2002—2017年台州柑橘黄龙病及亚洲柑橘木虱防控研究综述

余继华，张敏荣，钟列权，杨 晓，李 萍，卢 璐，张 宁，陶 健

（1浙江省台州市黄岩区植物检疫站，浙江黄岩318020；2台州市植物保护检疫站，浙江椒江318000；3台州市黄岩区农业林业局，浙江黄岩318020）

0 引言

柑橘黄龙病(Liberobacter asiaticum)是目前柑橘生产上危害性最重、危险性最大、流行速度最快、防治最难的检疫性病害，也是目前国际上没有攻克的科技难题[1]。黄龙病病原是专性寄生在柑橘韧皮部筛管细胞内的一种革兰氏阴性细菌，该病原菌可分为亚洲种(Candidatus Liberibacter asiaticus，CLas)、美洲种(Ca.L.americanus，Clam)和非洲种(Ca.L.africanus，CLaf)3个种，在国内发生的柑橘黄龙病菌为亚洲种（以下简称CLas），它是一种共生菌，至今无法在体外纯培养[2-4]。台州是2002年首次遭CLas入侵的，病害传入后给柑橘产业造成了毁灭性的灾害，至2016年全市共挖除显症病树500多万株，其中黄岩区就已砍挖207.76万株，已致成片橘林毁园改种，有些橘园甚至出现了第2轮的毁园[5]。

柑橘木虱是柑橘新梢期主要害虫，也是果园传播CLas的唯一自然媒介，主要包括非洲柑橘木虱(Trioza erytreae)、亚洲柑橘木虱(Diaphorina citri)和柚喀木虱(Cacopsylla citrisuga)等，据报道非洲柑橘木虱为热敏感型，主要传播黄龙病非洲种；亚洲柑橘木虱为耐热型，主要传播黄龙病亚洲种和美洲种；而柚喀木虱分布地理范围窄，主要传播黄龙病亚洲种[2]。亚洲柑橘木虱传播CLas的途径是从带菌的芸香科宿主植株携菌，然后转移至健康橘树而实现传播的。亚洲柑橘木虱成虫获菌传病能力较若虫弱，若虫取食带CLas植株后体内病菌相对浓度会迅速增加，成虫相对缓慢，3～5龄若虫在获菌后能终身传病，而1～2龄若虫则不能[6]。

柑橘植株感染CLas后体内的基因表达会发生改变，从而导致亚洲柑橘木虱选择和取食行为变化[7-8]。宿主植株感染CLas通过诱导宿主植株产生某些挥发性化学物质和出现黄化现象，吸引亚洲柑橘木虱取食和产卵[9-10]，但带病植株随着亚洲柑橘木虱取食时间的延长营养条件下降，加上某些信息的刺激影响亚洲柑橘木虱在韧皮部取食行为，迫使其转移至其他植株，并促进CLas的扩散蔓延[6]。

目前柑橘黄龙病防控的主要措施是种植无病苗木、挖病树和治木虱。在柑橘新种植区和黄龙病发生区，采取植物检疫手段繁育和种植无CLas的苗木，防止“病从苗入”，这是最经济有效的措施。赵学源和柯冲等[11-12]采用抗生素注射病树治疗柑橘黄龙病，当年黄龙病症状消失，但第2年又会表现典型症状；余继华等[5]采取高压注射的方法将黄酮类和萜类等化合物，以及疏通药液注入病树体内，结合土壤施药，虽然对树体内CLas带菌量变化有一定的影响，但对病树外部症状没有改善。黄龙病的病树是亚洲柑橘木虱获得CLas的主要场所，当今科技还不能使黄龙病树恢复健康的情况下，挖病树和治亚洲柑橘木虱是2项必需的重要措施且必须密切配合，因此及时挖除黄龙病树，减少了亚洲柑橘木虱获得CLas的概率[4]。亚洲柑橘木虱是传播CLas的虫媒，在柑橘春、夏、秋三梢抽发期，使用高效氯氟氰菊酯和吡虫啉等化学农药防治卵和若虫见效快，压低木虱虫口基数，是黄龙病综合防控的重要措施之一，可以延缓黄龙病蔓延[13-16]。

2002年黄龙病入侵台州以来，经广大科技工作者不懈地努力，黄龙病的防控研究取得了显著进展，在黄龙病和亚洲柑橘木虱空间分布、成年树果园黄龙病运动规律、亚洲柑橘木虱带菌率和黄龙病树体内CLas带菌量周年变化动态、黄龙病防控模式创新等方面进行了较深入的研究。CLas的相关研究成果获浙江省农业丰收奖一等奖和台州市科技进步奖二等奖等，笔者主要是针对台州15年来对CLas及防控研究进行回顾阐述。

1 柑橘黄龙病菌亚洲种(CLas)

1.1 CLas空间分布

选择在台州市黄岩区上垟乡一果园，品种为早熟温州蜜柑，定点2块，每块定50株橘树，从2004年开始至2009年止，每年11月上旬在果实成熟期，采取多级抽样法进行调查，以株为单位进行统计分析。CLas在温州蜜柑成年树果园入侵初期病情轻微时呈均匀分布，后随着病情严重度上升而呈聚集分布，总体分布格局为聚集分布，其聚集强度随着发生年数增加和发生病情严重度上升而增强。研究黄龙病在果园的空间分布是为果园取样调查服务的，作为疫情防控普查，建议果园调查数在80%以上；作为监测调查，在病株低密度果园每果园查20～30株，中密度果园每果园查15株，高密度果园每果园查10株，这样即可得出被查果园的发病状况[17]。

1.2 CLas不同病级与产量和品质的关系

选择在台州市黄岩区上垟乡一山地果园作为试验基地，品种为早熟温州蜜柑，树龄为25年，2003年初次查见黄龙病症状，此后不挖除病树。2009年11月5日调查黄龙病病级，每级病树每株按东西南北中共采果10个，重复3株，即每处理摘果实30个，分病、健果用天平秤逐个称果重，计算株产和损失率。经DPS软件分析，单株结果数和健果率与病树级别呈负相关。单株结果数随橘树病级上升而减少，健果率则随橘树病级上升而下降，病果率随橘树病级上升而增加。不同病级橘树与产量损失率呈显著正相关，病树级别越高产量损失越大；不同病级病树与单果重、单株产量呈显著负相关，病树级别越高，单果重和单株产量越低；在调查中还发现早熟温州蜜柑成年树黄龙病从果实显症到枯死历期为5～9年[22-23]。

不同病级病树果径和糖度。不同病级病树果实成熟时健果果径为6.062～6.821 cm，均值6.309 cm；而不同病级病树成熟时病果果径为4.969～5.172 cm，均值4.996 cm。总体上病果果径较健果果径缩小1.313 cm，僵缩率达20.8%，表明病果变小，果形僵硬，适口性极差而无法食用。不同病级病树成熟健果糖度为12.09～13.05°Bx，均值12.66°Bx，在此幅度范围健果糖度基本上随病级增加而上升；而不同病级病树成熟病果糖度为7.16～8.393 °Bx，均值7.81 °Bx。这表明病果糖度较健果显著下降4.85°Bx，降幅达38.28%，致使病果甜味冲淡，酸味苦味加浓，果实无食用价值[24]。

1.3 CLas发病力变化规律

试验选择在黄岩西部山区长潭水库西岸一座三面环水小山丘，自然隔离条件良好的山地橘园，柑橘品种为温州蜜柑宫川，试验地海拔40 m，28º33'44"N，121º1'8"E，土壤酸性pH 4.5～4.8。从2002年（树龄18年）开始至2016年止，每年11月上旬在所定果园，逐株调查并记录病级。将调查数据代入数学模型，用软件处理分析。黄龙病积年发病率(PI)与入侵年序(N)数学模型为公式(1)；黄龙病积年病情指数(MI)与入侵年数(N)数学模型为公式(2)。

表明温州蜜柑CLas病株率或病情指数随初显症入侵积年数量增加而递增，其病情自然入侵扩散流行呈周期性变化规律，当无病果园一旦感染显症后，自第2年开始病情就会快速上升，直至第11年病情趋向高峰，其株病率80%以上，或病情指数趋50，此后病情增速趋缓，几乎徘徊在渐近线边缘渐趋缓慢上升变化，故温州蜜柑黄龙病自然入侵扩散流行的核心周期为10年左右，即田间首次查见显症发病后自然扩散5、6年株病率则会接近50%，自然发病扩散流行10～12年则整个果园基本处于毁园状态。如此变化规律，也是CLas病原累积增加和传染媒介亚洲柑橘木虱共同影响所致[19-20]。

1.4 CLas带菌量变化

在台州市黄岩区澄江街道山头舟村选定一处平原果园，试验地海拔20 m，28º37'48"N，121º10'13"E。土壤pH 4.75，柑橘筑土墩栽培，种植密度675株/hm2，取8株感染黄龙病的‘本地早’蜜橘病树作为研究材料，树龄为30年。于2015年4月在选定病树的东南西北4个方位各选取1个枝条挂上小标签，以后每月中旬在选定枝条的相同部位取老熟叶片2张，每株共8张叶片为1个样本，定量PCR检测，直到2016年3月结束，正好1个周年共12个月。从每月检测CLas带菌量并分析，病树CLas带菌量变化较大，幅度在0～1.00×1010/g，这表明病树的CLas菌量随着时间而波动，呈动态变化趋势。12月带菌量最高为1.59×109/g，而5月最低为3.72×106/g，总体上看，11—12月CLas带菌量相对最高，而4—7月则相对最低，其他月份居中。经差异性分析，在P=0.05水平下，12月CLas带菌量与11月无显著差异，但显著高于其他月份，媒介昆虫带菌率和带菌量在冬季也显示峰值，这为黄龙病冬季防控提供了依据[2,19]。

1.5 推广种植无CLas柑橘苗木

防虫网覆盖繁育柑橘苗木是为了防止亚洲柑橘木虱和柑橘蚜虫等传病媒介昆虫入侵和传播，主要用以保障柑橘无病毒苗的安全生产[21]。为保持柑橘产业的可持续，培育推广种植无病橘苗，保护新种植区不发生CLas，在CLas发生区新果园可避免产生新的发病中心，这是黄龙病综合防控中最经济有效的措施和关键环节[4]。台州市黄岩区院桥镇唐家桥一种植大户的橘园，2002年首次发现黄龙病红鼻果症状，至2007年因病情严重而进行全园改种，所种的橘苗是自己繁育的早熟温州蜜柑露地苗，共种260株，2010年初次结果时却发现大量红鼻果，2012年却遭第2轮毁园，教训深刻。2007年，有一农民在黄岩上垟乡前岸村承包山地20 hm2种植柑橘，因采用黄龙病区橘苗，2010年开始发现橘果出现典型红鼻果症状，到2011年时因黄龙病共砍挖橘树近万株，损失严重。2012年在当地植物检疫部门的指导下，从柑橘无毒苗基地调入无病橘苗重新种植，现已全面投产，病株率在1%以下，效果显著。2017年浙江省将柑橘种苗网室繁育列入柑橘黄龙病防控考核内容，这将为全面推广种植无病苗木提供措施保障。

2 亚洲柑橘木虱

2.1 亚洲柑橘木虱年生活史

亚洲柑橘木虱在台州橘园1年可发生6～7代，世代重叠严重，以成虫越冬，越冬成虫成活率高低主要取决于越冬期气温条件，暖冬成活率高，冷冬相对成活率低。越冬代成虫一般在平均气温10～15℃以下进入越冬，越冬代世代历期（成虫、卵和若虫）持续时间为190～200天；2代持续时间40～45天；3代持续时间40天左右；4代持续时间45天左右；5代持续时间35天左右；6代持续时间40～45天；若虫高峰期在7—9月，尤其9月是全年各月中数量最多的，若虫期一般为11～35天[19,22]。

2.2 亚洲柑橘木虱在橘园的空间分布与抽样技术

2006年9月，柑橘处在秋梢抽发期，也正值亚洲柑橘木虱发生高峰期。选定台州黄岩院桥镇唐家桥村平原橘区11块橘园，品种为早熟温州蜜柑，每块橘园多行直线取样100株，在每株的东南西北4个方位各查1个枝梢成虫数量，以1株为1个样本单位。将所得调查数据通过不同方法测定，亚洲柑橘木虱成虫在果园呈聚集分布状态，聚集强度随成虫密度增加而升高；经多种抽样方法测定与比较,亚洲柑橘木虱的抽样方法以跳跃式和五点式取样为佳[23]。

2.3 亚洲柑橘木虱周年带菌率变化

2015年5月—2016年4月，在台州市黄岩区院桥镇唐家桥村感染CLas的温州蜜柑病果园400 m2，树龄23年，病株率91.7%。在果园内选定东南西北中5个方位各2株橘树，共10株，每月下旬在每株感染CLas橘树上各捕捉亚洲柑橘木虱成虫3头，合计30头，设3次重复，进行定量PCR检测，检测亚洲柑橘木虱携带CLas比例和CLas带菌量。将1年各月份亚洲柑橘木虱体内检测到CLas菌数量比较，其中12月份携带CLas比例最高为63.33%，其次为1月50%，其余月份均少于50%，在P=0.05水平下，12月和1月亚洲柑橘木虱带菌率显著高于其他各月份，这与鹿连明等[22]研究的12月木虱带菌率最高一致。将每月检测到带菌的亚洲柑橘木虱，对其全年带菌量进行比较，结果表明，亚洲柑橘木虱体内CLas菌量12月和1月最高，将平均值进行差异性分析，在P=0.05水平下，12月亚洲柑橘木虱携带CLas菌量显著高于除1月外的其他各月份[2,19]。

2.4 亚洲柑橘木虱的防控

亚洲柑橘木虱在进化过程中形成能够识别柑橘新芽的本能，当橘园中有大量嫩梢时就会吸引成虫产卵繁殖，并成为柑橘梢期的重要害虫[24]。对亚洲柑橘木虱的防治既保护柑橘新梢的健康生长，又能有效延缓黄龙病的发生与扩散，从而降低了病虫害对柑橘生产的危害。亚洲柑橘木虱在台州黄岩橘园最早于1996年首次发现，当时因失管橘园面积逐渐增加，给亚洲柑橘木虱提供了自然的生存繁衍空间，加上木虱在发生之初对柑橘的直接危害并不严重，不足以引起果农的重视。直到2002年发现柑橘黄龙病后，认识到亚洲柑橘木虱是黄龙病的唯一自然传播媒介，它还具有终身带毒、传病率高、传毒快和随风扩散等特点，黄龙病又是柑橘生产毁灭性病害，从此引起了广大果农的重视。因此在柑橘春夏秋三梢抽发以及冬季清园的关键时期，大范围严格防治亚洲柑橘木虱是防控黄龙病最重要的措施[2,25-27]。

2004年9月，在台州市黄岩区院桥镇唐家桥村柑橘园，选用8种农药进行了防治亚洲柑橘木虱药效筛选试验。试验地海拔20 m，28º33′2"N，121º14′30"E，供试柑橘品种为早熟温州蜜柑，树龄为10年。试验结果表明，10%吡虫啉、20%吡虫啉、5%氟虫腈、25%噻虫嗪和1.8%阿维菌素等5种农药对亚洲柑橘木虱若虫和成虫，药后10天的平均防效分别在90%以上和80%以上[28]。

2015年10月在位于台州市黄岩区的浙江省柑橘研究所网室内，进行了防治亚洲柑橘木虱成虫药效对比试验。试验地海拔 30 m，28º38′43"N，121º9′43"E。选用6种农药，供试作物是盆栽九里香，用药前调查木虱成虫基数，分别于药后3、5、10、15、30天调查原定枝梢上木虱成虫数量。结果表明，20%呋虫胺、22%氟啶虫胺腈、10%吡虫啉和24.5%阿维·矿物油处理对亚洲柑橘木虱成虫，药后15天防效均达96%以上[29]。

浙江省柑橘研究所杜丹超和鹿连明[30]研制的微生物源农药防治亚洲柑橘木虱收到了较好的效果，用淡紫拟青霉菌株ZJPL08可湿性粉剂和刀孢蜡蚧菌ZJPL09可湿性粉剂（悬浮剂）防治亚洲柑橘木虱，药后7天效果达90%以上。

3 问题与展望

3.1 CLas治疗技术和选育抗病品种

柑橘树经济寿命长达100年，成年树一旦感染CLas，只得全株挖除损失严重。CLas是一种共生菌不能离体纯培养，因此对橘树感染CLas的治疗是当今尚未解决的科技难题。如能在国家层面建立协作攻关团队，集中国内相关科学家在Clas体外纯培养、病原/媒介/宿主相互关系、化学防治、栽培防治、病害流行学等领域开展研究，在病害治疗方面获得突破，将为破解CLas防控这一世界性科技难题奠定坚实基础[3]。目前栽培的柑橘属、金柑属和枳属中还未发现抗CLas（基因）品种[31-32]，今后要加强科技创新从转基因、基因组编辑等技术，以及野生柑橘资源和近缘属植物中筛选抗性基因资源培育抗CLas品种[3]。鉴于CLas在不同柑橘品种表现症状有异，尤其是在有些柑橘品种营养生长期携菌叶片却不表现典型的斑驳症状难以确认，研究并普及CLas的快速检测技术，让果农自己检测橘树是否染病，可及时处置减少损失。

根据鹿连明、程保平等[33-35]对感染CLas橘树的不同部位PCR检测，在病树的主干、小枝条、树皮、叶脉、叶片、果皮、根部、砧木等均含有CLas，有时在果实中柱及花朵也可检测出CLas。2017年12月，我们在有14年发病历史的柑橘黄龙病果园取病树树冠下的土壤，送浙江省柑橘研究所做荧光定量PCR检测，土样中去掉所有肉眼能看到的根毛后检测到黄龙病菌，此前国内检索到的所有文献均未报道土壤带黄龙病菌（不过此检测结果还要进一步验证）。这样在实施挖除病树补栽橘苗时尤其要将病树根彻底清理干净，或者在挖树后的空穴放些杂草覆上泥土用火烟熏，既能熏杀土壤残留的病菌，又得到焦泥灰作肥料。

3.2 亚洲柑橘木虱防治

台州全年气温在逐渐上升（平均每8～10年上升0.5℃），2000年后冬季气温从20世纪80年代初期的7.0℃左右上升到8.8℃，为亚洲柑橘木虱越冬改善了条件，提高了越冬成虫的成活率，使亚洲柑橘木虱从传统的不适生区转变为适宜的发生区，为CLas北扩入侵创造了重要条件[19]。余继华等[2]对病树CLas带菌量、亚洲柑橘木虱携菌率和携菌量周年变化进行研究，认为以柑橘黄龙病防控为目标，在抓好春梢、夏梢和秋梢期木虱防治的同时，必须重视冬季和初春清园这一重要环节，这对减少越冬成虫和降低CLas扩散风险是很有必要的措施。

浙江省柑橘研究所鹿连明研发的刀孢蜡蚧菌ZJLP09分生孢子WP和SE，属微生物农药，对亚洲柑橘木虱和蚜虫表现出强的致病性，浓度为107/mL的WP和SE在人工气候箱条件下用药后7天对木虱和蚜虫的校正死亡率达100%，与传统的化学农药相比，具有无残留、不易产生抗性，有效减少化学农药的过量使用所产生的3R问题[36]。

3.3 Clas防控台州模式的实践

台州对柑橘黄龙病防控进行了积极的探索与实践，十几年逐步形成了多种模式。黄岩区结合当地实际摸索形成“九坚持防控”模式，即坚持政府主导、坚持目标防控、坚持资金投入、坚持普及宣传、坚持病虫监测与防治、坚持防控示范、坚持疫情普查、坚持病树铲除和坚持种苗监管[16]，连续13年获浙江省农业植物疫情防控工作考核优秀。临海推广“一挖两治”为核心的“三防五关”防控模式，“一挖”是挖除病树，“二治”是亚洲柑橘木虱防治和柑橘种苗管治，“三防”是亚洲柑橘木虱春防、夏防和秋冬防；“五关”是抓种苗检疫关、治虫防病关、疫情普查关、病树挖除关和健身防病关[37]。坚持15年的黄龙病防控，有效遏制了黄龙病扩散流行为害趋势，2011—2016年台州全市黄龙病发病株率控制在0.5%以下，保障了柑橘产业的持续健康发展，可在相似柑橘生态区推广应用。

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