冰封期呼伦湖浮游藻类群落结构及其与水环境因子的关系

王东波，君 珊，陈 丽，周健华，白晓宇，朝鲁门

1.呼伦贝尔市环境监测中心站，内蒙古 呼伦贝尔 021008 2.呼伦贝尔市生态环境监测站，内蒙古 呼伦贝尔 021008 3.呼伦贝尔市环境科学研究所，内蒙古 呼伦贝尔 021008

呼伦湖是中国北方第一大湖，国内第四大淡水湖，总面积为2 339 km2。从自然环境、区域分异和水资源特征来看[1]，呼伦湖是蒙新高原区的湖泊代表，是中国北方寒旱区典型湖泊的代表，是构成寒旱区水循环的重要环节和不可缺失的部分。研究和认识寒旱区湖泊是丰富湖泊学科内容、拓宽学科领域的需要[2]。呼伦湖平均水深为5.7 m，最大水深为8 m左右，一般在每年的12月开始全面冰封，至次年4月开始融化，最大冰层厚度超过1.5 m。冰冻及冰封过程所导致的湖泊特有生态系统特征以及由此产生的一系列生态过程及表象对水生生物产生较大影响，进而导致整个食物链的结构发生变化，从而形成呼伦湖目前的生态系统状态。该湖泊在寒旱区具有十分重要的生态地位，研究此生态过程对寒旱区湖泊生态系统的保护有着重要的意义。

浮游藻类是湖泊生态系统中的初级生产者，其生物量和群落组成的变化对水域生态系统的功能产生影响，同时浮游藻类的群落结构和种类组成的变化[3]，也是环境变化的直观体现[4-5]，不同营养型水体的浮游藻类群落结构具有不同特点[6-7]。因此，对浮游藻类的研究有助于对水质和水体营养状态进行评价[8]。浮游藻类还被用于建立水质监测中的生物监测系统，从而评价水体情况，通过研究浮游藻类群落特征、浮游藻类季节性等问题，可以对水库、湿地、河流的水质进行评定[9-12]。研究以浮游藻类为研究对象，分析呼伦湖冰封过程对浮游藻类的影响以及浮游藻类群落特征与水环境因子的关系，分析其生态过程，为冰封期呼伦湖浮游藻类群落结构特征及与水环境因子关系的研究提供参考，为呼伦湖的水生态环境监测和保护提供基础数据。

1 实验部分

1.1 采样点及采样频率

呼伦湖西部高平原向东延伸到湖边突然以陡崖方式下降到湖面，湖泊东岸呈向斜式抬升，形成了呼伦湖现有的地貌形式，即西北陡峭，东南开阔平坦，湖底为泥底。根据地形特点，在呼伦湖明水区共布设6个浮游藻类及水质采样点，北部1个采样点，西部和西南部共计3个采样点，东部2个采样点。采样频次为冰面完全封冻开始，每月1次，共4次，时间为2015年12月，2016年1、2、3月，均为月初采样。

1.2 样品采集与处理

浮游藻类参照《湖泊生态调查观测与分析》[13]采样，取表层以下0.5 m处水样1 000 mL，加入15 mL鲁哥试剂固定，在实验室中静置48 h后浓缩至30～50 mL，使用0.1 mL计数框进行种类鉴定和密度计数。种类鉴定参照《淡水微型生物图谱》[14]和《中国淡水藻类——系统、分类及生态》[15]。

1.3 数据处理与分析

使用Margalef丰富度指数(D)、Shannon-Wiener多样性指数(H′)、Pielou均匀度指数(J)以及优势度(Y)描述浮游藻类群落特征[17-18]，计算公式如下：

D=(S-1)/LnN

(1)

(2)

J=H′/lnS

(3)

Y=ni/N×fi

(4)

式中：Pi=ni/N；Pi为第i种藻类密度与总密度的比值；ni为第i种藻类密度；N为总密度；S为藻类物种数；fi为第i种藻类各采样点出现频率。将Y≥0.02的藻类定为优势种。

运用Excel 2007软件进行数据分析并作图，应用SPSS13.0软件进行方差分析，使用CANOCO4.5软件对物种和环境进行典范对应分析(CCA)，物种数据使用浮游藻类密度指标，按照出现频率>16.7%(至少在一个采样点出现)且至少在一个采样点的相对密度≥1%的方式选择参与计算的物种，物种数据及环境数据矩阵除pH外均进行lg(x+1)转换，在排序前先对浮游藻类相对丰度矩阵进行去趋势对应分析(DCA)，若计算结果中最大梯度长度大于3，则选择单峰模型CCA进行浮游藻类群落结构数据与环境因子之间的关系分析，若计算结果中最大梯度长度小于3，则选择线性模型RDA进行分析。DCA结果表明，最大梯度长度为4.335，因此运用CCA方法进行排序分析。排序结果使用物种-环境因子关系双序图表示[19-20]。

2 结果与分析

2.1 种类组成

该次呼伦湖冰封期调查共鉴定出浮游藻类57个属(种)，隶属于绿藻门Chlorophyta、硅藻门Bacillariophyta、蓝藻门Cyanophyta、隐藻门Cryptophyta、裸藻门Euglennophyta、甲藻门Pyrrophyta和黄藻门Xanthophyta。其中绿藻门种类最多(30个)，占总种类的52.5%；其次是硅藻门(17个)，占29.8%；蓝藻门6个，占10.5%；裸藻门、黄藻门、甲藻门、隐藻门各1种，分别占总种类的1.8%(图2)。

图2 呼伦湖冰封期浮游藻类种类组成Fig.2 Proportion of phytoplankton composition in the Hulun Lake during icebound season

浮游藻类种类数以刚封冻的12月最高(40种)，1、2、3月相差不大(34种左右)；绿藻门在刚封冻期最高，后期下降，但在3月又有回升；硅藻门自冰封期开始，下降明显；蓝藻门变化幅度较小；隐藻门、甲藻门、裸藻门、黄藻门本身种类数量少，因此月份间变化小(图3)。研究认为，与封冻之后相比，封冻之前更适宜藻类的生存和繁殖，物种数量较高；在封冻以后，光照受冰盖阻隔，湖水与空气隔离，水温降至最低。由于温度和光照是植物生长最基本的条件，这两类因子受限制以后，冰盖下浮游藻类物种数量下降。

图3 呼伦湖冰封期浮游藻类种类变化时间动态Fig.3 The temporal variation of phytoplankton species in the Hulun Lake during icebound season

2.2 优势种

呼伦湖冰封期浮游藻类优势种及Y值详见表1。从表1可以看出，冰封期优势种以绿藻门为主，并且在刚进入冰封期的12月优势种类较多，共有11个物种为优势种，Y最大值为蓝藻门的色球藻；1月有5种优势种，其中衣藻占绝对优势(Y=0.49)；2月有7种优势种，衣藻Y值依然最高(Y=0.58)；3月有4种优势种，Y值最大依然是衣藻(Y=0.58)。

各月均出现的优势种有绿藻门的3种(纤维藻、小球藻和衣藻)和蓝藻门的1种(色球藻)。

分析不同月份优势类群的变化，随着冰封时间延长，优势类群不断减少，个别种类Y值上升，多数类群消失。绿藻门在冰封期的优势比例较高，种类较多。该趋势与冰封时间长短有关。

表1 冰封期呼伦湖浮游藻类优势种Table 1 Dominated species of phytoplankton in the Hulun Lake during icebound season

注：“—”表示当月不是优势种。

2.3 浮游藻类丰度时空变化

统计冰封期不同月份浮游藻类丰度，见图4和图5。

图4 呼伦湖冰封期浮游藻类相对丰度Fig.4 Relative abundance of phytoplankton in different month of the Hulun Lake during icebound season

图5 呼伦湖冰封期浮游藻类丰度Fig.5 Abundance of phytoplankton in different month of the Hulun Lake during icebound season

结果表明，在刚进入冰封期的12月，呼伦湖浮游藻类绿藻门、蓝藻门和硅藻门相对丰度差别较小，而1、2、3月绿藻门占绝对优势，蓝藻门和硅藻门相对丰度下降明显。结合丰度值可以看出，自1月开始，蓝藻门和硅藻门丰度下降，而绿藻门丰度成倍上涨。分析认为，冰封期开始，水温下降，蓝藻门部分物种进入休眠状态而沉入湖底；进入冬季后，呼伦湖冰盖逐渐增厚，最厚超过1.5 m，呼伦湖的平均水深为5.7 m，约1/4的水变为冰。关于冰冻对浮游藻类的影响鲜见报道。该研究显示，冰冻后藻类密度有上升趋势，并且绿藻门丰度和相对丰度均大幅提高，蓝藻门和硅藻门丰度及相对丰度均下降。

在空间分布上(图6)，各采样点之间S1、S3和S4丰度较高，其余采样点丰度较低。S1、S2、S3、S4均位于湖泊西岸，呼伦湖西岸较为陡峭，湖水较深；东岸和南岸地势平坦开阔，湖底至湖岸过渡平缓，底质为淤泥。总体来看西岸丰度高于东岸，而西南岸丰度最高，浮游藻类适宜生长。

图6 呼伦湖冰封期浮游藻类丰度Fig.6 Abundance of phytoplankton in different sites of the Hulun Lake during icebound season

2.4 浮游藻类多样性变化

分析呼伦湖进入冰封期以后浮游藻类多样性变化情况，见表2。

表2 冰封期呼伦湖浮游藻类多样性指数Table 2 Biodiversity indices of phytoplankton in the Hulun Lake during icebound season

注：上标不同字母代表差异显著。

由表2可以看出，自冰冻开始至冰盖消融前，多样性指数呈下降趋势，各类指数变化趋势较为一致。使用单因素方差分析(ANOVA)结果表明，种类数及H′值在12月与次年3月之间差异显著(P<0.05)，D值在12月与次年1、2、3月之间均差异显著(P<0.05)，但1—3月之间无明显差异；J值在各月份之间差异不显著。

2.5 浮游藻类丰度与环境因子关系

为了解冰封期呼伦湖冰覆盖下浮游藻类对环境因子的响应，选择浮游藻类丰度与水环境指标之间进行CCA分析(图7)。该次采样在冰覆盖采样点的前提下进行，采样湖水温度均为0 ℃，作为一项控制因子，不参与计算。

水环境指标选取pH、Cond、DO、CODMn、BOD5、NH3-N、TN、TP、Chla、CODCr、Cu、F-、As、SO42-、Cl-、SAL共计16项指标。

图7 呼伦湖冰封期浮游藻类丰度与环境因子CCA排序Fig.7 CCA biplot of phytoplankton abundance and environmental variables of the Hulun Lake during icebound season

根据运算结果，自12月湖面封冻开始，至次年3月冰盖融化前，关键环境因子对浮游藻类丰度的解释分别为47.1%(12月)、88.2%(1月)、66.3%(2月)和54.9%(3月)。

由图7可以看出，12月对浮游藻类丰度影响明显的环境因子有NH3-N、CODCr、pH、Cond；1月影响显著的环境因子为NH3-N、BOD5、TN、Cond、DO；2月为NH3-N、TN、TP、Cond；3月为DO、pH、TP、CODMn、TN。

呼伦湖浮游藻类代码见表3。

表3 呼伦湖浮游藻类物种代码Table 3 Codes of phytoplankton species of the Hulun Lake

根据环境因子与藻类丰度关系可以看出，由于不同月份浮游藻类物种密度分布存在差异，影响因子也发生变化。上述各月TP对群落中蓝藻门物种影响显著(如鱼腥藻和色球藻)，对甲藻门影响明显；NH3-N对硅藻门物种影响显著，4个月份中，3个月份出现NH3-N对菱形藻影响显著的结果，所有月份均出现对硅藻门浮游藻类影响显著的结果；TP对绿藻门浮游藻类选择性的影响显著(纤维藻、弓形藻和衣藻)。

3 讨论

呼伦湖自11月开始湖面结冰，但还未完全封冻，至12月湖面冰盖基本稳定，开始进入封冻期，一直持续到次年4月，天气转暖，冰面开始消融，至5月完全融化。湖泊浮游藻类在冰盖下与外界隔离，湖水与大气之间的物质能量交换也被阻隔，这种情况下浮游藻类群落特征的动态变化及受水环境因子的影响鲜见报道，笔者对呼伦湖冰封期浮游藻类群落特征及其对环境因子的响应进行了初步分析和讨论。

3.1 浮游藻类群落结构特征变化趋势及成因

不同的物种对环境的响应不同，浮游藻类的群落结构一般随季节及空间的变化具有明显的演替规律[21]。自12月开始至次年3月，呼伦湖浮游藻类群落组成中的蓝藻门和硅藻门相对丰度降低，绿藻门相对丰度升高，1、2、3月绿藻门相对丰度达到80%及以上，而刚封冻的12月绿藻门的相对丰度仅为44.6%；同时，随着冰封时间的延长，物种数量降低，藻类密度反而升高；在空间分布上，不同采样点藻类丰度存在明显差别，西岸藻类丰度明显高于东岸。笔者认为：

1)冰封期的一些特殊条件(如温度低、光照随冰盖的增厚而降低、湖水与外界失去联通等)导致一些物种不适应(如蓝藻门物种喜高温，对高温耐受性强，具备低温休眠的习性)，物种发生更替，可以适应环境的物种占据空余出来的资源空间而大量繁殖，从而导致浮游藻类种类下降而密度上升，湖泊浮游藻类种类更趋于单一。

2)随着温度降低，冰盖厚度增加，液态湖水转变为固态冰层。浮游藻类具备一定的运动性，冰的形成使浮游藻类的密度升高。

3)藻类的空间分布变化中，西岸丰度高于东岸。呼伦湖西岸地势陡峭，底质为砂石，而东岸地势平缓，底质为淤泥。一般来说，影响藻类丰度的因素主要为光照、水温和营养盐，冰盖下的水温相对恒定，但冰盖下水体并非均质，营养盐等因素存在空间异质性，导致藻类丰度在空间分布上存在差别。12月和次年1月，西岸TN、TP浓度明显高于东岸，而3、4月两岸营养盐浓度差别较小，可以认为，藻类丰度与氮、磷等营养盐有关，但影响过程及变化机理还需进一步研究探讨。

3.2 浮游藻类多样性变化趋势及成因

物种多样性是群落或生境中种类数及个体数的分配情况，即物种丰富度以及均匀度的表征，通过物种多样性可以直接或间接反映生态系统的结构、稳定程度以及生境差异等。

该次研究发现，冰封期呼伦湖浮游藻类多样性指数随时间的变化表现出明显的下降趋势，最高值出现在冰封期的第一次采样调查。多样性研究结果与前文群落特征变化相一致，由于冰盖形成导致种类减少、密度升高，从而种群配置不均、多样性指数较低。

3.3 浮游藻类种类与水环境因子的关系

从浮游藻类物种与环境因子之间的关系来看，浮游藻类群落分布格局受多种环境因子的影响，一般认为温度是影响藻类群落结构的关键环境因子，此次研究选择特殊的冰封期，该时期冰盖下湖水温度均为0 ℃，同时在冰盖的作用下，湖水水文状况相对稳定，与外界联系较少。在控制水温这项关键指标的前提下，进行物种与环境因子的对应关系分析，发现NH3-N是冰封期呼伦湖硅藻门的重要影响因子(尤其是对菱形藻和舟形藻)；TN是绿藻门物种纤维藻、弓形藻的重要影响因子；TP与蓝藻门物种关系密切。

冰封状态下水环境的变化导致浮游藻类演替及响应过程的研究较少，现有研究多集中于非冰封期。沈会涛等[11]研究得出pH和TP是影响白洋淀浮游藻类物种分布格局的重要因素；栾青衫等[22]研究得出透明度、硝酸盐和硅酸盐是影响长江口夏季浮游藻类分布的主要环境因子。多位学者对浮游藻类季节动态研究表明，温度是影响藻类群落的关键环境因子[23-25]。笔者的研究证实了冰封状态下水体中的营养盐(特别是氮、磷)依然是藻类生长最主要的元素，氮、磷是蓝、绿藻主要的环境影响因子。

呼伦湖湖面结冰以后，随着气温降低，冰层增厚，流动水体减少，水体中的营养盐、化学成分均发生改变，浮游藻类群落结构由于物理、化学环境的变化而产生演替。

4 结论

1)冰封期浮游藻类群落结构有着明显的演替规律，物种组成以绿藻门(52.5%)为主，这与蓝藻门在低温环境休眠而沉入水体底部有关，进而物种丰富度下降，由刚封冻时的40个属(种)降至冰盖消融前的34个属(种)；优势种表现出多样至单一的变化规律，物种丰度随时间呈上升趋势。由此可见，冰封导致群落结构及其种类组成发生了较为明显的变化规律。

2)随着冰封期的时间推移，浮游藻类多样性指数呈下降趋势，而且除J值外表现出不同程度的显著变化，可见冰盖对浮游藻类的丰度及丰富度影响明显。

3)CCA排序结果表明，冰封期浮游藻类群落特征与水环境因子存在相对应关系。环境因子对浮游藻类丰度有很好的解释，主要的影响因子有NH3-N、TN、TP、Cond、DO、BOD5、CODMn、pH。

硅藻门物种丰富度受NH3-N的影响明显，蓝藻门物种丰富度受TP的影响明显，绿藻门物种丰富度受TN影响明显。