盐碱旱地转Bt基因抗虫棉田主要害虫及其天敌种群消长动态

雒珺瑜， 张 帅， 吕丽敏， 朱香镇， 王春义， 张利娟， 王 丽， 李春花， 崔金杰

中国农业科学院棉花研究所/棉花生物学国家重点实验室，河南 安阳 455000

盐碱旱地严重制约了农业生产的可持续发展，但其也是潜在可利用的后备耕地资源。近年来，由于棉花机械化程度低、劳动力成本和生产资料投入剧增、经济效益下降等因素影响，我国长江流域和黄河流域棉花面积锐减。由于棉花具有较强的耐干旱和盐碱性，其种植区域向滨海盐碱地和干旱地转移。

转Bt基因棉花自1997年商业化种植以来，国内外学者对常规栽培地棉田主要害虫及其天敌种群动态发生规律的研究颇多(崔金杰等,2003; 邓曙东等,2003; Asiimweetal.,2014; Dengetal.,2002; Kalkaletal.,2014; Shreevanietal.,2013)。研究结果多表明，Bt棉对棉铃虫Helicoverpaarmigera(Hübner)具有良好的控制作用(李号宾等,2006; Ullahetal.,2014)，但棉田非靶标害虫如棉苗蚜AphisgossypiiGlover、棉叶螨、棉蓟马、烟粉虱Bemisiatabaci(Gennadius)等种群数量增加，危害加重(Lietal.,2007; Luetal.,2008,2010,2011,2012; Pray & Huang,2001; Wuetal.,2002,2003,2008)，但对天敌无明显不利影响(雒珺瑜等,2013; Armeretal.,2000; Hanetal.,2014; Zwahlenetal.,2000)。与常规化学防治田相比，转基因棉田瓢虫、草岭和蜘蛛类等捕食性天敌的数量大幅增加，天敌的保护和增值作用明显(万方浩等,2008; Hagertyetal.,2005; Menetal.,2003; Naranjoetal.,2004)；同时,转基因棉田棉铃虫数量减少，更好地发挥了捕食性天敌对其他害虫的控制作用(Patel & Patel,2014)。

盐碱旱地是不同于常规栽培地的棉田生态类型，不同的棉花生长发育状况、栽培措施及外界环境胁迫下植株营养物质、次生物质和相关酶活性的变化不同，对棉田各种昆虫的影响也不同，进而引起棉田昆虫种群乃至节肢动物群落的变化。有关盐碱旱地棉田昆虫种群动态方面的研究相对较少。山东东营市是黄河流域最大的滨海盐碱地(董合忠等,2006; 李文炳，2001)。河北枣强县土壤属于中轻度盐碱干旱混合的地带(孙良忠等,2011)。本研究于2013和2014年在山东东营市和河北枣强县盐碱旱地转Bt基因棉田对主要害虫及其天敌种群动态进行系统的调查分析，同时分析了棉田施药和不施药情况下主要害虫及其天敌的数量差异，可为研究盐碱旱地对转基因棉田生物的影响规律和盐碱旱地转基因棉田害虫防治提供理论指导。

1 材料与方法

1.1 试验材料

中棉所49为非转基因棉花品种，中棉所79为转Bt基因棉花品种，均由中国农业科学院棉花研究所遗传育种研究室提供。

1.2 试验设计

试验设非转基因棉花常规喷施化学农药田、非转基因棉花全生育期不喷施化学农药田、转基因抗虫棉常规喷施化学农药田和转基因抗虫棉全生育期不喷施化学农药田4个处理。每品种每处理种植3个小区，共12个小区，小区面积约200 m2，小区间随机排列。棉花行距0.80 m，株距0.25～0.28 m。施药处理和不施药处理除化学农药处理不同外，施药处理的时间和药剂类型均相同，其他农艺操作均当地按常规进行；常规喷施化学农药、喷施棉田选择的化学农药种类、防治对象及喷施时期均与当地棉农棉花病虫害防治习惯管理一致；喷施化学农药棉田以吡虫啉为主防治棉蚜，包括棉苗蚜和伏蚜，有机磷类防治棉铃虫，阿维菌素等防治盲蝽蟓，具体使用剂量以药品的说明为准。

试验于2013—2014年在河北枣强县和山东东营市进行。河北枣强试验点以干旱混合轻度盐碱地为主，多年种植冀棉系列；山东东营试验点以轻至中度盐碱地混合干旱为主，多年种植鲁棉研系列。本试验棉花播种均在每年4月下旬(27—30日)。

1.3 节肢动物群落调查

每年每个试验点2种棉花的所有处理小区自出苗(5月10日左右)至9月下旬(9月25日左右)，每5 d调查1次，调查设定范围内棉株和地面上的主要害虫及其天敌的种类和数量并做详细记载。每次每小区随机选择3个样点调查，每个样点跨双行连续调查15株棉花及地面上的昆虫种类及数量,未知种类按统一编号进行记载。

1.4 数据分析方法

利用MS Excel软件对数据进行基本处理和筛选；运用SPSS 17.0软件对所有数据进行统计分析，采用Duncan′s差异显著性分析，检验同一时期不同小区内昆虫群落结构与组成等差异显著性。

2 结果与分析

2.1 盐碱旱地转基因抗虫棉田靶标害虫种群消长动态

2.1.1 棉铃虫卵 2013年和2014年在枣强和东营试验点发生的棉铃虫卵主要集中在2和3代，4代发生量很小(图1)。2和3代棉铃虫发生期，同一棉花品种喷施化学农药条件下棉铃虫产卵量(除2013年枣强试点)均低于未喷施化学农药棉田；均不喷施化学农药或均喷施化学农药条件下，转基因棉田与非转基因棉田棉铃虫落卵量无明显差异；枣强和东营试点总体发生量差异不显著。

图1 盐碱旱地转基因抗虫棉田棉铃虫落卵量Fig.1 Number of eggs of cotton bollworm on transgenic cotton in saline-dry landsA：2013枣强；B：2013东营；C：2014枣强；D:2014东营。A: Zaoqiang in 2013; B: Dongying in 2013; C: Zaoqiang in 2014; D: Dongying in 2014.

2.1.2 棉铃虫幼虫 2013年和2014年,枣强和东营试点棉田棉铃虫在2代和3代时期均有2个明显的高峰期。但枣强试验点较东营试验点棉铃虫世代重叠程度低，发生高峰期集中。2、3和4代棉铃虫发生期，在喷施化学农药条件下，2013年，中棉所49和中棉所79棉田棉铃虫幼虫数量均低于相应的不喷施棉田，而2014年化学农药对棉铃虫幼虫的作用差异不显著；无论是喷施还是不喷施化学农药，转基因抗虫品种中棉所79棉田棉铃虫幼虫数量均低于非转基因棉品种中棉所49棉田，且棉铃虫幼虫数量较低(百株虫量均低于4头)，表明即使在不喷施化学农药情况下，转基因抗虫棉在中轻度盐碱旱地仍具有较好的抗虫性(图2)。

2.2 非靶标害虫

2.2.1 棉蚜 整个棉花生长发育时期，2013年和2014年枣强和东营试验点棉田苗蚜发生最重，伏蚜发生数量较轻。与不喷施化学农药棉田相比，喷施化学农药条件下转基因棉中棉所79棉田和非转基因棉中棉所49棉田棉蚜种群数量显著降低，枣强试验点转基因棉田与非转基因棉田分别降低87.8%、89.9%(2013年)和97.6%、95.3%(2014年)，东营试验点转基因棉田与非转基因棉田分别降低73.4%、87.1%(2013年)和62.0%、75.5%(2014年)，差异显著；在喷施或不喷施化学农药条件下，转基因棉田和非转基因棉田棉蚜种群数量除个别调查点有一定的差异外，总体无显著差异；两试点2年表现趋势基本一致(图3)。

2.2.2 烟粉虱 在喷施化学农药或不喷施化学农药条件下，2013与2014年枣强棉田烟粉虱种群数量无显著差异(图4)。东营棉田2013年转基因棉施药田烟粉虱种群数量较非施药棉田高16.8%(P>0.05)，非转基因棉田低46.0%(P<0.05)；2014年转基因棉田和非转基因棉田在施药条件下分别比不施药条件减少82.7%和74.8%，差异均显著。两试点烟粉虱种群动态年度间发生规律基本一致。

图2 盐碱旱地转基因抗虫棉田棉铃虫幼虫种群动态Fig.2 The larvae population dynamics of cotton bollworm in transgenic cotton in saline-dry landsA：2013枣强；B：2013东营；C：2014枣强；D:2014东营。A: Zaoqiang in 2013; B: Dongying in 2013; C: Zaoqiang in 2014; D: Dongying in 2014.

图3 盐碱旱地转基因抗虫棉田棉蚜种群消长动态Fig.3 The population dynamics of cotton aphids in transgenic cotton in saline-dry landsA：2013枣强；B：2013东营；C：2014枣强；D:2014东营。A: Zaoqiang in 2013; B: Dongying in 2013; C: Zaoqiang in 2014; D: Dongying in 2014.

图4 盐碱旱地转基因抗虫棉田烟粉虱种群消长动态Fig.4 The population dynamics of Bemisia tabaci in transgenic cotton in saline-dry landsA：2013枣强；B：2013东营；C：2014枣强；D:2014东营。A: Zaoqiang in 2013; B: Dongying in 2013; C: Zaoqiang in 2014; D: Dongying in 2014.

2.2.3 盲蝽 喷施和不喷施化学农药条件下，枣强转基因棉田盲蝽种群数量2013年高于非转基因棉田，2014年则显著低于非转基因棉田(图5)。东营棉田盲蝽发生数量在2年期间均较低，平均最高数量仅为每百株1.40头；喷施化学农药条件下中棉所79和中棉所49棉田盲蝽发生数量均显著低于非喷施化学农药棉田，表明在东营棉田化学农药对盲蝽的防治效果较好；同一防治条件下，转基因棉田和非转基因棉田盲蝽发生数量无显著差异。2年在枣强的棉田盲蝽发生数量均显著高于东营棉田。

2.3 天敌昆虫

2.3.1 龟纹瓢虫 由表1可见，枣强试验点在喷施化学农药条件下，转基因棉田和非转基因棉田2013年龟纹瓢虫种群数量均显著低于非喷施化学农药条件下，2014年则显著高于非施药棉田；在施药或不施药条件下，转基因棉田与非转基因棉田龟纹瓢虫种群数量无显著差异。东营试验点，与不喷施化学农药条件相比，在喷施化学农药条件下，中棉所79和中棉所49棉田龟纹瓢虫种群数量分别降低43.2%、67.7%(2013年)与83.0%、57.1%(2014年)；施药或不施药条件下，转基因棉田龟纹瓢虫种群数量均低于非转基因棉田(2014年枣强试验点除外)，其中2013年枣强不施药条件下差异达显著水平。两试验点整体发生规律和趋势基本一致。

2.3.2 草间小黑蛛 整个棉花生长期，枣强和东营试验点转基因棉田和非转基因棉田草间小黑蛛种群数量2013年发生时期较早，发生历期较长，2014年发生较晚，发生历期较短，有明显的高峰期。喷施化学农药条件下，转基因棉田和非转基因棉田草间小黑蛛种群数量均较不施药棉田低(2013年东营试验点除外)，但由于整体上发生数量较低，差异均不显著(表2)。

2.3.3 草蛉 枣强和东营试验点2013年草蛉种群数量高于2014年，有2个明显的高峰期(表3)。喷施化学农药条件下，转基因棉田和非转基因棉田草蛉数量均显著低于非施药棉田，但差异均不显著；2013年，棉田害虫整体发生数量较高，中棉所79对靶标鳞翅目害虫具有较好的控制作用，因此在喷施药剂和不喷施药剂条件下，种群数量差异不显著；但非转基因中棉所49没有对害虫自然控制害虫的能力，化学农药严重杀伤了害虫和天敌，草蛉数量均较非施药棉田显著降低。在施药或不施药条件下，2年两试验点转基因棉田草蛉种群数量均低于非转基因棉田。

图5 盐碱旱地转基因抗虫棉田盲蝽种群消长动态Fig.5 The population dynamics of fleahopper in transgenic cotton in saline-dry landsA：2013枣强；B：2013东营；C：2014枣强；D:2014东营。A: Zaoqiang in 2013; B: Dongying in 2013; C: Zaoqiang in 2014; D: Dongying in 2014.

地点Location年份Year种群数量/头No.ofP.japonica喷施药剂Spraying中棉所79CCRI79中棉所49CCRI49未喷施药剂Nospraying中棉所79CCRI79中棉所49CCRI49枣强Zaoqiang20132.6±0.8a3.1±0.1a6.5±1.7b7.0±1.4b20143.5±0.4a4.0±0.8a1.0±0.3b0.9±0.2b东营Dongying20134.2±1.7a6.5±1.7a7.4±0.9b*20.1±2.0b20140.9±0.3a3.3±1.4a5.3±1.1b7.7±1.4b

小写字母表示同一品种不同处理间差异显著。*表示同一处理条件下不同品种间差异显著。

Lowercase letters indicate significant differences at 0.05 levels between different treatments with the same variety.*indicate significant differences at 0.05 levels between different varieties in the same treatment.

表2 盐碱旱地转基因抗虫棉田草间小黑蛛种群数量(2013—2014年)Table 2 Population size of Hylyphantes graminicola in transgenic cotton in saline-dry lands in 2013 and 2014 years

表3 盐碱旱地转基因抗虫棉田草蛉种群数量(2013—2014年)Table 3 Population size of Chrysopa in transgenic cotton in saline-dry lands in 2013 and 2014 years

3 讨论

棉花是一种较强的耐干旱盐碱的经济作物。随着我国耕地的盐碱旱化和次生盐碱旱化，盐碱旱地是我国种植棉花的后备可利用资源。盐碱旱地种植转基因抗虫棉对棉田昆虫群落种群动态的影响是转基因棉花环境安全评价的重要内容，也是未来棉花盐碱旱地种植转移过程中急需研究的内容。

本文于2013和2014年在山东东营和河北枣强盐碱旱地的转Bt基因棉田分别设置施药田和非施药田进行了系统的田间昆虫种群消长动态的调查。研究结果表明，盐碱旱地种植转基因棉花对靶标害虫棉铃虫仍具有良好的控制作用，这与徐遥(2010)在新疆干旱地研究结果基本一致；对非靶标害虫棉蚜、烟粉虱和盲蝽的种群发生量无显著影响，这与崔金杰和夏敬源(2000)、郭建英等(2004)、雒珺瑜等(2014)、王尚等(2014)在常规栽培地的转基因棉田研究结果一致，但本文是在盐碱地种植条件下进行的种群动态分析，盐碱地整个棉田昆虫发生量同比条件下均低于常规栽培地，生态环境更薄弱，生态系统食物链和食物网更简单。

盐碱旱地转基因棉田天敌类龟纹瓢虫、草间小黑蛛种群数量无显著变化，这与多数研究发现转Bt基因抗虫植物对天敌并无明显不利影响，取食转Bt基因植物上的靶标害虫或非靶标害虫的捕食性天敌在个体发育、繁殖、捕食行为等方面均没有受到不良影响的结论(王园园等,2011; 杨艳等,2014; Duttonetal.,2002; Torresetal.,2006; Zwahlenetal.,2000)一致。但龟纹瓢虫种群数量在河北枣强试验点2014和2013年结果相反，即2013年施药田低于非施药田，而2014年则高于非施药田。可能是由于2013年棉田害虫和天敌发生数量整体均较高，在常规化学农药防治条件下，防治次数较多，对害虫和天敌的杀伤性大；2014年由于棉田害虫数量整体发生均较轻，常规防治次数减少，化学农药对其控制作用降低，在少防治的基础上，害虫数量相对较高，具有较丰富的龟纹瓢虫的食物资源，从食物链和食物网关系上分析其天敌数量相对跟随增加，再加上龟纹瓢虫本身对棉田环境包括管理措施缓冲耐性较强，在不足以造成环境动荡的条件下种群稳定性较高，因此在食物资源充足，外界干扰较小的条件下，龟纹瓢虫保持了较高的数量；另外，不施药棉田理论上应该较施药棉田更高，但因为不施药棉田昆虫群落食物网和食物链自然和谐、稳定，生物多样性较高，对各营养层的控制效果较好，生态位宽度效益在一定程度上抑制了龟纹瓢虫。

草蛉种群数量在转基因棉田低于非转基因棉田，可能是因为盐碱旱地棉花生长势差(Wangetal.,2001)，棉田植食性害虫在食物资源不够充足的情况下，种群数量相对较少，进而影响了草蛉的种群数量；同时，由于盐碱旱地转基因棉花对靶标害虫的控制作用良好，田间靶标害虫较非转基因棉少，也导致了转基因棉田天敌昆虫草蛉的种群数量较非转基因棉田少，但该方面的生理生态机制尚需进一步系统研究。随着盐碱旱地转基因棉花面积的逐步扩大，棉田生物多样性方面的研究也需进一步深化研究。

不同地区不同作物的害虫对化学农药的耐受性不同(刘凤沂等，2008)。喷施化学农药对棉铃虫卵、棉铃虫幼虫和棉蚜的防治作用较好，而对烟粉虱、盲蝽的防治效果试点间和年份间有差异，可能与盐碱旱地昆虫对化学农药的耐受性差异较大有关，同时对草间小黑蛛和草蛉的杀伤力较大，致使年份间施药田和非施药田害虫种群数量差异较大。盐碱旱地转基因棉田生物群落多样性和生态链较简单和脆弱，在棉田害虫防治过程应尽可能保护自然天敌的自然防效，保护自然天敌；同时，化学农药使用过程中应以植物源农药为主，以防害虫产生抗药性。

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