，水质处于轻度污染或无污染，湖泊北区的水质改善程度高于湖泊南区。综合来看，湖泊8 月水质条件最优，在空间分布上Shannon-Wiener 多样性指数和Peilou 均匀度指数各区域均无明显差异。

2.3 程海湖浮游植物功能群与环境因子的关系

程海湖夏季水体环境因子如表2 所示，采样期间，TN、TP 营养盐平均值分别为0.77、0.06 mg·L-1，依据《地表水环境质量标准》程海湖目前水质处于Ⅳ类水水平。由于采样时间为夏季温度较高，均值为25.22 ℃，其变化范围相对较小。程海湖属于高碱性湖泊，pH 范围为9.21—9.48，并在夏季呈现逐步上升趋势。DO、Turb 和TOC 波动变化较明显，TOC 最低值、最高值相差48.63 mg·L-1。NH4+-N、NO3--N 均在6、7 月各点位变化幅度较小，8 月湖泊各点位波动较大。

图4 程海湖各采样点浮游植物Shannon-Wiener 多样性指数、Pielou 均匀度指数的时空变化 Fig. 4 Shannon-Wiener diversity index and Pielou evenness index of different sampling points of Chenghai Lake in different Spatial and temporal

表2 程海湖夏季水体环境因子变化 Table 2 Changes in the environmental factors of Chenghai Lake in summer

对物种数据进行除趋势对应分析（DCA）选择排序模型，结果显示Lengths of gradient 最大值小于3 为1.074，因此选用冗余分析（RDA）对浮游植物功能群与环境因子之间进行约束性排序（图5）。对物种数据进行筛选，选择6 个常见功能群进行排序。环境因子包括DO、Turb、SD、EC、pH、TDS、WT、NH4+-N、NO3--N、TN、TOC、TP 共12 个，采用蒙特卡洛置换检验筛选出DO、Turb、SD、EC、pH、TDS、WT、NH4+-N、TN 和TOC 共10 个有显著解释性的环境因子（P＜0.05）。结果显示第一轴的特征值为0.396，说明第一轴可以解释绝大部分浮游植物的分布。不同的功能群与不同的环境因子之间呈现相关性，主要优势功能群H1 与DO、WT、EC、TDS 呈现正相关，8 月出现的功能群S1、SN与TOC、NH4+-N、Turb、TN 呈现正相关。综合来看，影响程海湖功能群演替的主要驱动因子为DO、TOC、NH4+-N、TN、Turb。

图5 程海湖浮游植物优势功能群与环境因子的RDA 分析 Fig. 5 Redundancy analysis of Biomass and Environmental Factors of Phytoplankton Functional Groups in Chenghai Lake

3 讨论

3.1 程海湖浮游植物功能群分布特征

随着国家经济的快速发展，程海湖东南部湖滨区螺旋藻养殖业从无到有并进入稳定的发展期，湖泊流域输入水体中的营养物质增加，程海湖水体环境压力加剧（周钦，1997）。程海湖7 月平均生物量最高为0.54 mg·L-1，且7 月湖泊生物量空间分布差异较为明显，湖泊南区生物量最高，同样8 月湖泊东南区生物量最高，螺旋藻生产企业均处于湖边东南区斜坡地带，所排放的污废水成分复杂，污染浓度高，使其周围水体营养物质丰富促进藻类的生长繁殖（王睿喆等，2015）。董云仙等（2012）报道程海湖浮游植物夏季优势藻种为固氮鱼腥藻，从程海湖浮游植物功能群组成来看，程海湖夏季主要功能群为以圆柱鱼腥藻为主的H1 功能群，圆柱鱼腥藻与固氮鱼腥藻同属于鱼腥藻属。而国内众多非高原泊的优势功能群很少出现H1 功能群，其优势功能群主要为以颤藻为主的MP 功能群和以小环藻为主的功能群C，MP 功能群生境特征为频繁扰动的浑浊型浅水湖泊，C 功能群生境特征为富营养中小水体（夏莹霏等，2019；陈楠等，2018）。高原湖泊流水系普遍较少，湖泊换水周期长，在抚仙湖和洱海中H1 功能群均为优势功能群，其主要代表藻种为水华束丝藻（董静等，2014）。优势藻种与浮游植物群落内物质循环和能量流动的方式密切相关，甚至能指引浮游植物群落演替的方向（李慧，2014）。

有学者将浮游植物的外形特征、生理特征与C-R-S 生态环境适应策略相联系，提出浮游植物功能群的结构划分（Padisák et al.，2009；胡韧等，2015）。程海湖中以圆柱鱼腥藻为主的H1 功能群属于S 策略种类，S 策略种类增殖速率缓慢，沉降速率较低，在物质短缺条件下将通过自悬浮机制、生物固氮等获取生长所需的营养元素，对资源获取能力非常强，其生命形式多为群体生存（Lund，2010；Naselli-Flores et al.，2016）。Padisák et al.（2003）研究指出，无机氮的浓度、水体中干扰模式及突然的天气变化等，导致浮游植物功能群间常处于竞争状态，浮游植物功能群的季节性变化往往表现为H1→S1，在克罗地亚的Sakada 湖也有这一现象发生（Stevic et al.，2013）。8 月S1 功能群的大量出现，为夏秋季节转换时期优势藻种随气候条件及水体环境的变化而发生变化。S1 功能群适宜混合浑浊、透明度低的生境条件，在中营养水体中生长良好，主要代表藻种为湖泊伪鱼腥藻。国内外众多湖泊中以S1 为优势功能群的现象普遍存在（夏莹霏等，2019；Zhao et al.，2019）。

3.2 程海湖功能群与环境因子的相关性

水生生态系统中浮游植物与环境因子之间存在密切联系（蓝于倩等，2015），影响浮游植物群落变化的因素有很多，如光照、水温、营养盐、浮游动物摄取和水文动态等（Xiao et al.，2011）。程海湖环境变量与物种数据的RDA 分析表示，不同功能群受不同环境因子的影响。主要优势功能群H1 的主要影响因子为溶解氧（DO），溶解氧是浮游植物生长的重要条件，也是浮游植物代谢过程所必需的（吴阿娜等，2011）。夏季水体温度较高，对溶解氧有一定的调节作用，通过藻类培养试验表明DO 与藻类的生长呈现显著正相关（游亮等，2007）。功能群S1、SN 与TOC、NH4+-N、Turb、TN 呈现正相关。影响程海湖功能群分布的主要环境因子为DO、TOC、NH4+-N、TN、Turb。

近年来随着程海湖周边经济和工业的快速发展，大量营养物质输入使程海湖水体面临着富营养化的问题，对程海湖浮游植物生长和群落结构演替产生了一定影响（Xiao et al.，2018；Liu et al.，2015）。6、7 月H1 功能群丰度占69.00%和87.97%，3、5、9 和12 号点位H1 占比相对较少，其浮游植物多样性也相对其他点位较为丰富，这些点位基本靠近湖泊东岸，湖泊东岸主要为工业及花果种植区域。8月功能群S1、SN 出现，功能群多样性升高。全湖H1 功能群丰度占 31.46%，S1 功能群丰度占30.58%，湖泊北区功能群H1 占比高于S1，相反湖泊南端功能群S1 出现占比较高。S1 功能群适宜混合浑浊、透明度低的生境条件，8 月TOC 含量最高，且湖泊北区浊度要低于湖泊南区。8 月为程海雨季，实地考察过程中发现当地降雨分布不均，降雨主要集中于湖泊南区，降雨及地表径流增加了湖泊南区水体的浊度。

TN 是评估湖泊水体富营养水平的重要指标，同时也是浮游植物生长代谢必不可少的元素之一，当水体中TN 含量过高或过低时，均会影响浮游植物的生长和群落结构的演替（Paparazzo et al.，2017）。调查期间，程海湖TN 含量在(0.38—1.40) mg·L-1之间变化，最小值出现在8 月。8 月为当地雨季降雨量充沛，而程海湖整体水域环境封闭，不与其他河流进行水体交换，导致氮磷含量降低，此时该水体中出现大量生长的S1 功能群，这种现象在其他的一些研究中得到相同结论（秦伯强等，2016），浮游植物在不同浓度营养盐环境中会衍生出不同的群落分布模式。另外，水体中氮磷比的含量也是影响浮游植物功能群的组成的因素之一（李红飞等，2019）。通常浮游植物对营养盐的吸收利用遵循N/P 比16:1 的Redfield 定律，当氮磷比大于16:1 时，浮游植物生长表现为磷限制，而N/P 小于16:1 时，表现为氮限制（Redfield，1960）。夏季程海湖平均氮磷比为12:1，属于氮限制，太湖、洞庭湖中的浮游植物生长繁殖是以P 为主要限制因子（Huang et al.，2015；汪星等，2016）。同时在太湖藻类营养盐阈值研究中提出水体中TP 浓度高于0.03 mg·L-1后将不再影响浮游植物的生长，目前程海湖TP 含量明显高于此，这也是TP 与浮游植物功能群的相关性不显著的原因（Xu et al.，2015）。综合来看，TN 是驱动程海湖浮游植物功能群分布和演变的主要环境变量，而水体中DO、TOC、NH4+-N和Turb 与浮游植物功能类群变化过程密切相关。

4 结论

（1）程海湖共鉴定浮游植物7 门87 种。根据功能群划分原则，对程海湖夏季浮游植物进行功能分组，可分为16 个功能群。其中H1、N、J、L0、SN、S1 共6 个功能群为优势功能群。

（2）程海湖夏季Shannon-Wiener 多样性指数介于0.72—3.36 之间，最高值出现在8 月为3.36，程海湖夏季水质整体呈现变好趋势，水质处于轻度污染或无污染。Peilou 均匀度指数与Shannon-Wiener多样性指数趋势相似。

（3）溶解氧、总氮、总有机碳、氨氮和浊度是影响程海湖浮游植物功能群分布的主要环境因子。