干旱胁迫对刺槐品种抗氧化酶、光合特性及叶绿体超微结构的影响

唐琪,姜天华,韩丛聪,毛秀红,荀守华*,郑成淑*



干旱胁迫对刺槐品种抗氧化酶、光合特性及叶绿体超微结构的影响

唐琪1,姜天华1,韩丛聪2,毛秀红2,荀守华2*,郑成淑1*

1. 山东农业大学园艺科学与工程学院, 山东 泰安 271018 2. 山东省林业科学研究院, 山东 济南 250014

为阐明刺槐无性系的抗旱机制，以盆栽的2年生刺槐新品种‘多彩青山’和‘紫艳青山’为试材，研究了不同土壤水分条件下（对照，田间持水量的70±5%；中度干旱胁迫处理，田间持水量的50±5%；重度干旱胁迫处理，田间持水量的30±5%）刺槐的形态指标、抗氧化酶活性、光合特性和叶绿体超微结构的变化。结果表明：干旱胁迫下‘多彩青山’和‘紫艳青山’的株高、地径、叶面积、地上部和地下部干重均比对照减小；叶片超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化氢酶（CAT）、过氧化物酶（POD）均呈先上升后下降的趋势；丙二醛MDA含量随干旱胁迫程度的增加呈现逐渐上升的趋势。净光合速率（P）、蒸腾速率（T）和气孔限制值（L）均比对照显著减少，胞间CO2浓度（C）显著增加，且重度干旱胁迫下变化趋势均比中度干旱胁迫明显，‘紫艳青山’的变化趋势均比‘多彩青山’明显。两个品种叶片叶绿体超微结构均受到不同程度的损伤，‘多彩青山’的叶绿体结构受损伤程度比‘紫艳青山’的轻。因此，干旱胁迫对‘多彩青山’和‘紫艳青山’的生长有显著抑制，抗氧化酶活性的增加是其重要的适应机制。而‘多彩青山’能够比‘紫艳青山’更好地通过提高抗氧化系统的酶活性，维持叶绿体中类囊体结构的稳定性，有着较强的抗旱性。

刺槐; 干旱胁迫; 抗氧化酶活性; 叶绿体超微结构

刺槐（）是我国华北和西北地区的常用造林树种[1,2]，对气候有较强的适应性，但受季风性气候的影响这些地区于春夏之交干旱频发，影响刺槐的生长发育与观赏效果。国内外学者在刺槐形态、生理、抗旱性等方面已有很多报道[3,4]。干旱胁迫能导致植物细胞产生大量的活性氧，引起膜脂质过氧化，而植物体内也存在抗氧化保护体系来防御活性氧积累，从而使植物避免或减少组织器官的损伤[5]。干旱胁迫能引起植物光合器官的损伤，从而抑制光合作用[6,7]。叶片净光合速率，蒸腾速率等光合参数直接反应了植物在光合生理上对环境条件的适应程度[8]。毛培利等[9]研究表明，干旱导致刺槐品种‘皖1’和‘鲁1’的生长缓慢，叶片MDA升高，抗氧化酶活性出现先上升后下降的现象。郑淑霞和上官周平[10]研究表明，在黄土高原干旱地区栽培的刺槐净光合速率（P）、气孔导度（G）和光合氮利用效率（PNUE）均出现显著下降趋势。‘紫艳青山’和‘多彩青山’是国家林业局植物新品种保护办公室于2015年8月认定通过的两个刺槐新品种。通过观测初步认为二者在抗旱能力上有着显著差异。因此，本试验采用‘紫艳青山’和‘多彩青山’为主要研究对象，研究干旱胁迫对两个品种的生长指标、抗氧化酶活性、光合特性和叶绿体超微结构的影响，探讨干旱胁迫下叶绿体超微结构及抗氧化酶活性与刺槐抗旱性的关系，从而揭示刺槐的抗旱生理机制和结构基础之间的关系，为刺槐新品种推广和培育提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 试验材料和处理

本试验于2016年3月~2016年10月在山东农业大学园艺实验站人工旱棚内进行。供试材料为山东省林业科学院和山东费县国有大青山林场联合选育的2个刺槐新品种‘紫艳青山’和‘多彩青山’。于2016年3月，选取生长健壮、形态基本一致的2年生植株栽植于直径35 cm，体积30 L的塑料花盆中，正常管理。2016年5月进行干旱胁迫试验，将每盆充分灌水，使土壤含水量基本保持一致；停止灌溉后，待土壤自然落干后再进行干旱胁迫处理。正常浇水为对照（田间持水量的70±5%），设立两个土壤处理梯度，中度干旱胁迫处理（田间持水量为50±5%），重度干旱胁迫处理（田间持水量30±5%），用时域反射仪TDR（FS6440，上海鑫态公司）连接P3型土壤水分探针检测土壤含水量，水分不足时用量杯进行补水，并记录加水量。处理后第0 d（5月6日）、7 d（5月13日）、14 d（5月20日）、21 d（5月27日）、28 d（6月3日）分别测定光合指标，同时取叶片，用于测定抗氧化酶活性。第28 d时，测定植株形态指标和生物量等指标，并观察叶片叶绿体超微结构。

1.2 测定方法

1.2.1 生长指标株高用卷尺测定从地表到植株最高点的长度。地径用游标卡尺测定离地表5 cm处主干直径。总叶面积用CI-203手持式叶面积仪测定（CID，Inc. Made in U.S.A）。

1.2.2 酶活性参照李合生[11]的方法，测定超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）、过氧化氢酶（CAT）活性。

1.2.3 丙二醛(MDA)测定采用硫代巴比妥酸法[11]测定MDA含量。

1.2.4 光合作用参数选择并标记植株上部第4~5完全展开叶，用Ciras-1型便携式光合仪直接测定净光合速率（P）、蒸腾速率（T）和胞间CO2浓度（C）等指标[12]。气孔限制值（L）=(C-C)/C×100%。通过光响应曲线的测定，确定饱和光强为450 μmol·m-2·s-1，将其设定为内置光源光强，CO2浓度为360 μL·L-1，温度为25 ℃。

1.2.5 叶绿体超微结构在叶片中部主脉两侧切取1~2 mm见方小块，用4%戊二醛前固定，pH 7.2磷酸缓冲液冲洗，1%锇酸后固定，梯度乙醇-丙醇脱水，Epon-812环氧树脂包埋，LKB-5型超薄切片机切片，醋酸铀-柠檬酸铅双重染色，JGE-1200 EX型透射电镜观察、测量并照相。每处理观测30~40个视野，取平均值[13]。

1.3 数据处理

采用Excel 2007和SPSS 19.0软件进行数据处理和统计分析。

2 结果与分析

2.1 干旱胁迫对不同品种刺槐生长性状和生物量的影响

双因素方差分析结果表明，干旱胁迫处理和品种对株高、地径、叶面积、地上部和地下部干重、根冠比都有极显著影响，并且二者对各个指标都有着极显著的交互作用（表1）。干旱胁迫处理之间，株高、地径、叶面积、地上部和地下部干重随着干旱胁迫程度的增加逐渐降低，根冠比逐渐增加（图1）。品种之间，‘多彩青山’比‘紫艳青山’有着高的株高、地径、叶面积、地上部和地下部干重，低的根冠比。

图 1 干旱胁迫对刺槐生长和生物量的影响

表1 干旱胁迫下2个品种刺槐生长指标方差分析

注：<0.05表示不同处理间差异显著。Note:<0.05 mean significant difference among different treatments.

2.2 干旱胁迫对不同品种刺槐叶片SOD、POD、CAT活性和MDA含量的影响

2.2.1 干旱胁迫对不同品种刺槐叶片SOD活性的影响超氧化物歧化酶SOD是膜脂过氧化防御系统的主要保护酶，它能够催化活性氧发生歧化反应产生无毒分子氧和过氧化氢（H2O2）。在试验期间，两个品种的SOD酶活性在对照下变化不大；在中度和重度干旱胁迫下，随着胁迫时间的增加，SOD酶活性先增加再降低，在胁迫第14 d达到最大值。本文对SOD酶活性最大值和品种进行了双因素方差分析。结果表明，干旱胁迫处理（=20.941，＜0.05）和品种（=7.91，＜0.05）对SOD有着极显著影响，二者有着显著的交互作用（=6.594，＜0.05）。干旱胁迫处理之间，SOD酶活性为对照<中度胁迫<重度胁迫（<0.05）。品种之间，‘多彩青山’比‘紫艳青山’有着高的SOD酶活性。

图 2 干旱胁迫对刺槐叶片超氧化物歧化酶活性的影响

注：CK，对照；MS，中度干旱胁迫处理；SS，中度干旱胁迫处理。'Duo'表示刺槐品种'多彩青山'；'Zi'表示刺槐品种'紫艳青山'。下同。

Note: CK, Control; MS, moderate drought stress treatment; SS, severe drought stress, the same below. 'Duo' is short for 'Duocaiqingshan'; 'Zi' is short for 'Ziyanqingshan'. The same as follows.

2.2.2 干旱胁迫对不同品种刺槐叶片POD活性的影响过氧化物酶POD是植物体内重要的保护酶之一，清除生理系统中的过氧化氢（H2O2）。在试验期间，两个品种的POD酶活性在对照下变化不大；在中度和重度干旱胁迫下，随着胁迫时间的增加，POD酶活性先增加再降低，在胁迫第14 d达到最大值。本文对POD酶活性最大值和品种进行了双因素方差分析。结果表明，干旱胁迫处理（=22.569，＜0.05）和品种（=55.025，＜0.05）对POD有着极显著影响，二者有着显著的交互作用（=7.518，＜0.05）。干旱胁迫处理之间，POD酶活性为对照<中度胁迫<重度胁迫（<0.05）。品种之间，‘多彩青山’比‘紫艳青山’有着高的POD酶活性。

图 3 干旱胁迫对刺槐叶片过氧化物酶活性的影响

2.2.3 干旱胁迫对不同品种刺槐叶片CAT活性的影响过氧化氢酶CAT也是激发产生的酶，含量剧增与无性系本身对环境反应的敏感性有关。其活性的增加与H2O2的变化有关。在试验期间，两个品种的CAT酶活性在对照下变化不大；在中度和重度干旱胁迫下，随着胁迫时间的增加，CAT酶活性先增加再降低，在胁迫第14 d显著上升。进行双因素方差分析表明，干旱胁迫处理（=17.441，＜0.05）和品种（=6.208，＜0.05）对CAT有着极显著影响，二者有着显著的交互作用（=3.952，＜0.05）。干旱胁迫处理之间，CAT酶活性为对照<中度胁迫<重度胁迫（<0.05）。品种之间，‘多彩青山’比‘紫艳青山’有着高的CAT酶活性。不同于SOD和POD酶活性，CAT酶活性于第21 d时达到最大。

图 4 干旱胁迫对刺槐叶片过氧化氢酶活性的影响

2.2.4 干旱胁迫对不同品种刺槐叶片MDA含量的影响MDA是膜脂过氧化的主要产物之一，其积累是活性氧毒害作用的表现。在试验期间，两个品种的MDA含量在对照下变化不大；在中度和重度干旱胁迫下，MDA含量第7 d变化不大，但随着胁迫时间的增加，MDA的含量在第14 d显著上升。对其双因素方差分析表明，干旱胁迫处理(=69.101，＜0.05)和品种(=42.25，＜0.05)对MDA含量有着极显著影响，二者有着显著的交互作用(=5.052，＜0.05)。干旱胁迫处理之间，MDA含量为对照<中度胁迫<重度胁迫(<0.05)。品种之间，‘多彩青山’的MDA含量均低于‘紫艳青山’。

图 5 干旱胁迫对刺槐叶片丙二醛含量的影响

2.3 干旱胁迫对不同品种刺槐叶片光合参数的影响

双因素方差分析结果表明，干旱胁迫处理和品种对刺槐的P、T和L含量都有极显著影响，并且二者对各个指标都有着显著的交互作用（表2）。干旱胁迫处理之间刺槐的P、T和L含量随着干旱胁迫程度的增加逐渐降低，C呈先下降后上升的趋势（图6）。品种之间，‘多彩青山’比‘紫艳青山’有着高的P、T和L含量，低的胞间CO2浓度。

图 6 干旱胁迫对刺槐叶片光合参数的影响

表2 干旱胁迫下2个品种刺槐光合参数方差分析

2.4 干旱胁迫对不同品种刺槐叶片叶绿体超微结构的影响

图 7 干旱胁迫对刺槐叶片叶绿体超微结构的影响

如图7所示，正常条件下‘多彩青山’和‘紫艳青山’的叶片叶绿体膜结构较完整（图7-A和7-a），叶绿体基粒片层堆叠紧密，类囊体排列整齐，规整。但是，在干旱胁迫下，‘多彩青山’和‘紫艳青山’的叶绿体结构均发生明显变化。中度干旱胁迫下，叶绿体外被膜呈波浪状、断裂不完整，基粒和基质类囊体膜结构模糊，基粒弯曲、膨胀、排列较混乱（图7-B和7-b）。重度干旱胁迫处理下，叶绿体变圆或近球形，大部分外被膜断裂；基粒和基质类囊体结构模糊不可见，排列紊乱(图7-C和图7-c)，叶绿体形态结构损伤严重。且胁迫程度越深，叶绿体结构损伤越严重。不同的干旱胁迫程度下‘紫艳青山’的基粒片层结构比‘多彩青山’更紊乱，说明‘紫艳青山’的叶绿体损伤程度较大。

3 讨论

干旱胁迫会引起植株体内水分亏缺，代谢活动受到影响，生长减弱，发育受到抑制，叶片生长量，叶面积和生物产量都降低，而抗氧化酶作为重要的植物保护系统，在减少逆境引起的活性氧的过量积累过程中起重要作用，对脂质过氧化引起细胞损伤起保护作用，所以保护酶活性越高，植物的抗逆性越强[14,15]。本研究结果表明，2个刺槐品种的株高，地径，叶面积，地上部和地下部干重均比对照显著下降，但‘多彩青山’均高于‘紫艳青山’。2个品种的根冠比均增加，且‘多彩青山’较大。因此‘多彩青山’因干旱引起的生长抑制程度比‘紫艳青山’小。同时，2个刺槐品种的SOD、POD、CAT也均呈先升后降趋势，而且SOD和POD活性在第7 d时显著高于对照，然后在处理第14 d时达到高峰，CAT活性也出现上升趋势，并在第21 d时达到高峰。这不仅说明干旱胁迫下刺槐的体内不同保护酶间表现出了较好的协作性和互补能力[16]，而且也说明干旱胁迫时刺槐可以通过调控根系生长发育、延缓地上部分生长，调节地下与地上部分比例，以促进其适应不利于自身正常生长发育的逆境[15]，另外，本研究还发现，‘多彩青山’的3种抗氧化酶活性始终比‘紫艳青山’高。因此，从抗氧化酶系统方面及生长抑制程度评价：刺槐品种‘多彩青山’的抗旱性优于‘紫艳青山’。

光合效率的高低直接影响到植物的生长并反映其光能利用率，可以作为判断植物生长和抗逆性强弱的指标[17,18]。植物受到干旱胁迫后，最直接的生理反应就是光合速率降低，而不同植物在干旱胁迫导致光合速率下降的机理不同，其判定依据主要是根据C和L的变化方向，即C降低和L升高，气孔因素是主要原因；C升高和L降低，则非气孔因素是主要原因[19-21]。本研究结果表明，干旱胁迫下2个刺槐品种‘多彩青山’和‘紫艳青山’的P和L持续下降，C虽然早期有所下降，但迅速上升并始终保持持续增加趋势。这说明干旱胁迫下刺槐2个品种的P下降不是由气孔导度下降使CO2供应减少所引起，而是由于非气孔因素，如光化学活性限制、RuBP羧化限制和无机磷限制等因素阻碍了CO2的利用，从而造成细胞间隙CO2积累[22,23]。比较‘多彩青山’和‘紫艳青山’2个品种的P来看，均比对照显著下降，且‘多彩青山’的P下降小于‘紫艳青山’。这说明干旱胁迫对于刺槐的光合效率影响较大，而且对‘紫艳青山’的影响大于‘多彩青山’。这也与抗氧化酶活性在2个品种间的差异有关，从而也导致外观上生长的抑制作用相符合[24]。

植物叶片叶绿体是对逆境比较敏感的细胞器，叶绿体结构的完整是保证植物维持正常光合及生长的前提。干旱胁迫对叶肉细胞叶绿体结构的破坏性变化，源于干旱导致膜脂过氧化伤害[25]。叶绿体中的氧浓度比其它细胞器中的氧浓度高，极容易产生活性氧，使膜内不饱和脂肪酸减少，导致膜蛋白的不稳定性和膜结构功能的丧失[26,27]。本试验结果表明，中度干旱胁迫下2个刺槐品种叶片叶绿体被膜变得模糊，叶绿体内类囊体膨胀，扭曲变形，基质片层紊乱或消失，重度干旱胁迫处理下，叶绿体变圆或近球形，大部分外被膜断裂；基粒和基质类囊体结构模糊不可见，排列紊乱，且胁迫程度越深，叶绿体结构损伤越严重。说明干旱胁迫下虽然提高了抗氧化系统酶活性，但由于后期产生的大量活性氧没有及时清除，导致了膜脂过氧化[28]，破坏了叶绿体的结构，进而影响光合作用的正常进行。而2个品种比较来看，‘多彩青山’的叶绿体结中基粒片层变形程度比‘紫艳青山’较轻。从细胞超微结构上也进一步说明‘多彩青山’的抗旱性优于‘紫艳青山’。品种间存在较大差异。

总体来说，相同程度的干旱胁迫下‘多彩青山’和‘紫艳青山’的生长均受到抑制，但‘多彩青山’受抑制程度较小。‘多彩青山’能够比‘紫艳青山’更好地通过提高抗氧化系统的酶活性，维持叶绿体中类囊体结构的稳定性，增强其对干旱胁迫的抗性，因此，‘多彩青山’的抗旱性优于‘紫艳青山’。

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Effects of Drought Stress on the Antioxidant Enzyme Activities, Photosynthetic Characteristics and Chloroplast Ultrastructures ofCultivars

TANG Qi1, JIANG Tian-hua1, HAN Cong-cong2, MAO Xiu-hong2,XUN Shou-hua2*, ZHENG Cheng-shu1*

1.271018,2.250014,

In order to elucidate the drought resistance mechanism ofclones, we studied the morphological indexes, antioxidant enzyme activities, photosynthetic characteristics and chloroplast ultrastructure ofclones under different soil moisture conditions(in contrast, 70±5% of field water capacity, 50±5% of medium drought stress, and 30±5% of severe drought stress.), with potted 2-year-oldcultivars ‘Duocaiqingshan’ and ‘Ziyanqingshan’. The results showed that under the drought stress the height of the plants, ground diameter, leaf area, dry weight of above ground part and underground part of ‘Duocaiqingshan’ and ‘Ziyanqingshan’ were lower than the situations in control group. Superoxide dismutase (SOD), Peroxidase (POD) and Catalase (CAT) in leaves increased first and then decreased. The content of malondialdehyde (MDA) increased with the increase of drought stress. Net photosynthetic rate (P), transpiration rate (T) and stomatal limitation value (L) were significantly decreased compared with the control group, and intercellular CO2concentration (C) increased significantly. The variation trend under severe drought stress was more obvious than that under moderate drought stress. The variation trend about ‘Ziyanqingshan’ was more obvious than ‘Duocaiqingshan’. The chloroplast ultrastructure of the leaves of both varieties were damaged to varying degrees. The chloroplast structure of ‘Duocaiqingshan’ was less damaged than that of ‘Ziyanqingshan’. Drought stress significantly inhibited the growth of ‘Duocaiqingshan’ and ‘Ziyanqingshan’, and the activity of the increase of antioxidant enzyme was an important adaptive mechanism. Compared with ‘Ziyanqingshan’, ‘Duocaiqingshan’ had stronger ability to use the mechanism to maintain the stability of thylakoid structure in chloroplasts, and had stronger drought resistance.

; drought stress; activities of antioxidant enzymes; chloroplast ultrastructure

S682.1+1

A

1000-2324(2018)05-0731-07

10.3969/j.issn.1000-2324.2018.05.001

2017-08-08

2017-10-30

国家林业局公益行业专项:刺槐属种质资源收集保存与创新利用研究(201304116)

唐琪(1994-),女,硕士生,研究方向:观赏植物抗逆生理和分子生物学. E-mail:1197554558@qq.com

通讯作者:Author for correspondence.E-mail:zcs@sdau.edu.cn; xshsdxpz@163.com