陆地生态系统植物和土壤微生物群落多样性对全球变化的响应与适应研究进展

沈芳芳，刘影，罗昌泰，刘文飞，段洪浪，廖迎春，吴春生，樊后保*

1. 南昌工程学院/江西省退化生态系统修复与流域生态水文重点实验室，江西 南昌 330099；

2. 鄱阳湖流域水工程安全与资源高效利用国家地方联合工程实验室，江西 南昌 330099

继2002年《生物多样性公约》承诺到2010年大幅度降低生物多样性丧失速度（Rands et al.，2010），经数据调查发现全球范围内生物多样性丧失的速度似乎未减缓（Flombaum et al.，2008；Butchart et al.，2010），对生态系统过程和功能产生了负面影响（Isbell et al.，2011；Hooper et al.，2012）。近几十年来，人类活动导致氮沉降、气候变暖、大气CO2浓度（eCO2）均有所上升，预计在未来一段时间内仍会持续增加（Reich，2009；苏宏新等，2010；Cantarel et al.，2013；Liu et al.，2013；中国气候局气候变化中心，2019）。持续的温室气体排放量增加会导致全球气温和降雨格局发现变化，与此同时发生的环境变化对全球主要生物群落的影响仍存在很大的不确定性（IPCC，2007；Cantarel et al.，2013）。此外，干旱地区的面积约占全球陆地面积的 45%，因气候变化促进干旱扩张，预测21世纪末将达到68%，干旱地区的扩张可能加强区域性气候变暖（Huang et al.，2016）。目前，氮沉降、eCO2、气候变暖和极端干旱被认为是生物多样性损失的驱动因素（Gedan et al.，2009；Huang et al.，2016；Simkin et al.，2016；Thakur et al.，2019）。

在过去的几十年中，人们普遍认识到植物动态受植被根系、病原菌、共生体和分解者之间相互作用的强烈影响（Mosse，1973；Janos，1980）。20世纪 90年代，逐渐意识到土壤微生物群的作用，尤其是菌根真菌、根系病原体等是植物群落动态的驱动因素（Grayston et al.，1998；Nilsson，2008；Jiang et al.，2017）。近些年来，植物属性（植物生产力、组成和多样性）与土壤微生物属性（相对丰度、丰富度或多样性及群落组成）之间的关系也受到了广泛关注（van der Heijden et al.，2008；Bardgett et al.，2013；Prober et al.，2015；Jiang et al.，2017）。地上和地下群落共同调节整个生态系统过程及对环境变化的响应（Adair et al.，2019），多种环境变化会改变植物和土壤微生物群落多样性与生态功能的耦合关系（Isbell et al.，2013）。过去大多数关于气候变化对植物群落和土壤微生物群落影响的研究集中在单一因子（Clark et al.，2008；Simkin et al.，2016；Guo et al.，2018；Castro et al.，2019），而因子之间的相互作用具有相当大的潜力，这些年全球变化多因子驱动对植物和土壤微生物群落的影响也逐步成为生态学焦点（Reich，2009；Castro et al.，2010；Tilman et al.，2012；Cantarel et al.，2013；Ganie et al.，2016；Delgado-Baquerizo et al.，2017；Adair et al.，2019）。

本文就现有关全球变化背景下植物群落和土壤微生物群落多样性的研究进行综述，结合当前四大全球变化因子，如氮沉降、气候变暖、eCO2和极端干旱，探讨植物和土壤微生物群落多样性对全球变化单因子及多因子交互作用的响应与适应规律，最后指出当前研究的不足和今后的发展方向。

1 全球变化单因子对植物和土壤微生物群落多样性的影响

植物和土壤微生物群落对环境驱动因子的差异敏感性促使群落可能对环境因素有不同的反应（Cruz-Martínez et al.，2009；Mangan et al.，2010；Adair et al.，2019）。现有研究表明，生态系统同时响应多个环境因素的变化，包括氮沉降、气候变暖、eCO2和极端干旱等，全球变化可以直接改变植物物候期、群落组成、丰富度、物种分布和生产力，或间接影响植物生长的环境因子和土壤物理化学性质，通常土壤微生物影响的地下生态系统过程是这些群落对全球变化响应的核心（Hooper et al.，2012；王美溪等，2018）。

1.1 氮沉降对植物和土壤微生物群落多样性的影响

综合以往的研究结果，氮沉降改变了群落组成，大多数研究认为氮沉降降低了生物多样性（Clark et al.，2008；鲁显楷等，2008；Collins，2009；吴建平等，2014；Simkin et al.，2016；Zhang et al.，2018），尤其是过量的氮沉降；少部分研究认为氮沉降增加了生物多样性（Simkin et al.，2016），极少研究认为氮沉降对生物多样性无影响（Simkin et al.，2016）。许多陆地生态系统的相关研究表明，氮沉降（≥25 kg·hm-2·a-1）对生物多样性产生了严重的威胁，特别是在长期较低水平氮沉降（≤10 kg·hm-2·a-1）条件下，每添加单位氮引起的物种数量减少更多，表明慢性低水平的氮沉降对多样性的影响比通常认为的影响更大（Zhang et al.，2018）。究其原因，氮沉降引起的土壤酸化加剧和相关盐基阳离子可利用性的降低导致的补充机制是一方面（Clark et al.，2008；鲁显楷等，2008；Simkin et al.，2016；Delgado-Baquerizo et al.，2019）；生态系统受氮限制的程度得到缓解导致地上净初级生产增加，加速了对地上资源（光等）的竞争排斥机制是另一方面（Collins，2009；Simkin et al.，2016）。Simkin et al.（2016）调查美国大陆的15136个森林、林地、灌木丛和草地的草本丰富度，研究点中有24%的地区氮沉降量超过了植物物种丰富度损失的临界负荷，在44个群落梯度中有36%的物种丰富度与氮沉降之间存在负相关关系。在较低的氮沉降负荷下，草地、灌木丛和林地比森林更易遭受物种损失，且在酸性土壤中物种损失的敏感性增加，但氮富集会增加极端贫瘠环境中的生物多样性（Simkin et al.，2016）。停止施氮10年后，植物种类相对数量得到恢复，但物种丰度没有恢复，表明氮沉降的某些影响是可逆的（Clark et al.，2008）。

土壤微生物群落通常对氮沉降敏感，同时微生物的特定功能组，包括氨氧化细菌（AOB）、氨氧化古菌（AOA）和菌根真菌也对氮沉降非常敏感（Leff et al.，2015；Zhang et al.，2018）。通过对全球151项有关土壤微生物量、组成和功能对氮沉降的响应研究结果进行综合分析，发现氮沉降对全球范围内生态系统的土壤微生物均呈现负面影响，且这种负面影响随氮沉降处理时间的延长和施氮量的增加而加强（Zhang et al.，2018）。但也有研究认为，长期（37年）施氮仅改变了微生物的群落组成，而不影响其多样性（Wang et al.，2019）。微生物类群的不同对氮沉降的响应也不同，其中细菌受氮沉降的响应更明显（Adair et al.，2019；刘桂要等，2019）。Leff et al.（2015）进一步指明氮沉降降低了细菌群落成员的基因组大小并引起代表性功能基因相对丰度的变化，如菌根真菌、产甲烷古菌和寡营养细菌类群。Wang et al.（2018）综合统计全球198个施氮试验点的土壤微生物多样性数据，发现在氮沉降条件下，土壤微生物生物量与群落多样性呈显著正相关，期间土壤养分变化是影响微生物群落多样性变化的主要因素，而非土壤 pH的变化。氮沉降会加剧森林受磷的限制，在土壤大团聚体和微团聚体中，大多数微生物生长受磷的有效性限制（Fang et al.，2016）。土壤微生物对氮沉降的响应还受植物组成和林龄、土壤团聚体和养分等的影响。氮沉降条件下，植物种内（纯林）和种间（混交林）互作的改变显著影响了土壤性质和土壤微生物群落，其中土壤真菌群落受其影响更为明显（Guo et al.，2019）。

1.2 气候变暖对植物和土壤微生物群落多样性的影响

全球变暖趋势进一步持续，中国是全球气候变化的敏感区（中国气候局气候变化中心，2019）。全球变暖在过去100年里对生态系统产生了显著的影响，导致许多生物的生长范围向更高海拔地区和偏向极地地区变化（Li et al.，2006）。气候变暖对植物的影响首先体现在植物物候的变化，通过实验对比自然气候下长期观测（观测实验）和直接对植物进行加温（变暖实验），与长期观测相比，变暖实验促使植物的开花和展叶时间分别提前了8.5倍和4.0倍（Wolkovich et al.，2012）。观测实验表明气候变暖已经导致北方森林迅速取代加拿大苔原和北极苔原中的灌木（Bardgett et al.，2008）。大多数研究认为气候变暖导致了植物多样性的减少，全球性的变暖对热带地区生态系统的影响最大，温度增加的幅度可能超出了热带植物叶片温度的最大耐受范围（De Valpine et al.，2001；Walker et al.，2005；Gedan et al.，2009；杨晓艳等，2018）。在中纬度盐沼泽地区，变暖实验（＜4 ℃）改变了盐生物种的组成和分布，导致植物多样性迅速丧失，其中Shannon多样性指数降低了44%－74%，反而促进了具有竞争优势的盐生狐米草（Spartina patens）的生长（Gedan et al.，2009）。在气候恶劣和低生产力地区（如高山地区），气候变暖可以增加种间竞争对高山植物群落结构的作用，从而改变生物相互作用对多样性的长期影响（Klanderud et al.，2007）。在苔原地区，变暖实验增加了该区域的落叶灌木、禾本科植物和杂草的高度和盖度、减少了苔藓和地衣的覆盖，降低了物种多样性和均匀度（Walker et al.，2005）。基于荟萃分析，在较温和的北方生态系统或具有更大的土壤养分可利用性环境中，地衣覆盖率下降以应对气候变暖，此时维管植物丰度增加，平均为(108%±39%)（Cornelissen et al.，2001；Walker et al.，2005）。但在同一片地区，观测实验与变暖实验的物种多样性降低的变化模式不一致，这可能与长期和短期变暖效应之间的差异有关，区域物种多样性的变化是由当前现存物种的相对丰度的变化引起的（Walker et al.，2005）。也有少数研究认为气候变暖增加了植物多样性，增温 3－5 ℃使热带地区植物多样性和起源率呈现快速且明显的增加（Jaramillo et al.，2010）。为期7年的变暖实验中，有2个物种积极响应，4个物种消极响应，主要是物种的丰度、大小、开花和霜冻损害存在差异（de Valpine et al.，2001）。

气候变暖促进生态系统中土壤微生物群落的演替分异，导致群落的随机过程随时间的推移而降低，并驱使土壤微生物群落更快地演替到下一个群落状态（Guo et al.，2018）。基于宏基因组学来看，气候变暖使所有基因丰度增加了7%，改变了16.2%细菌功能基因和 15.6%细菌功能基因的信号强度（Cheng et al.，2017）。土壤增温（＞环境温度5 ℃）处理 12年后，土壤微生物生物量和真菌的丰度显著降低，向革兰氏阳性菌和放线菌转变（Frey et al.，2008）。环境温度变化（升温或降温）后，多样性功能关系表现为功能冗余下降，需要更多物种来维持生态系统生产力，因此一些最适温度的物种将会被保留甚至占优势，不适宜的物种可能被淘汰（García et al.，2018）。综合以往的研究，不同增温处理对微生物群落组成的影响或显著或无效应，这与增温的持续时间、强度、频度和微生物生长所需的底物可利用性有关（Finlay et al.，1997；Frey et al.，2008；Adair et al.，2019）。增温还可以通过影响温度敏感性的酶活性直接改变土壤微生物群落功能，或改变净初级生产来影响土壤微生物丰度和组成（Gray et al.，2011；Zhou et al.，2012）。土壤微生物类群对增温的响应存在差异，其中细菌对暖化的反应更强烈；细菌的不同操作分类单元（OTU）对增温的响应也存在差异，如放线菌门和厚壁菌门的相对丰度随增温而增加，而拟杆菌门和变形杆菌则下降（Adair et al.，2019）。土壤微生物群落会被动响应全球变暖，还会主动降低生理活性、减缓呼吸量的上升、耐高温的微生物群落增多等以适应高温环境，这个观点被称为土壤微生物呼吸的“热适应性”（沈瑞昌等，2018）。García et al.（2018）将 24个来自冰岛暖流的细菌物种随机组合成不同多样性的微生物群落，测定其对梯度温度（10－40 ℃）的耐热性，发现微生物热耐受能力存在差异，同时多样性丰富的生态系统可能存在功能冗余效应，且温度升高的情况下维持生产力的能力更高，植物多样性更高的群落中存在热耐受微生物的比例也更大。

1.3 大气 CO2浓度升高对植物和土壤微生物群落多样性的影响

关于气孔发育的研究表明，CO2的长距离和短距离信号传导是正常植物发育的必要组成部分（Woodward，2002），因此 CO2被视为是限制植物光合作用的资源。一般情况下，全球范围内 eCO2增强了植物的光合作用从而刺激植物的生长和凋落物碳输入更新，并通过减少气孔孔径而减少水的使用（Woodward，2002；Carney et al.，2007），具有更高的碳同化作用和净初级生产量（Kardol et al.，2010）。基于野外观测实验，植物通常对eCO2的响应表现为负反馈，且短期和长期实验均能观测到CO2富集下的植物光合作用驯化，但呈现不同的反馈机制活性（Woodward，2002）。CO2对植物生长的刺激作用取决于水、氮和磷等资源的可利用性，因此影响植物多样性（Belote et al.，2004）。eCO2对物种丰富度的影响有积极效应（Zavaleta et al.，2003；Gray et al.，2011）也有消极效应（Collins，2009），其中积极效应归因于eCO2对土壤水分的积极影响（Zavaleta et al.，2003）。

土壤中大部分生命是异养的且依赖于植物的有机碳输入，因此土壤微生物活动、群落组成和功能极大地受到 CO2浓度变化的影响（Drigo et al.，2008）。在气候变化驱动下，植物群落组成变化如何影响土壤微生物及其代谢和参与碳循环反馈，关键取决于植物凋落物进入土壤的有机物的质量和数量的变化（Bardgett et al.，2008；Gray et al.，2011）。此外，植物组成的改变还可以通过光合作用影响CO2的吸收以及改变土壤物理环境，例如通过根构造和生根深度的变化来强烈调节碳交换，在高CO2浓度下，更高密度的植物根系更新可能促进土壤真菌的生长（Carney et al.，2007）。植物生长可以通过根分泌的易降解糖、有机酸和氨基酸来促进光合产物碳通量向细根、根共生体（如菌根真菌）和异养微生物的转移，间接影响土壤微生物（Bardgett et al.，2008；Gray et al.，2011）。植物种类、微生物与根系的距离、接触表面积等，也会影响土壤微生物的活动、数量和群落组成的变化。eCO2促使草本植物的根际细菌总数增加85%，呼吸根际细菌增加170%（Montealegre et al.，2002）。不同生态系统的许多研究发现，eCO2会增加土壤中真菌的丰度，这与高CO2浓度下较低的氮利用率有关，相比细菌，真菌偏好更高C:N的有机质（Carney et al.，2007）。Carney et al.（2007）研究6年eCO2成倍地减少了灌木丛——橡树生态系统中的土壤碳，且土壤碳的减少受土壤微生物组成和活动的变化驱动，因土壤中具有较高丰度的真菌、真菌生物量/细菌生物量（F:B）和较高的碳降解酶（木质素水解酶和酚氧化酶）活性。同时微生物脂肪酸的稳定性碳同位素（δ13C）数据表明eCO2增强了微生物对土壤有机质中的碳化合物的利用，即 eCO2加速了土壤微生物将土壤有机碳氧化为CO2，增加了其作为生物量基质的碳源利用，这项研究结果表明通过改变土壤微生物群落，eCO2可能会导致潜在的碳汇成为碳源（Carney et al.，2007）。长期（14年）高出环境CO2浓度（275 mg·L-1）条件下的一年生草地的土壤微生物群落的研究表明，基于16S rRNA基因扩增子和GeoChip微阵列，土壤微生物群落的分类和功能基因组成均发生改变，对资源可用性有积极反应的微生物分类群的相对丰度在高浓度 CO2下有所下降，与碳分解相关的微生物基因受到CO2浓度变化的影响，与碳固定相关的微生物基因则基本保持不变（Yang et al.，2019）。依据火山口CO2（极高/几乎纯）研究表明，长期暴露于极高CO2浓度环境下，有利于厌氧和异养生活方式的生物富集，如厌氧菌和一些藻类的生长，其生长将火山排放的CO2重新引入到土壤碳循环中，土壤有机质几乎未降解，在这种环境下保存和积累（Beulig et al.，2016）。

1.4 极端干旱对植物和土壤微生物群落多样性的影响

极端天气气候事件趋多趋强，气候风险水平呈上升趋势，阶段性变化明显（中国气候局气候变化中心，2019）。轻度干旱导致林下树木死亡，严重干旱也可能导致树冠枯死，因此，严重的干旱将导致物种组成的方向性发生变化（Olivares et al.，2015）。在生态系统功能方面，干旱将减少植物根系的生长和生物量减少，严重的还可能使森林从碳汇变为碳源（Olivares et al.，2015）。在全球旱地生态系统中，植物多样性-生态系统稳定性关系在干旱梯度中具有强烈的气候依赖性，因为干旱调节了植物多样性的稳定作用（García-Palacios et al.，2018）。张蕊等（2019）研究表明极端干旱不仅改变了荒漠草原群落的物种组成，降低了Shannon-Wiener指数和物种丰富度指数，而且导致现存生物量降低了50%以上，同时影响了植被的碳氮密度，从而减弱了碳氮汇功能。叶片功能性状（叶表面积，SLA）的多样性可能在低干旱水平下推动生态系统的稳定性，而植物物种丰富度可能在评估高干旱水平具有更大的稳定作用（García-Palacios et al.，2018）。气候变化引起的植物群落变化可能有助于预测土壤微生物群落组成的变化（Kardol et al.，2010）。西北干旱地区丛枝菌根真菌的菌种及其多样性受当地的植被类型（荒漠、草甸、草原、森林和农田等）的驱动，其中土壤水分条件是丛枝菌根真菌发生和分布的制约因素（冀春花等，2007；聂园园等，2017）。干旱、半干旱地区为盐渍化土壤的主要分布区，玛纳斯河干旱地区盐分含量最高，以盐生植物占优势，其植物多样性与土壤微生物多样性之间为显著正相关（王静娅等，2016）。

极端干旱通常可以降低土壤微生物量和活性，改变微生物群落组成，此时土壤微生物群落转向渗透胁迫型策略（Castro et al.，2019）。干旱可以显著改变根际微生物的组成，并对根际周围的内生菌群影响最大，干旱对根微生物群的影响也是由植物介导的（Zolla et al.，2013）。干旱条件更适合于耐旱性微生物如真菌、厚壁菌、放线菌和革兰氏阴性菌等的生长，导致F:B增加（Gray et al.，2011）。轻度干旱（约55%－60%田间持水量）时，混播（混种）处理的根际磷脂脂肪酸总量、细菌生物量显著高于对照和单种处理；水分充足（约75%－80%的田间持水量）时，土壤微生物群落变化没有明显的规律（孙彩丽，2016）。干旱影响土壤微生物群落结构的同时也影响了土壤碳稳定性（Canarini et al.，2016；Ganie et al.，2016）。提高土壤碳稳定性是缓解干旱等气候变化的重要策略，其中土壤微生物是碳稳定化的重要贡献者（Canarini et al.，2016）。依据4年田间降雨控制试验模拟极端干旱试验，发现土壤微生物群落对干旱的反应主要通过产生更小、更脆弱的微生物量碳库，从而增强了土壤异养呼吸活性，进而影响生态系统碳储存（Castro et al.，2019）。

2 全球变化多因子交互作用对植物和-土壤微生物群落多样性的影响

全球环境单因子变化对植物和土壤微生物群落多样性产生一定的直接或间接效应，双因子或三因子或四因子的综合效应可能是累加、协同、拮抗或非加性作用（Bardgett et al.，2008；Matesanz et al.，2009；Reich，2009；Isbell et al.，2013；Adair et al.，2019）。

2.1 氮沉降与气候变暖双因子交互作用

当氮沉降和气候变暖交互作用（氮沉降×气候变暖）时，植物群落和土壤微生物群落对其响应不同。Adair et al.（2019）研究植物-土壤多样性对氮沉降×增温处理 4年的响应时发现，植物多样性对氮沉降响应强烈，而土壤微生物群落对增温响应强烈，特别是土壤细菌群落，可能与土壤水分的相应减少有关。土壤细菌群落响应氮沉降和增温的功能能力（functional capacity）的变化集中在碳和氮循环相关的功能基因类别，这涉及了地上和地下群落之间的反馈（Adair et al.，2019）。土壤增温对碳循环基因的影响可能部分受微生物特性之间的权衡（Tradeoffs）关系驱动（Adair et al.，2019）。植物群落的变化将改变输入到土壤微生物群落的质量和数量，并影响凋落物分解和碳氮循环过程（Lange et al.，2015）。氮沉降和气候变暖都降低了土壤微生物生物量（Castro et al.，2010；Lu et al.，2011；Wang et al.，2018），改变了土壤细菌群落的组成和功能（Castro et al.，2010；Wang et al.，2018）以及土壤养分循环速度，从而调节植物的养分利用率。气候变暖往往与地上生物量的增加和植物群落组成的变化有关（Lin et al.，2010）。相比气候变暖，土壤真菌生长和养分循环速率主要由氮富集驱动（Crowther et al.，2015），氮富集可通过降低土壤pH和抑制木质素降解酶来抑制真菌活性，但在氮限制环境中通常会表现为促进效应（Treseder，2008；Wang et al.，2018）。氮沉降×气候变暖对植物或土壤细菌群落的分类组成或多样性没有显著的交互作用，两种驱动因素的影响是累加的（Adair et al.，2019）。

2.2 氮沉降与大气CO2浓度升高双因子交互作用

氮沉降和eCO2交互作用（氮沉降×eCO2）引发植物生物量的协同或累加效果在草原生态系统中研究最多。在美国明尼苏达州草原上，氮沉降、eCO2单独或交互作用均增加了低度多样性植物群落的生物量的积累，而在高度多样性植物群落下效应不同（Reich et al.，2001），高度多样性植物群落通常具有更大范围的植物功能性状，影响碳、氮循环，这种情况下的生态系统功能对氮沉降和CO2的潜在响应能力更强（Reich et al.，2001）。在植物群落层面，不同植物种类和多样性的组合可能包含对资源有强烈反应的物种和生态系统过程及功能的强烈影响，或者不同组合中存在更大范围的性状积极地影响竞争关系和相互作用（如生态位互补和物种的积极相互作用）（Reich et al.，2001）。在加州草原上，氮沉降×eCO2对多样性的影响是两者单一因素影响的累加（Zavaleta et al.，2003）。Reich（2009）研究草原生态系统时发现，经氮沉降和 eCO2处理10年后分别引起物种丰富度减少了16%和8%，两者交互作用多样性减少了 2%，说明氮沉降加速了生物多样性的损失，而 eCO2会减缓这种损失。氮沉降和 eCO2均在一定程度上增加了生态系统的地上净初级生产量，其交互作用协同增加净初级生产量，表明 eCO2可以抵消氮沉降对地上净初级生产量的影响（Collins，2009；Reich，2009）。在处理第2－10年时，氮沉降的效应在eCO2环境中持续减弱，eCO2使氮沉降环境中的物种丰富度下降2%，而在氮富集条件下，eCO2促使物种丰富度上升7%（Reich，2009）。CO2和氮对植物性状和土壤资源具有多重影响，改变了物种间的竞争性相互作用，因此，eCO2可以改善氮富集对物种丰富度的负面影响（Reich，2009）。当生态系统受氮限制时，氮沉降与eCO2对植物的生长起到协同增效作用表现在氮沉降增加可以缓解 eCO2条件下植物对养分的需求限制（李德军等，2003）。

生态系统属性和功能组相对丰度的变化共同解释了系统中 eCO2和氮沉降对物种丰富度的主要和交互作用的影响（Reich，2009）。氮沉降通常会导致植物群落的多样性减少，从长期看，物种的减少与生产力的降低有关（Reich，2009；Isbell et al.，2013）。研究进一步指出，富氮减少了物种丰富度，因为富氮条件下土壤溶液中氮含量较高、土壤水分含量较低、根系生物量较高以及根系碳：氮（C:N）较低等导致其他物种的死亡率增加，抑制了物种丰富度；而eCO2（与氮富集相比）对物种丰富度产生适度影响，部分原因是CO2对物种丰富度的关键驱动因素影响较小，有时还会抵消，CO2诱导根系C:N增加，土壤水分含量增加，从而抵消了生物量生产力的影响（Reich，2009）。通常认为eCO2和氮沉降驱动植物养分化学计量向相反的方向变化，但均增加了植物生产力（Reich et al.，2006），且植物资源主要受地上与地下组分的竞争，还有可能通过竞争或其他生物的相互作用来影响生物多样性（Reich，2009），氮沉降×eCO2对植物群落结构的影响是相反的而不是协同或累加的（Collins，2009）。物种丰富度对CO2和氮沉降的敏感性不同，导致其对多个全球变化因素的反应通常不能从单个因素的反应中预测，从而增加了我们对物种丰富度预测的挑战性。

2.3 气候变暖与极端干旱、大气 CO2浓度升高双因子交互作用

气候变化，特别是变暖和降水格局的改变，引起生物种的物候、生长和种间关系及分布区发生改变，可能改变区域和全球范围内植物物种和功能群的分布（Bardgett et al.，2008；牛书丽等，2009）。温度和降雨格局的变化被认为是影响植物群落的重要因素（Jaramillo et al.，2010），成为生物多样性丧失的主要驱动力（Sala et al.，2000；牛书丽等，2009）。依据亚马逊流域雨林的森林分布格局应对气候变暖和干旱的响应研究，干旱将使森林边缘和热带草原生态交错带产生森林收缩，导致广泛的沙化，特别是亚马逊东部地区，此外，气候变暖将通过降低植物生产力来减少植物物种的存活，从而降低植被的多样性（Olivares et al.，2015）。众多试验研究表明，在全球范围内和大陆尺度上土壤中可利用的含水量和pH被认为是影响土壤微生物丰度的最主要因素（Treseder，2008；Fierer et al.，2011；Shen et al.，2014；Delgado-Baquerizo et al.，2017；Tedersoo，2017）。一般湿度较大的生态系统存在较多的微生物（Fenner，2017），也有研究认为土壤温度是细菌和真菌丰度的最主要的因素（Tedersoo，2017）。基于微生物分类学的研究，相比细菌，土壤真菌的分布对土壤pH的敏感性较小，受温度的影响更大（Peay et al.，2016；Zhou et al.，2016）。

气候变暖导致土壤水分有效性降低可能会减弱eCO2的影响（Engel et al.，2009）。土壤微生物群落及其活动对高温和 eCO2的综合响应呈现出强烈的累加效应，且具有显著的碳交换反馈能力（Fenner et al.，2007）。土壤不同微生物类群，如细菌、真菌和古菌对 eCO2、变暖及其交互作用的响应不同。Hayden et al.（2012）研究澳大利亚草原不同深度土壤中的细菌、真菌和古菌对 eCO2（环境浓度+550 mg·L-1）和温度（环境温度+2 ℃）响应时发现，真菌明显受气候变化的显著影响；细菌群落多样性主要受深度影响；古菌对 eCO2响应明显；但对变暖的响应是C4植物的16S rRNA基因拷贝数增加，C3植物的则显著减少。半干旱区土壤微生物群落对变暖和eCO2交互作用的反馈可能通过两个方面响应：一是增温下的土壤氮循环的抑制效应；二是 eCO2单独作用或与增温的交互作用的碳和氮循环过程的增强效应（Yu et al.，2018）。依据半干旱地区土壤微生物群落的功能基因阵列（Geochip 3.0）结果可知，eCO2刺激了与碳固定和降解、甲烷代谢、氮固定、反硝化和氮矿化相关的关键功能基因，而增温则抑制了反硝化和氨化作用的相关基因，并且eCO2和增温交互作用对土壤功能过程的影响与eCO2单因子作用相似，一些参与顽固碳降解的基因未发生显著性变化（Yu et al.，2018）。

2.4 全球变化三/四因子交互作用对植物和土壤微生物群落多样性的影响

相对于其他生态系统，草地生态系统中对全球变化多因子交互作用的响应研究更多（Zavaleta et al.，2003；Cantarel et al.，2013）。基于草地生态系统的相关研究，气候变暖、eCO2和夏季干旱情况下，草本的相对丰度减少，且连续多年暴露于预测气候条件会对草地上生物量产生负面影响（Cantarel et al.，2013）。通过研究4年气候处理（变暖、增温、eCO2和夏季干旱）对草地地上生物量和群落结构的影响，发现变暖与增温交互、夏季干旱与 eCO2交互对群落结构的影响与处理开始时年地上生物量的增加有关，随着试验处理时间的增加，这种效应逐渐变为负值（Cantarel et al.，2013）。仅在增温处理中，一年生草本植物生物量变化与优势物种的功能性状（特定叶面积、叶片干物质含量和叶片氮含量）极为密切（Cantarel et al.，2013）。增温、土壤水分条件的改变和 eCO2等显著影响土壤微生物活动，高温可以促进微生物活动，而较低的水分条件可以抵消这种促进效应（Ganie et al.，2016）。相对于 eCO2和变暖，水分对植物群落组成的影响更大，从某种程度上讲，多因子相互作用之间的关系是由水的变化驱动的（Kardol et al.，2010）。以一年生草地植被多样性为研究对象，氮沉降、eCO2、气候变暖和降水4种全球变化处理3年后，氮沉降和 eCO2降低了植物多样性，降水增加了植物多样性，但气候变暖对植物多样性没有显著影响（Zavaleta et al.，2003），这4种处理的多样性反应与净初级生产反应没有完全一致的关系，说明不能简单地从生产力变化的角度解释草地植物多样性。由季节性的变化，一些不确定性和小型物种多样性变化相对大的贡献而导致的植物功能群之间资源利用的时间互补性的环境影响会是一种可能（Zavaleta et al.，2003）。此外，4种变化因子的交互作用对草地总多样性（杂草、一年生草、多年生禾草）影响不显著，当调查外来物种入侵时，发现多年生草多样性的增加部分抵消了外来物种的损失（Zavaleta et al.，2003）。

AOB是介导铵转为亚硝酸盐的微生物（Mushinski et al.，2019），可以同时响应eCO2、降水格局变化、增温和氮沉降（Horz et al.，2004）。氮沉降增加显著改变了氨氧化群落的结构，不断地将群落转向与亚硝化螺旋菌密切的优势细菌，当温度和降水没有增加时，这种转化最为明显；当CO2浓度升高时，AOB丰富度显著降低，eCO2对AOB丰富度的影响可以通过土壤水分变化和资源竞争来实现。相对于异养微生物，AOB是一些资源的劣势竞争者，并且资源竞争的增加可导致 eCO2条件下AOB丰富度降低（Horz et al.，2004），而当降水增加时，AOB下降最明显（Horz et al.，2004）。CO2浓度通过影响蒸腾作用的变化来增加土壤水分，这与高温相似，eCO2和降水交互作用与温度和降水交互作用非常不同。土壤N2O释放来自硝化和反硝化作用，需要不同资源的过程，并对环境条件表现出明显的敏感性（Brown et al.，2011）。依据土壤N2O释放对eCO2、增温、降水增加和氮沉降等多种全球变化综合作用的响应研究，氮沉降增加了土壤N2O的释放，特别是与增温相互作用时效应更强；降水、氮沉降和增温相结合对土壤N2O的排放刺激最强；eCO2会增加土壤N2O的释放，这些现象与土壤水分的增加和较高的活性碳可利用性增加的反硝化作用增强和硝化作用对 N2O影响的间接贡献较小有关（Brown et al.，2011）。相比单一的全球变化，多种全球变化因子的综合慢性效应倾向于引起土壤N2O释放的较小变化，而全球变化与干扰之间的相互作用的反应可能更大（Brown et al.，2011）。

3 当前研究的不足和今后的发展方向

3.1 加大植物和土壤微生物群落在不同空间和时间尺度上的研究

植物群落组成和物种相互作用可能会在短期和长期气候变化效应中产生显著的差异（Cantarel et al.，2013）。气候变化通过引起植物功能组和多样性的变化从而对土壤微生物产生间接影响，但这种变化发生在数十年乃至数百年的较长时间尺度上（Bardgett et al.，2008；宿晓琳等，2018），可知，植物多样性和土壤微生物群落多样性的时间变化是不一致的（Delgado-Baquerizo et al.，2019）。森林生态系统存在较高的异质性以及地下生态过程对气候变化响应的滞后性，导致了土壤微生物特性对植物群落多样性的响应需要较长的时间才能显现（宿晓琳等，2018）。但地下生物多样性的生态模式可以在全球生态系统类型中预测，生态系统发育过程中植物覆盖和土壤酸化的变化与几百年来地下生物多样性的变化有关（Delgado-Baquerizo et al.，2019）。

土壤微生物群落的组成在时空尺度上均存在变化，被称为高度动态的和高富弹性的系统，曾被视为“黑匣子（Black box）”（Tecon et al.，2017）。土壤微生物群落在几天、几年、几十年、几千年的时间序列中变化，也随季节和演替发生变化（Bardgett et al.，2014）。土壤微生物本身的时间变异性使得不同生态系统中地上-地下的关联性研究变得复杂化。虽然我们已经了解了土壤生物对生物地球化学过程和功能的重要性，但我们仍对地下物种丧失影响的理解不甚清楚（van der Putten et al.，2013；Bardgett et al.，2014；Widder et al.，2016；Tecon et al.，2017）。小尺度的研究表明，土壤微生物属性，如微生物类群的相对丰度、丰富度、群落组成以及 F:B，可以调节土壤呼吸或氮矿化应对全球变化驱动因素（如干旱）的抵抗力（Delgado-Baquerizo et al.，2017）。大尺度下的土壤微生物（细菌、真菌等）群落多样性仍不清楚，研究表明土壤微生物群落的组成和功能属性因梯度而异（Bardgett et al.，2014；Hu et al.，2019）。

目前最缺乏长时间尺度上和大空间尺度上的植物-土壤微生物群落相互作用解析。相比植物群落，土壤群落生物多样性的空间和时间模式的信息较少。土壤微生物对扰动的响应的敏感性不同，可能对扰动表现出抵抗力（群落对扰动不敏感）、恢复力（群落受到扰动后恢复到原有组成的现象）或“功能冗余”效应（群落组成是敏感的，不具抵抗力或恢复力，功能仍然与原始群落相似）（García et al.，2018），此外由于扰动的持续时间和微生物群落的稳定性，群落的响应不同（Lourenço et al.，2018）。长期定位观测有助于理解长时间滞后效应的生态过程或具有重要生态功能的缓慢过程（苏宏新等，2010）。

3.2 精确全球变化多因子交互作用对植物和土壤微生物群落多样性的影响估算

多因子交互作用对多样性的影响没有显著的双因子、三因子或四因子交互作用效应。一些生态系统特征对多因子综合作用的响应可以从单一因子效应的加性中估算（Zavaleta et al.，2003；Kardol et al.，2010），如在植物群落层面，eCO2、升温和增加降水对地上生物量的影响是加性的而不是相互作用的（Kardol et al.，2010）。在土壤微生物群落方面，全球变化多因子对微生物的影响主要是通过改变土壤微生物的养分需求和改变土壤群落结构和能量通道起到加性和交互作用（Thakur et al.，2019）。另一些生态系统对多因子的综合响应无法产生单因素研究预测的非加性效应（Wan et al.，2007；Matesanz et al.，2009）。

在技术手段方面，数据-模型融合在全球变化研究中越来越重要（Norby et al.，2004）。生态系统对全球变化的反应分析必须包含多个相互作用的环境因素，建立综合响应的生态系统模型时，必须综合考虑eCO2、氮沉降增加、气候变暖、降水格局的变化、土地利用变化等对生态系统的影响（Sala et al.，2000；Zavaleta et al.，2003；Wan et al.，2007）。Sala et al.（2000）预计2100年生物多样性的变化时指出，在陆地生态系统，土地利用变化可能会对生物多样性产生最大的影响，其次是气候变化，如氮沉降、eCO2，其中地中海气候和草原生态系统可能会经历生物多样性的最大比例的变化。也有研究表明，气候变化的多样性响应幅度可能在很大程度上取决于氮沉降和降水格局变化的区域差异（Zavaleta et al.，2003），土壤温度和水分的处理诱导变化共同解释了土壤呼吸分别响应eCO2、气候变暖和降水变化的 49%、44%和 56%（Wan et al.，2007），因此在区域模型中需要考虑综合因素的变化。

García-Palacios et al.（2018）指出利用遥感方法，结合空间、气候、植物和土壤多样性变量评估全球旱地生态系统稳定性的变化可达73%。通过高通量测序、宏基因组学、标记基因分析和稳定性同位素探测（Stable-isotope probing，SIP）等技术手段可深入认识全球变化对土壤微生物和生态系统碳、氮循环的影响。其中SIP技术通过标记DNA、RNA和磷脂脂肪酸等具有重要功能的基因，将微生物多样性的变化与生态系统功能联系起来，参与特定途径的生物体，为微生物代谢能力以及微生物群落不同组分的调节碳循环提供了独特的见解（Uhlík et al.，2009，Egert et al.，2018）。16S rRNA 微阵列在评估特定分类群为理解气候变化下生态系统中复杂的微生物群落变化提供了更大的潜力。利用宏基因组全关联研究植物基因型和表型与微生物功能基因的表达研究，可以更好地分析植物-微生物群落的关联（Vorholt et al.，2017）。

4 结论

全球变化单因子（氮沉降、气候变暖和极端干旱）改变了植物和土壤微生物的群落组成，对多样性的影响呈现降低、增加和无影响3种效应，大多数研究结果是降低效应。大气CO2浓度升高对植物多样性的影响取决于资源可利用性，增加土壤真菌的相对丰度以加快土壤的碳源利用。多重全球变化驱动变量对自然生态系统的协同、累加、抵消或非加性等效应的潜在影响尚不清楚，这种不确定性则迫切地需要在多因素背景下深知全球变化因素影响的重要性。多因素试验方法、长期试验和长期观测数据的收集对检验微生物过程对多种潜在的相互作用的全球变化的反应至关重要。