浑河流域大型底栖动物摄食功能群对栖息地环境的选择适应性

韩 洁,宋蒙蒙,张 杰,殷旭旺,*,徐宗学,张 远

1 大连海洋大学,水产与生命学院,辽宁省水生生物学重点实验室,大连 1160232 北京师范大学,水科学研究院,北京 1008753 中国环境科学研究院,环境基准与风险评估国家重点实验室,流域水生态保护技术研究室,北京 100012

在自然界生物与周围环境有着密切的关系,生物与环境之间不断地进行交互作用,进而形成一个稳定的生态系统[1]。在水生态系统中,大型底栖动物是河流中分布最为广泛的类群之一且存活时间较长[2-3]。大型底栖动物对于环境条件的变化较为敏感[4],不同大型底栖动物类群对于栖息地和食物选择等具有不同的要求[5],栖息地环境的改变会影响大型底栖动物群落的组成、分布以及多样性[6]。Dolédec提出：物种的出现具有较强的随机性,而分析生物性状则可以更深入的了解物种与栖息环境的相关性[7]。Beauchard等[8]也曾指出：在底栖动物的研究中,生物性状与栖息环境的关系更应得到重视。生物性状是物种在自然选择压力与胁迫因子下长期作用的结果[9],因此物种的生物学特性具有测量群落功能多样性的潜力,以及评价和预测生物群落受干扰后群落功能的变化趋势,从而间接反映生态系统功能多样性的变化趋势[10-11]。底栖动物在不同的栖息环境下呈现出不同的生物学特征,生物性状的改变及频率都和相关环境条件有关[12]。

特定的环境变量组合往往对应着特定的底栖动物群落结构[13],殷旭旺等[6]在太子河流域研究表明：水体流量的不同会影响大型底栖动物的分布。王博涵等[14]在济南河流中的研究发现：在淮河和黄河不同流域内影响大型底栖动物群落分布的环境因子不同。Richards的研究表明：河段尺度上的水沙变量对底栖动物群落结构具有非常强的预测性,不同的水沙环境下底栖动物群落构成差异显著[15]。利用生物性状特征作为评价指标的标准,探求大型底栖动物群落与环境之间的协同关系,可以进一步的对大型底栖动物群落进行相关性研究[16]。

对于大型底栖动物的研究多采用群落结构参数来进行一系列的评价,有研究指出：传统的群落结构研究对生态系统的性能提供了相当有限的信息,而物种功能群与生态系统之间的相关性相对于群落结构更为紧密[17]。功能群是将生物类群划分成具有相同功能,或者利用相同资源的类群。功能群分类方式在一定程度上降低对物种分类的鉴定要求,弱化了群落内种类之间的关系,强调了功能群的集体作用[18]。大型底栖动物群落结构构成具有较强的功能特性,功能群对于研究大型底栖动物群落结构和功能组成具有重要作用[19]。基于大型底栖动物获取食物来源的形态学和行为适应的摄食功能群(FFG)分类方法已经作为评估环境条件对水生生物影响的重要工具[20]。研究大型底栖动物功能群可以更有效地反映生物与环境的关系[21]。

浑河发源于清源县长白山支脉滚马岭,流经辽宁中部城市群,是沿岸城市废水排放的主要通道。浑河上游建有大伙房水库,水库以上区域为低山丘陵,森林覆盖率高；中下游为平原地区,河网交错,土地开发利用程度较高；下游河口段地势低洼,水面宽阔[22],生境特征明显。本研究以浑河作为研究对象,使用生物性状分析(Biological traits analysis,简称为BTA)与传统的多样性分析相结合,对浑河流域大型底栖动物与其栖息环境进行研究。通过对不同功能群的底栖动物生存环境进行调查,分析浑河流域大型底栖摄食功能群结构的变化规律,了解底栖生物与栖息地之间的相关性,为浑河流域生态环境保护和管理提供基础数据,也为进一步制定保护方案提供科学的依据。

1 材料与方法

1.1 研究区域与采样点设置

浑河水系(40°20′—41°00′N,122°20′—125°21′E)位于辽宁省东部地区,流域面积1.14×104km2,全长415 km。本研究于2012年5月—6月在浑河流域根据底质类型、流速、水深等条件选取22个采样位点(采样点设置如图1)并以此为依据进行分组(分组情况如表1)对河流的栖息地环境生态进行监测,并采集大型底栖动物样品。

表1 浑河流域点位以及功能群分布

PR：捕食者,Predator； GC：直接收集者,Collector-gatherers；SC：刮食者,Scrapers；FC：过滤收集者,Collector-filterers;H1—H25,是采样点,请参看图1

1.2 生物数据的采集与鉴定

1.2.1采集方法

图1 浑河流域采样点分布Fig.1 The sampling sites distribution in Hunhe River

在选定的点位100 m的范围内,采用索伯网(网口为40 cm×40 cm,网孔径为500 μm)随机采集2个平行样本。将采集的样本放入60目网筛中筛洗,通过人工挑出动物活体并将其放入70%的酒精中保存,带回实验室在显微镜(OLYMPUS-CX21)或解剖镜(OLYMPUS-SZX7)下进行分类和计数,依据相关的文献资料[23-25]进行样品鉴定,尽量鉴定到最低分类单元。

1.2.2生境指标

生境指标主要测量了水深、流速、电导率、总溶解固体、水体硬度以及底质类型。其中水深、流速使用流速仪(FP111)当场进行测量；电导率(Cond)、总溶解固体(TDS)均用水质分析仪(YSL Pro 2000)进行当场测量。选取2 L的水样,4℃保存48小时内运送回实验室,根据标准方法[26]测定水体硬度(TD)、溶解氧含量(DO)。

底质的测定使用分样筛和量杯采集并测量不同粒径的底质体积,底质标准按漂石(>256 mm),大卵石(128—256 mm),小卵石(64—128 mm)大圆石(32—64 mm),小圆石(16—32 mm),粗粒(8—16 mm),细粒(4—8 mm),砂(<4 mm)。根据公式[28]计算底质指数(IOS)=0.08%漂石+0.07%大卵石+0.06%小卵石+0.05大圆石+0.04%小圆石+0.03%粗粒+0.02%细粒+0.01%沙。

其余生境信息根据河流栖息地生境评价指标[29]进行当场人工记录。为减少误差,所有点位均有一人负责。

1.3 功能群的划分

功能摄食群的概念最早由Cummins等[30]在20世纪70年代提出,按照其理论根据食性类型将浑河的底栖动物分为以下5类功能摄食类群(表2)：

(1)捕食者(Predator,PR)以捕食其他水生动物为食。

(2)直接收集者(Collector-gatherers,GC)主要收集河底的各种有机细颗粒(>0.45mm且<1mm的有机物颗粒)为食。

(3)刮食者(Scrapers,SC)主要以各种营固着生活的生物类群为食。

(4)过滤收集者(Collector-filterers,FC)主要以各种细有机颗粒物为食。

(5)撕食者(Shredders,SH)主要以各种凋零物和粗有机颗粒(有机物粒径>1 mm)为食。

1.4 生物性状(BTA)分析

根据Bremner等人[11,31]的研究,对底栖生物按生活史、形态、生活适应和行为等特征进行分类。并根据浑河流域出现的大型底栖动物实际特点,确定大型底栖动物以生活方式、身体构造、摄食方式和生殖模式为主的4类生物性状进行分析(表2)。

表2 大型底栖动物群落生物性状变量与分类

1.5 数据处理

应用多响应置换过程(multi-response permutation procedures,MRPP)分析浑河大型底栖动物群落结构的空间异质性。计算各点位大型底栖动物的各类生物指数,包括Margalef种类丰度、Pielou均匀度指数、Shannon-Winner多样性指数,并对以上指标作为参数在浑河流域底质指数不同的河段下进行单因素方差分析(one-way ANOVA),若P值小于0.05,则差异性显著。对底栖物种密度首先进行除趋势对应分析(Detrended Correspondence Analysis,DCA),得出物种的单峰影响值梯度 SD,若 SD>2,则进行典范对应分析(Canonical Correspondence Analysis,CCA),若 SD<2,则进行冗余度分析(Redundancy Correspondence Analysis,RDA)。同时对数据进行 9999 次蒙特卡洛置换检验(Monte Carlo Test,MCT),来判断显著影响浑河流域底栖动物群落分布特征的环境因子(P<0.05)。对于出现的物种进行优势度计算,根据公式：Y=(ni/N) /fi,式中N为各断面中所有底栖动物的栖息密度的四次方根；ni为物种i的栖息密度；fi为物种i在各点位出现的频率,Y>0.02则为优势种。为减小种间数量差异对计算结果的影响,对各物种的栖息密度均进行四次方根转化[32]。

用SPSS 16.0进行相关数据分析,多响应置换过程分析在PC-ORD 5.0上进行分析,DCA和CCA在Canoco 4.5上进行,香农威纳指数和均匀度指数计算在Biodiversity pro上进行,柱状图与箱体图分析OriginPro 7.5上进行。除pH以外,所有水体环境数据和底栖群落结构数据均进行数据对数转换[log10(x+1)]。

2 结果

2.1 大型底栖动物物种组成

本次共采集到大型底栖动物48(属)种,隶属5纲8目22科,流域整体以节肢动物为主,其次是环节动物。常见物种为三带环足摇蚊(Cricotopustrifasciatus)、三轮环足摇蚊(Cricotopustriannulatus)、双线环足摇蚊(Cricotopusbicinctus)、克拉伯水丝蚓(Limnodrilusclaparedeianus)。其中组1的物种密度平均值为1327个/m2；组2物种密度平均值为742个/m2,组3物种密度平均值为205个/m2,组4平均物种密度平均值为703个/m2。多重比较结果显示大型底栖动物群落结构在不同的栖息环境下具有显著的差异(P<0.01)。

MRPP结果显示浑河不同分组点之间底栖生物群落具有明显的空间异质性(P<0.001)。根据箱体图结果显示：组1与组3、组3与组4在香农-威纳指数与均匀度指数上具有差异(图2)。

图2 大型底栖动物群落结构特征的比较分析Fig 2 Comparison of community structure of macroinvertebrates

2.2 大型底栖动物摄食功能群结构

浑河共出现5种底栖摄食功能群,主要以直接收集者功能群(11种)为主,主要为双翅目,物种数量占采集样品总数的64.46%,该功能群主要以双线环足摇蚊(Cricotopusbicinctus)和三轮环足摇蚊(Cricotopustrifasciatus)为主,分别占总功能群物种数量的44%和35.16%,优势度分别为0.16和0.08；其次是过滤收集者(6种),主要为颤蚓目,物种数量占总样品数的21.51%,主要物种为克拉伯水丝蚓(Limnodrilusclaparedeianus)占总功能群物种数量的92.33%,优势度为0.22；捕食者(20种)主要为毛翅目占总样品数的12.3%,该功能群主要以纹石蛾科(Hydropsychidae)为主,占总功能群物种数量的45.48%,优势度为0.07；刮食者(9种)主要为基眼目,占总采集样品数的1.98%,主要以铜锈环菱螺(B.aetuginosa)为主占总功能群物种数量的67.8%,优势度为0.067；撕食者2种(由于撕食者种类较少,且生物量与密度较少,无法辨别其是否存在规律性,故本文将不对此功能群展开研究)。

图3 不同底质类型底栖摄食功能群结构 Fig.3 Structure of functional feeding groups under different IOS

图3为各功能群在不同分组中所占的比重。结果表明：组1中PR>GC>SH>FC,组2中GC>PR>SH>FC,组3中SH>GC>PR>FC,组4中FC>GC>SH>PR。PR功能群多分布在底质类型为小鹅卵石、圆石以及粗细沙中；GC功能群多分布在石块、部分圆石以及部分粗砂中；SC功能群多分布在粗砂粒与细沙粒中；而FC功能群则分布在淤泥与细沙的底质中。并且多重比较结果显示在不同栖息环境之间大型底栖动物的摄食功能群结构具有显著差异(P<0.01)。

2.3 不同底质类型环境因子的差异

根据SPSS单因素方差分析不同点位分组之间的部分栖息环境的差异性(表3)。除流速和溶解氧含量外,其他各项因子均在各分组点位呈现显著的差异性。

表3 不同底质类型环境因子比较(平均值±标准差)

IOS：底质指数,Index of the substrate； D：水深,Depth；V：流速,Velocity；Cond：电导率,Conductivity；TDS：总溶解固体,Total dissolved solid; TH：硬度,Total hardness； HES：栖息地评价,Habitat evaluation system；DO：溶解氧含量,Dissolved oxygen content

图4 底栖功能群与环境因子的相关性分析 Fig.4 Concordance between functional feeding groups and species-environmental relationships

对浑河流域22个采样点位进行除趋势对应分析(DCA),其物种的单峰影响值梯度为4.260(SD>2),表明浑河流域底栖群落结构对生态梯度的响应是非线性的,因此运用典范对应分析对浑河流域的水文条件及水环境因子进行分析,筛选影响底栖动物群落分布的因子。CCA结果显示：IOS指数(P=0.029,F=1.435)、总溶解固体TDS(P=0.03,F=1.685)、电导率(P=0.001,F=1.564)是影响底栖动物分布的主要因子。

根据CCA结果显示(图4)：PR功能群的驱动因子是流速,SC功能群的驱动因子是溶解氧；FC功能群的驱动因子是溶解氧和电导率,GC功能群的驱动因子是IOS指数。

2.4 不同功能群BTA差异

优势类群主导底栖动物群落结构[33],Tomanova[33]在研究中发现不同的底栖群落在属之间具有相似的栖息环境。因此根据表2中所列的3类生物性状以及相关书籍与参考文献[1,6,23-25]对浑河所出现底栖摄食功能群选取具有代表性的优势种进行生物性状分析与划分(表4)。 浑河流域底栖生物不同功能群主要分布在不同的生境中,并且不同功能群的底栖动物在生物性状上均呈现明显不同。

表4 浑河流域底栖摄食功能群主要物种BTA比较分析

3 讨论

本次在浑河流域采集到大型底栖动物48(属)种,隶属5纲8目22科,流域整体以毛翅目为主,其次是颤蚓目。主要优势物种为三带环足摇蚊(Cricotopustrifasciatus)、三轮环足摇蚊(Cricotopustriannulatus)、双线环足摇蚊(Cricotopusbicinctus)、克拉伯水丝蚓(Limnodrilusclaparedeianus)等。应用多响应置换过程结果显示：浑河流域内底栖动物功能群分布具有明显的空间异质性。从大型底栖动物的分布上看,在1组苏子河段,底栖动物密度和生物量最高,Beauger[34]研究结果：在32—256 mm的粒径(即鹅卵石、圆石以及粗砂粒)中,底栖动物在这种复杂的栖境中能隐蔽生存因此具有较高的密度与生物量,这与本研究的结果相一致。Beisel[35]指出底栖动物的密度随着水深的增加而降低,这与本研究结果大致相同。

底栖动物对不同的栖息环境表现出不同的偏好,每一种环境都支持着一组特定的底栖动物群落[1]。浑河流域共出现5种底栖摄食功能群,以直接收集者功能群为主,主要分布在在底质类型为石块、部分圆石以及部分粗砂中；捕食者功能群多分布在底质类型为小鹅卵石、圆石以及粗细沙中；在粗砂粒与细沙粒中主要以刮食者功能群为主；滤食者功能群则分布在淤泥与细沙的底质中。通过比较四个分组之间环境因子的差异性,除流速和溶解氧含量外,其他各项因子均在各分组点位呈现显著的差异性。典范对应分析结果显示：PR功能群的分布受到流速的影响,在流速较快的苏子河河段PR功能群是优势种群。在济南地区河流的研究中提出：捕食者丰度受到流量限制,主要适合一些对激流适应能力强的昆虫生活[14],这与本研究中对PR功能群的研究一致。影响GC功能群的驱动因子是IOS指数,红河与英额河,底质类型复杂,栖息环境复杂性较高,生物多样性较高,水体内有机质含量较高[6],更适宜摄食有机质颗粒的直接收集者功能群生存。

通过比较分析不同功能群优势物种的生物性状,可以发现不同功能群在身体构造、生活方式、运动方式等生物学特征上具有明显的差异(表4)。浑河流域大型底栖动物的生物性状表现为：其以毛翅目为主的捕食者功能群身体上均附有一层硬壳保护,并且可以在水体中自由活动,大多毛翅目都不筑巢,因此多分布在底质复杂的水体中用小鹅卵石、圆石等碎石来遮掩身体[25-27]；而以双翅目为主直接收集者只有头壳具有较厚的甲壳质壁,头部口器不能直接摄食,所以多以微粒有机颗粒为主,生活方式多为钻蚀在水生植物表面或组织内要成通道形成巢穴,一方面是为了躲避捕食,另一方面是为了摄取食物[25]。以基眼目为主的刮食者体表有厣,多以藻类、菌类等为食,足腺多分泌粘液,可附着在岸边或水底。这种生物性状更适应粘附在较深流速缓慢的岸边或水底并且食物来源充足的水体。在项珍龙等人[37]对浑河流域硅藻的研究结果显示,浑河中游具有更多的硅藻种类,底质多为细沙粗粒,可滞留更多的粗颗粒有机物,能为刮食者功能群提供丰富的食物来源[19]。浑河下游由于人类活动频繁,水体污染严重,底质类型多为淤泥与细沙,以颤蚓目为主的过滤收集者喜栖于淤泥底质中,吸食淤泥或过滤有机碎屑,耐污性极高,随着淤泥中有机物的增加,颤蚓的某些耐污种类个体数量能够猛烈增加[13],并且下游地区其他生物存活较少,使其成为浑河下游的主要物种。