蚂蚁筑巢对高檐蒲桃热带森林群落土壤呼吸的影响

李霁航,王邵军,王 红,张 哲,曹 润,陈闽昆,李少辉,陈奇伯

西南林业大学生态与水土保持学院, 昆明 650224

近年来,大气中CO2浓度升高导致的温室效应,越来越受到全球的广泛关注[1]。土壤是CO2的一个重要排放源,全球大约20%的CO2释放来自土壤[2]。土壤呼吸作为土壤碳的主要输出途径和大气CO2的一个重要途径,其微小的变化就能够引起大气CO2浓度的显著改变和土壤碳积累速率的明显波动[3- 5]。因此,研究土壤呼吸对于理解全球气候变化及全球碳平衡具有重要的科学意义。

土壤呼吸是主要由根系呼吸、土壤微生物呼吸及土壤动物呼吸等组成的一个复杂生物生态学过程[6]。它受土壤养分可用性(如可溶性C和N)及土壤物理因素(如土壤结构、水分、温度等) 所调控[2]。目前,土壤呼吸的影响因素研究主要集中于非生物因素[7- 8],而关于CO2产生的土壤生物学机制,特别是土壤动物如何影响土壤微生物与土壤理化状况进而调控土壤呼吸动态,仍然相当模糊,较大地制约人们对土壤温室气体排放机制的理解。

蚂蚁是广泛分布于土壤中的大型动物,被称之为生态系统工程师[9]。它能够调控土壤理化性质、微生物多样性及活性,从而对土壤呼吸产生至关重要的影响[10- 11]。蚂蚁筑巢通过改变土壤温度、土壤湿度、土壤容重等物理性质[12],影响CO2的溶解度、扩散相、扩散速率及其数量[13],进而间接调控土壤呼吸过程[14]。蚂蚁通过筑巢、取食、排泄及搬运等活动,使巢穴内食物残渣、植物组织、蚜虫蜜露、排泄物等物质聚集,改变土壤C、N等化学性质,进而调控土壤呼吸的时空动态[15]。另外,蚂蚁活动引起的有机物积累能够促进或抑制某些土壤真菌和细菌群落发展[16],从而导致微生物呼吸速率的改变[17]。但是,目前关于蚂蚁的研究主要集中于种类鉴定与区系组成,而有关蚂蚁筑巢如何通过改变土壤性质进而影响土壤呼吸动态的研究,却少见报道。

位于热带北缘的西双版纳地区,是我国大陆热带雨林集中分布的重要区域。该区地貌复杂、小气候多样,是我国蚂蚁区系及多样性最为丰富的地区[18]。热带森林复杂的蚂蚁区系组成及其活动,可能显著改变土壤性质及土壤C、N生态学过程,进而影响土壤呼吸动态。因此,本文以西双版纳高檐蒲桃热带森林群落为研究对象,比较蚂蚁筑巢地和非筑巢地土壤呼吸时间动态,并分析蚂蚁筑巢引起土壤微生物生物量及土壤理化性质改变对土壤呼吸速率的影响,不仅有助于正确量化热带森林土壤CO2排放特征,而且有助于理解蚂蚁活动对西双版纳热带森林土壤呼吸影响的过程及机制。

1 材料与方法

1.1 样地概况

研究区位于中国科学院西双版纳热带植物园,其地理位置为21°55′N、101°16′E。由于地处东南亚热带北缘,属北热带季风气候,年平均气温21.5℃,≥10℃积温7860℃,年平均降雨量1557 mm,终年无霜。一年中干湿季分明,其中雨季(5—10月)为1335 mm,占全年的87%,干季(11月—4月)为202 mm,仅占全年降雨量的13%。地带性植被为热带季节雨林和季雨林,土壤为由白垩纪砂岩发育而成的砖红壤。

在中国科学院西双版纳热带植物园实验区内,选择有代表性的高檐蒲桃群落,样地基本情况如下：高檐蒲桃群落(Syzygiumoblatum),海拔619 m,盖度95%左右,群落高度17 m左右；土壤为由白垩纪砂岩发育而成的砖红壤,上覆盖枯枝落叶6—7 cm；样地主要树种高檐蒲桃(Syzygiumoblatum)、思茅崖豆(Millettialeptobotrya)、鸡嗉子榕(Ficussemicordata)、印度栲(Castanopsisindica)、云南黄杞(Engelhardiaspicata)、黑风藤(Fissistigmapolyanthum)、南山花(Prismatomerisconnata)、多型叉蕨(Tectariapolymorpha)、红豆蔻(Alpiniagalanga)、子分叉露兜(Pandanusfurcatus)等。

1.2 土壤呼吸速率及土壤性质测定

于2015年3月、6月、9月及12月,在样地中随机选择3个样方(40 m×40 m),样方间隔15 m,每个样方中选择10个平均直径约9 cm蚂蚁巢穴(蚂蚁巢穴采用诱捕法确定),将PVC土壤圈(直径10 cm)沿巢穴四周插入,使土壤圈覆盖整个巢穴(提前24 h埋入),在土壤圈上采用Li- 6400便携式光合作用测量仪(配备Li- 6400-09土壤呼吸室)测定土壤CO2排放速率,同时在距离每个蚁巢5 m外设置一个对照样点(非筑巢)[19],同步测定土壤呼吸速率。

在测定蚂蚁巢与非筑巢地土壤呼吸速率同时,采用便携式土壤水分温度测量仪(SIN-TN8)测定巢穴与非筑巢地3个土层(0—5、5—10、10—15 cm)的土壤温度,为了获得巢穴真实的土壤理化性质,破坏性取样采集各层土壤样品,带回实验室进行土壤理化性质测定。土壤含水率(%)采用烘干称量法(105℃, 24 h)；土壤容重环刀法测定；pH采用电位法测定；土壤有机质采用油浴加热-重铬酸钾容量法测定；土壤易氧化碳采用高锰酸钾氧化法；土壤微生物生物量碳采用氯仿水浴法；全氮采用扩散法测定；水解性氮采用碱解扩散法测定；铵态氮采用氧化镁浸提扩散法；硝态氮采用酚二磺酸比色法。

1.3 数据分析

采用经验指数模型来描述土壤温度与土壤呼吸之间的关系：Rs=aebT；Rs为土壤呼吸速率(μmol CO2m-2s-1),T为土壤温度(℃),a代表土壤温度是0℃时的土壤呼吸速率,b为土壤呼吸与温度间指数模型中的温度反应系数。Q10值是指土壤呼吸对温度的敏感程度,即温度每升高10℃时土壤呼吸速率增加的倍数[6]。Q10值采用指数模型进行计算,公式为：Q10=e10b；采用Quadratic：Rs=ax2+bx+c回归模型,分别对0—5、5—10 cm及10—15 cm土壤含水率(X/%)和土壤呼吸速率(Rs)相互关系进行分析。

将所采集的数据(土壤温度、土壤湿度、有机质、pH、全氮、水解氮、容重、硝态氮、铵态氮、易氧化碳、微生物生物量碳)进行采集后用Excel进行作图对比分析,用SPSS 17.0进行各变量的差异显著性分析、相关分析及回归分析。

2 结果与分析

2.1 土壤呼吸速率及土壤温度、水分、微生物量碳的时间动态

通过对西双版纳高檐蒲桃热带森林群落蚁巢与非筑巢地土壤呼吸速率的连续观测,研究表明,总体而言,蚁巢土壤呼吸速率均高于非巢地,但经方差分析检验,蚁巢土壤呼吸仅3月[(4.47±0.13)μmol CO2m-2s-1]和9月[(5.43±0.17)μmol CO2m-2s-1]与非巢地[3月：(4.27± 0.24)μmol CO2m-2s-1,9月：(4.09±0.14)μmol CO2m-2s-1]之间存在显著差异(图1,P<0.05)。蚁巢与非巢地土壤呼吸速率随月份均呈单峰型变化趋势(图1,P<0.05)。土壤呼吸速率6月份均达到最高(蚁巢为6.23 μmol CO2m-2s-1,非巢地为6.13 μmol CO2m-2s-1),均显著高于12月(蚁巢为3.42 μmol CO2m-2s-1,非巢地为3.17 μmol CO2m-2s-1)(P<0.05)。

图1 蚁巢和非筑巢地土壤呼吸速率的时间动态 Fig.1 The seasonal dynamics of soil respiration rate in ant nests VS reference soils相同小写字母表示差异不显著,P>0.05

经相关分析检验,蚁巢与非筑巢地土壤呼吸速率变化与土壤温度、水分、微生物量碳呈极显著的正相关(图1和图2,P<0.01)。蚁巢和非巢地不同土层(0—5、5—10、10—15 cm)土壤温度、水分、微生物量碳均表现为6月份最高,12月份最低,这种时间变化与土壤呼吸速率变化趋势相一致。不同月份中,蚁巢不同土层土壤温度(P<0.05)与土壤微生物量碳(P<0.05)均高于非巢地,这与蚁巢土壤呼吸速率高于非巢地相对应。不同土层中,除非筑巢地12月份0—5 cm与10—15 cm土壤温度和0—5 cm与5—10 cm土壤微生物量碳差异不显著外,其他月份0—5 cm蚂蚁筑巢地土壤温度及土壤微生物量碳均显著高于5—10 cm与10—15 cm土层(P<0.05)。除蚂蚁筑巢地3月份5—10 cm土壤水分与非筑巢地差异不显著外,其他月份各层的土壤水分,蚂蚁筑巢地均显著低于非筑巢地(P<0.05)。

图2 蚁巢和非筑巢地土壤不同土层土壤温度、水分及微生物量碳的季节动态Fig.2 The spatiotemporal dynamics of soil temperature, soil water and soil microbial biomass carbon in ant nests VS reference soils相同小写字母表示差异不显著,P>0.05

2.2 土壤呼吸速率与土壤温度及水分的相互关系

2.2.1 与土壤温度的关系

对蚁巢与非筑巢地3个土层(0—5、5—10、10—15 cm)土壤温度与土壤呼吸速率分别进行回归分析(图3),结果表明,蚁巢与非筑巢地各层土壤温度均与土壤呼吸速率达到极显著正相关(P<0.01)。同时,蚁巢3个土层土壤温度均大于非筑巢地(图2),因此,蚂蚁筑巢改变各土层的土壤温度可能会对土壤呼吸速率产生重要影响。另外,不同土层土壤温度对土壤呼吸的贡献存在差异：蚁巢0—5 cm土层土壤温度能够解释91.76%土壤呼吸变化,显著高于5—10 cm土层温度(83.80%)与10—15 cm土层温度(88.42%)；非蚁巢0—5 cm土壤温度可以对土壤呼吸提供83.11%的贡献,均大于深层土壤的贡献率(81.23%,82.85%)。根据Q10值的大小,可以看出蚁巢土壤表层土壤呼吸速率对土壤温度的敏感度最高(Q10=1.89),非蚁巢土壤则为10—15 cm土层敏感度最高(Q10=1.97)。

图3 蚁巢和非筑巢地土壤温度和土壤呼吸速率的关系Fig.3 Relationship between soil respiration rate and soil temperature in ant nests VS reference soils

2.2.2 与土壤水分的关系

对蚁巢与非筑巢地3个土层(0—5、5—10、10—15 cm)土壤水分与土壤呼吸速率相互关系进行回归分析(表1),结果表明蚁巢与非巢地各土层土壤水分均对土壤呼吸速率达到了极显著影响(P<0.01)。但3个土层中蚁巢土壤水分对土壤呼吸的贡献率均小于非巢地。另外,蚁巢0—5 cm土壤水分对土壤呼吸速率的贡献率(71.59%)小于5—10 cm(74.14%)与10—15 cm(74.83%)土层；与之相反,非巢地土壤0—5 cm土壤水分对土壤呼吸速率的贡献率(84.71%)高于5—10 cm(81.18%)与10—15 cm(77.25%)土层。同时,与非巢地相较而言,蚂蚁筑巢显著降低了0—5 cm层土壤水分(图2),可能导致蚁巢该0—5 cm层土壤水分对土壤呼吸速率的贡献率较低。

表1 蚁巢和非筑巢地土壤水分和土壤呼吸速率的关系

2.3 土壤呼吸速率与土壤微生物量碳的相互关系

对蚁巢与非筑巢地不同土层(0—5、5—10、10—15 cm)土壤微生物量碳和土壤呼吸速率相互关系进行回归分析,研究表明(图4),蚁巢与非筑巢地土壤微生物量碳均与土壤呼吸速率呈极显著正相关关系(P<0.01),同时,3个土层中蚁巢微生物量碳均显著大于非筑巢地(图2),说明蚂蚁筑巢提高了各土层的土壤微生物量碳含量,可能对土壤呼吸速率产生重要影响。另外,0—5 cm深度土壤微生物量碳对土壤呼吸速率贡献率(蚁巢：76.93%,非巢地：73.72%),显著高于5—10 cm土层(蚁巢：72.54%,非巢地：59.95%)与10—15 cm土层(蚁巢：71.06%,非巢地：52.20%)。

图4 蚁巢和非筑巢地土壤微生物量碳和土壤呼吸速率的关系Fig.4 Relationship between soil respiration rate and soil microbial biomass carbon in ant nests VS reference soils

2.4 土壤呼吸速率与土壤理化性质相互关系

研究表明,蚂蚁筑巢对土壤理化性质的变化产生了重要影响,但对不同土壤指标的影响存在一定的差异性(表2)。相对非巢地而言,蚂蚁筑巢显著增加了土壤微生物生物量碳、易氧化有机碳、铵态氮、水解氮和pH(P<0.05)。然而,蚂蚁筑巢地土壤有机质、硝态氮、全氮及容重与非巢地没有显著差异。

表2 蚁巢和非筑巢地土壤理化性质

相同小写字母表示不同处理之间没有显著差异(P>0.05);MBC：微生物生物量碳 Microbial biomass carbon；ROC：易氧化有机碳 Readily oxidized organic carbon；SOM：有机质 Soil organic matter；TN：全氮Total nitrogen；NH4-N：铵态氮 Ammonium nitrogen；NO3-N：硝态氮 Nitrate nitrogen；HN：水解氮 Hydrolyzable nitrogen；BD：容重 Bulk density

对蚁巢和非蚁巢土壤呼吸速率与土壤理化性质进行相关性分析 (表3与表4)。蚁巢土壤呼吸速率与土壤微生物量碳、有机质、铵态氮、硝态氮表现出极显著相关关系(P<0.01),与土壤异氧化碳、全氮、pH呈显著相关性(P<0.05),与土壤容重呈现出显著负相关关系(P<0.05),与土壤水解氮相关性未达到显著性水平。非筑巢地土壤呼吸速率与土壤微生物量碳及铵态氮呈极显著相关(P<0.01),与土壤易氧化有机碳、有机质、全氮呈显著相关性(P<0.05),与土壤硝态氮、水解氮、pH相关性不显著,与土壤容重呈现出负相关关系。

3 讨论

3.1 蚂蚁巢穴与非筑巢地土壤呼吸速率特征

本研究表明,高檐蒲桃群落蚁巢与非筑巢地土壤呼吸速率均具有明显的季节变化,且6月份达最大值,呈现单峰型变化趋势,这与前人的研究结果基本一致[20- 22]。同时,蚁巢与非筑巢地土壤呼吸速率具有与土壤温度、水分及微生物量碳等相一致的时间变化规律。房秋兰和沙丽清[23]关于西双版纳热带森林的研究也表明,季节雨林和橡胶林土壤呼吸速率与土壤温度、土壤含水率及微生物的季节变化相似。因此,土壤呼吸速率周期性的变化主要由土壤温度、土壤水分的周期性变化所调控,同时与土壤微生物的动态(如微生物量碳)密切相关[24]。

本研究表明,样地各个月份蚂蚁巢穴土壤呼吸呈现高于非筑巢地的趋势,但仅在3月和9月份巢穴与非筑巢之间土壤呼吸存在显著差异(P<0.05),表明蚂蚁筑巢活动对土壤CO2的排放产生了一定的影响。蚂蚁巢穴土壤呼吸速率在6月至9月的变化幅度(0.8 μmol CO2m-2s-1)小于非筑巢地(2.04 μmol CO2m-2s-1),6月巢穴与非巢地土壤呼吸速率未能达到显著差异,可能与蚂蚁筑巢能够保持温度和水分相对稳定密切相关。蚁巢具有物理隔离作用,不仅能够在气温较高时降低巢内温度,而且在降雨量增大时维持巢内湿度[25]。

表3 蚁巢土壤呼吸速率与土壤理化性质的相关性分析

**表示P<0.01显著水平；*表示P<0.05显著水平;Rs：土壤呼吸速率 Soil respiration rate

表4 非筑巢地土壤呼吸速率与土壤理化性质的相关性分析

**表示P<0.01显著水平；*表示P<0.05显著水平

3.2 蚂蚁筑巢引起土壤温度变化对土壤呼吸的影响

土壤温度是影响土壤呼吸速率的一个重要的非生物环境因子,本研究发现蚂蚁筑巢活动能够显著提高土壤温度(P<0.05)。蚂蚁筑巢能够维持较高的土壤温度,可能与蚁巢对温度的物理隔离、蚁巢和蚂蚁对太阳辐射的接受以及蚁巢内微生物的新陈代谢产热密切相关[25]。

蚂蚁筑巢引起土壤温度升高能够对土壤呼吸产生重要影响[21-22]。本研究表明,土壤呼吸速率与土壤温度呈极显著的正相关关系(P<0.01),温度对土壤呼吸的贡献率蚁巢(83.8%—91.8%)大于非筑巢地土壤(81.2%—83.1%),说明蚂蚁筑巢能够通过改变巢内温度进而显著影响土壤呼吸速率。研究表明,温度主要通过影响植物根系活动、土壤微生物数量与活性以及土壤酶活性等调控土壤呼吸动态[26]。卢华正等[27]的研究表明,西双版纳热带季节雨林和橡胶林受土壤温度的影响,其根系和土壤微生物的活性发生改变,土壤呼吸也发生变化。杨庆朋等[28]研究发现,土壤温度较低时,土壤酶的活性受限,温度升高后,酶的活性随之增强,从而改变土壤呼吸速率。冯朝阳等[29]研究表明土壤温度可以通过影响微生物活性来改变土壤有机质的分解,进而改变土壤呼吸的速率。本研究中蚂蚁巢穴土壤具有较高的土壤温度,可能引起微生物的活动,从而能够对土壤呼吸速率产生重要影响。

3.3 蚂蚁筑巢引起对土壤水分变化对土壤呼吸的影响

土壤水分是能够显著影响土壤呼吸速率的另一个重要环境因子,本研究结果表明,除3月份,蚂蚁筑巢能够降低土壤水分(P<0.05)。有研究认为,蚂蚁取食时造成的植物组织覆盖地表,减少了水分的下渗,从而降低土壤水分[30- 31]。也有研究认为蚂蚁的呼吸、排泄、筑巢活动会增加蚁巢的湿度,从而增加土壤含水量[32]。Woodell和King等人[33]及Blomqvist等人[34]发现蚁丘具有较低的土壤水分含量,与增加的蒸发有关,因为在土堆中存在更多的毛孔,洞穴和通道。因此,蚂蚁筑巢能够显著影响土壤水分表现为增加或降低,具有一定的不确定性。

蚂蚁筑巢引起土壤水分的降低能够对土壤呼吸产生重要影响[12,21]。蚁巢各土层土壤水分与土壤呼吸速率具有极显著的正相关关系,但由于蚁巢水分低于非巢地,蚁巢土壤水分对土壤呼吸的贡献率低于非巢地。研究表明,土壤水分与土壤呼吸速率呈正相关关系[20,35],更多的研究认为土壤水分含量太高或太低都会抑制土壤呼吸速率,高于土壤最大持水率的66.3%或低于土壤体积含水量的5%—20%,会导致土壤呼吸速率降低甚至停止[36]。土壤水分主要通过改变土壤中根系和微生物活性、土壤孔隙度、土壤气体扩散等方式来调控土壤呼吸[37]。因此,在湿润的热带森林中,蚂蚁筑巢降低土壤湿度能够对土壤呼吸产生促进作用。

3.4 蚂蚁筑巢引起土壤微生物变化对土壤呼吸的影响

土壤微生物作为土壤中最活跃的生物组成部分,是影响土壤呼吸的主要生物因素[38]。本研究结果表明,与非巢地相比,蚂蚁筑巢地具有较高的微生物生物量碳(P<0.05),说明蚂蚁活动显著促进土壤微生物的数量增长[32]。蚂蚁筑巢活动能够通过改变土壤理化状况从而影响土壤微生物生物量碳的动态。

本研究中蚂蚁筑巢提高土壤微生物生物量碳含量,从而影响到了土壤呼吸速率。蚂蚁筑巢引起土壤微生物量碳的增加,能够解释71.1%—76.9%土壤呼吸的变化,高于非筑巢地土壤微生物生物量碳对土壤呼吸的解释量(52.2%—73.7%)。屈冉等人研究发现,土壤微生物是影响土壤呼吸速率的重要因素[39]。郭明英等[40]研究也表明土壤呼吸速率与土壤微生物量碳呈显著的正相关。因此,蚂蚁筑巢定居活动能够直接或间接影响巢内土壤温度、水分及养分,可能影响到土壤微生物数量及活性,进而对土壤呼吸产生重要影响。

3.5 蚂蚁筑巢引起土壤理化性质变化对土壤呼吸的影响

本研究中,蚂蚁筑巢显著提高了土壤有机质、易氧化有机碳、全氮、硝氮及铵氮等土壤养分含量,对土壤呼吸产生了重要影响。大量研究表明,蚂蚁能够通过筑巢、取食及排泄等活动把其他昆虫尸体、植物组织、蚜虫蜜露等物质带入蚁巢以及蚂蚁排泄物的积累,使蚁巢内C、N等养分含量富集[41]。蚂蚁物质搬运活动会导致蚁巢内微环境,如酸碱度、温度、湿度以及土壤结构等发生变化,进而影响到土壤微生物区系的活性和丰富度[42]。

土壤呼吸速率与测定的碳氮土壤养分指标具有显著正相关关系,说明蚂蚁筑巢引起土壤碳氮养分的变化对土壤呼吸动态产生了重要影响。土壤碳、氮元素的积累能为土壤微生物提供必须的碳/氮源和能量,影响土壤微生物的呼吸,从而提高土壤呼吸速率[43]。一些研究表明,土壤有机质[44]或土壤有机碳[45]能够显著提高土壤微生物呼吸的底物,而土壤全氮[46- 47]、硝态氮[45]、水解氮[48]则能够通过促进植物根系生长,影响土壤微生物参与的有机物的分解,从而影响到土壤呼吸速率。因此,蚂蚁筑巢通过引起土壤碳、氮养分含量的增加,从而促进土壤CO2的排放。

本研究中蚂蚁筑巢显著降低了土壤容重。大多数研究普遍认为,蚂蚁对土壤掘穴,增加了土壤的孔隙度,进而改变了土壤内部固体和气体之间的比例,导致堆积密度的降低[49]。陈骥等[31]在青海湖北岸高寒草甸草原群落分析中发现。蚂蚁在筑巢的时候通过挖掘土壤,对有机物质的搬运,显著降低了土壤容重(P<0.05)。鱼小军等人[30]在东祁连山高寒草地分析中发现,蚁巢土壤与相邻非蚁巢土壤相比,容重下降了59%。同时,本研究发现蚂蚁筑巢地土壤容重与土壤呼吸速率呈显著负相关,蚂蚁筑巢降低土壤容重对土壤呼吸产生重要影响。因此,蚂蚁筑巢降低土壤容重,能够显著影响土壤孔隙度、持水性、通气性,并改变土壤温度、土壤水分、植物根系和土壤微生物活性,进而对土壤呼吸速率产生重要影响。