肠道微生物对土壤中铜、锌、锰生物可给性的影响

都慧丽，尹乃毅，张震南，蔡晓琳，李泽姣，王鹏飞，孙国新，崔岩山,*

1. 中国科学院大学 资源与环境学院，北京 1014082. 中国科学院生态环境研究中心，北京 100085

肠道微生物对土壤中铜、锌、锰生物可给性的影响

都慧丽1,2，尹乃毅1,2，张震南1,2，蔡晓琳1,2，李泽姣1,2，王鹏飞1,2，孙国新2，崔岩山1,2,*

1. 中国科学院大学 资源与环境学院，北京 1014082. 中国科学院生态环境研究中心，北京 100085

为了更全面、准确地评价土壤中金属元素对人体的健康风险，研究土壤中金属元素在结肠阶段的生物可给性具有重要意义。通过采集我国一些地区的6种土壤，利用in vitro方法(PBET和SHIME联用) 研究土壤中Cu、Zn、Mn在胃、小肠、结肠阶段的生物可给性。研究显示，土壤中Cu、Zn、Mn在胃阶段的生物可给性分别为23.8%～63.0%、21.2%～64.4%、11.7%～35.6%；从胃阶段到小肠阶段，土壤中Cu的生物可给性提高了0.4%～14.4%，而土壤中Zn在小肠阶段的生物可给性降低了6.7%～38.7%。结肠阶段，土壤中Cu、Zn、Mn的生物可给性分别为2.4%～12.9%、5.7%～18.7%、6.2%～18.9%，与小肠阶段相比，分别降低了21.7%～56.9%、0.4%～36.8%、4.5%～19.1%。结果表明，在肠道微生物存在的情况下，土壤中Cu、Zn、Mn在结肠阶段有较低的人体健康风险。

金属；土壤；肠道微生物；SHIME模型；生物可给性；人体

Received21 September 2016accepted31 October 2016

Abstract: It is significantly important to investigate the bioaccessibility of the metal elements in the colon phase in order to assess the human health risks of metal elements in the soil comprehensively and accurately. Six soil samples were collected from some sites of China, and the bioaccessibility of soil Cu, Zn and Mn in the gastric, small intestinal and colon phases were determined using the physiologically based extraction test (PBET) combined with simulator of human intestinal microbial ecosystem (SHIME) model. In the gastric phase, the bioaccessibility of Cu, Zn and Mn was 23.8%-63.0%, 21.2%-64.4%, 11.7%-35.6%, respectively. In comparison with the values of gastric phase, Cu bioaccessibility increased 0.4%-14.4%, but Zn bioaccessibility decreased 6.7%-38.7% in the small intestinal phase. The bioaccessibility of Cu, Zn and Mn was 2.4%-12.9%, 5.7%-18.7%, 6.2%-18.9% in the colon phase, individually, which diminished 21.7%-56.9%, 0.4%-36.8%, 4.5%-19.1% compared with these of the small intestinal phase, separately. It could be concluded that these three metal elements (Cu, Zn and Mn) had a lower human health risk in the colon phase with human gut micobiota.

Keywords: metal; soil; human gut microbiota; SHIME model; bioaccessibility; human body

随着社会经济的高速发展和科技的进步，人类活动对环境的影响程度越来越严重，由微量金属元素引起的环境健康问题开始逐渐被人们关注。Cu、Zn、Mn作为人体必需的微量金属元素，它们能构成体内若干种有重要生理作用的酶[1]，并在人体多种代谢过程中起重要作用，但摄入不足或过量都会对人体健康造成危害，例如：Zn/Cu过高易引发高血压和冠心病，Mn摄入不足会导致动脉粥样硬化。微量金属元素进入人体的途径包括食物链、无意口部摄入、呼吸和皮肤接触等[2]，在有效控制食物链途径的情况下，无意口部摄入对体内微量金属元素摄入量的贡献率就会变高，甚至成为主要途径。研究微量金属元素在人体胃肠道中的生物可给性及其对人体健康的风险具有重要意义。

在人体健康风险评价中，主要有动物实验(in vivo，测定生物有效性，指被人体吸收后进入血液，并在体内重新分布的污染物的含量)和体外实验(in vitro，测定生物可给性，指在模拟胃肠条件下，土壤污染物溶解到消化液中的部分)，而in vitro方法因操作简单、快速、试验费用低、试验结果较为准确等优点，而被国内外研究者广泛关注[3]。目前，国内外in vitro方法主要用于探究土壤和食物中金属元素[4-6]和有机污染物[7-8]在胃和小肠阶段的生物可给性，也对药物[9]中金属元素在胃肠阶段的生物可给性进行了一定的研究，但对结肠阶段土壤中金属元素的生物可给性研究较少。SHIME模型(Simulator of Human Intestinal Microbial Ecosystem)是一种在体外条件下能够重现人体胃肠及微生物生态系统的模拟实验方法，最初用于研究肠道微生物对有机污染物的代谢[10]，近些年，SHIME模型主要探究了肠道微生物对土壤和食物中砷的代谢[11-12]，对土壤中其他金属元素作用的报道较少。本研究将采集我国一些地区的土壤，利用PBET (the Physiologically Based Extraction Test)方法结合SHIME模型分析3种金属元素(Cu、Zn、Mn)在胃、小肠、结肠3个阶段的生物可给性，并初步探讨肠道微生物对土壤中微量金属元素生物可给性的影响，研究结果将对更全面地进行金属元素的人体健康风险评价起到一定的推动作用。

表1 土壤的基本性质Table 1 Basic characteristics of the soils

Note：OM stands for organic matter；T-Cu, T-Zn, T-Mn stand for total Cu, total Zn, total Mn.

1 材料与方法(Materials and methods)

本研究所用的6个土壤采自我国浙江上虞、辽宁大连、湖南株洲、湖南郴州和内蒙古赤峰，土壤样品风干后，过20目、100目筛测定基本理化性质[13]，详见表1。土壤过60目筛后用于in vitro实验。土壤金属总量和模拟消化液中的金属含量(Cu、Zn、Mn)采用ICP-OES(OPTIMA5300DV，Perking-Elmer Co，USA)进行测定。

1.1 SHIME模型

SHIME模型(Simulator of Human Intestinal Microbial Ecosystem)包括胃、小肠、结肠(升结肠、横结肠和降结肠) 3个阶段。SHIME模型是一个能定时、定量加入和转移胃肠液，可调控温度和pH的厌氧模拟系统。SHIME模型中肠道微生物的具体培养方法及各项稳定参数见文献[11]。

1.2 in vitro实验

本研究使用的in vitro实验方法主要为PBET (physiologically based extraction test)[14]方法和SHIME (Simulator of Human Intestinal Microbial Ecosystem)模型的结合，连续模拟人体的胃、小肠和结肠阶段，步骤如下：

(1)胃阶段，配制模拟胃液(内含NaCl、柠檬酸、苹果酸、乳酸、冰乙酸、胃蛋白酶等，并用浓盐酸将pH值调为1.5)，准确称取0.30 g已过60目筛的土壤样品，将其与模拟胃液以1:100的比例混合于50 mL的离心管内，每种土壤2个平行，混匀微调pH(1.5±0.1)后，置于37 ℃、150 r·min-1的恒温振荡仪中。在1 h时，吸取反应液10 mL，过0.45 μm滤膜，-20 ℃保存待测。

(2)小肠阶段，用NaHCO3粉末将反应液pH调至7.0，加入胰酶、胆盐，继续置于37 ℃、150 r·min-1的恒温振荡仪中，中间微调使pH维持在7.0±0.1。在4 h时，吸取反应液10 mL，过0.45 μm滤膜，-20 ℃保存待测。

(3) 结肠阶段，将小肠液(含土壤残渣)转移至100 mL的厌氧血清瓶内，并从SHIME模型的降结肠阶段吸取30 mL菌液加入，使土液比为1:200，迅速通入氮气20 min以保证厌氧条件，加盖密封后继续置于37 ℃、150 r·min-1的恒温振荡仪中。在18 h时，吸取反应液10 mL，过0.45 μm滤膜，-80 ℃保存待测。

1.3 结果计算

(1)金属的溶解态量

在胃、小肠、结肠阶段，能从单位质量的土壤中溶出的金属元素的质量，称为土壤金属元素在胃、小肠、结肠阶段的溶解态量，可由下式计算。

D = (c×v)/m

式中，D为土壤金属元素在胃、小肠、结肠(C-D)阶段的溶解态量(mg·kg-1)；c为in vitro实验胃、小肠、结肠各阶段反应液中金属的含量(mg·L-1)；v为各阶段反应液的体积(L)，胃、小肠阶段均为0.03 L，结肠阶段为0.06 L；m为土壤的质量(kg)，胃、小肠、结肠阶段均为0.0003 kg。

(2)金属的生物可给性

在胃、小肠、结肠阶段的生物可给性可由下式计算。

Bioaccessibility(%)= (D/T) ×100%

式中，Bioaccessibility为土壤中金属元素在胃(gastric)、小肠(small intestinal)和结肠(colon)阶段的生物可给性(%)；D为土壤中金属元素在胃、小肠、结肠阶段的溶解态量(mg·kg-1)；T 为土壤中某种金属元素的总量(mg·kg-1)。

1.4 数据分析方法

采用SPSS22.0(IBM)和Excel 2010对数据进行分析。

2 结果(Results)

2.1 胃肠阶段土壤中金属元素的溶解态含量及其生物可给性

在胃肠阶段，土壤中Cu、Zn、Mn的溶解态含量及其生物可给性差异很大(图1)。胃阶段，土壤中Cu、Zn、Mn的溶解态含量分别为15.7～98.1 mg·kg-1、58.5～3 861.5 mg·kg-1、15.2～3 022.6 mg·kg-1，而其生物可给性分别为23.8%～63.0%、21.2%～64.4%、11.7%～35.6%。从胃阶段到小肠阶段，土壤中Cu的生物可给性提高了0.4%～14.4%，而土壤中Zn在小肠阶段的生物可给性降低了6.7%～38.7%；土壤中Cu在小肠阶段的平均生物可给性最高(达43.9%)，土壤中Mn在胃肠阶段的生物可给性变化很小。此外，在胃肠阶段，土壤1中Cu的生物可给性较高，土壤3中Cu在小肠阶段的生物可给性是胃阶段的1.4倍；土壤2、4、6中Zn在胃阶段的生物可给性均很高，土壤4中Zn的生物可给性在小肠阶段降低了0.7倍；土壤2中Mn的生物可给性整体偏低，土壤5中Cu、Zn、Mn的生物可给性均较低。

2.2 结肠阶段土壤中金属元素的生物可给性

结肠阶段(表2和图1)，土壤中Cu、Zn、Mn的溶解态含量分别为2.9～28.9 mg·kg-1、43.9～1 273.0 mg·kg-1、16.1～3 218.2 mg·kg-1；土壤中Cu、Zn、Mn的生物可给性分别为2.4%～12.9%、5.7%～18.7%、6.2%～18.9%。从小肠阶段到结肠阶段，土壤中Cu、Zn、Mn的生物可给性均有不同程度的降低，与小肠阶段相比，分别降低了21.7%～56.9%、0.4%～36.8%、4.5%～19.1%。6个土壤中Cu在结肠阶段的生物可给性均显著降低，土壤2、6中Zn的生物可给性降低显著；土壤1、2、3、6中Mn的生物可给性降低显著，土壤4、5降低不显著。总体来看，土壤Mn在结肠阶段的平均生物可给性最高，Cu最低，分别为13.9%和7.7%。另外，结肠阶段土壤中Cu、Zn、Mn的溶解态量和生物可给性在土壤间的差异较为显著，结肠阶段土壤中Cu、Zn、Mn的生物可给性在土壤4、5之间差异均不显著。结果显示，肠道微生物不同程度地抑制了土壤中Cu、Zn、Mn的溶出释放。

图1 土壤中Cu、Zn、Mn在胃(gastric)、小肠(small intestinal)和结肠(colon)阶段的生物可给性注：不同小写字母表示同一土壤中某一元素在不同阶段(胃、小肠和结肠)差异性显著 (P < 0.05)。Fig. 1 Bioaccessibility of soil Cu, Zn and Mn in the gastric, small intestinal and colon phasesNote: The plot with lower-case letters in one soil show significant differences (P < 0.05) among different phases (i.e., gastric, small intestinal and colon) of a certain element.

2.3 各因素间关系分析

对土壤样品的基本理化性质、土壤中3种金属元素在结肠阶段的溶解态含量及其生物可给性进行相关性分析，各因素相关系数见表3。结果显示，土壤粘粒含量及锰氧化物含量与土壤总锰及其溶解态含量呈显著正相关性，铝氧化物含量与Mn的生物可给性呈一定的负相关性，土壤Zn、Mn总量分别与其溶解态量呈显著正相关。

3 讨论(Discussion)

3.1 胃肠阶段金属元素生物可给性

土壤中Cu、Zn、Mn在胃肠阶段的生物可给性差异很大，其差异主要与土壤pH、粘粒、有机质、铁锰铝氧化物和in vitro pH等有关。有研究发现，土壤中Cu在胃阶段的生物可给性与土壤pH呈显著相关性[15]，这可能是导致本实验土壤2、5中Cu在胃阶段生物可给性相对较高的原因之一。土壤中Cu的生物可给性在小肠阶段较高，这与之前的研究发现相似[16]。在弱碱条件下，Cu2+会与Al3+产生竞争吸附[17]，这可能是导致铜在小肠阶段的生物可给性变化的原因之一；另外，在小肠阶段的pH条件下，Cu可以和反应液中的有机酸结合而增加Cu的溶解[18]。本研究中，土壤中Zn的生物可给性在胃阶段较高，而小肠阶段的生物可给性降低，这是由于Zn的溶解性与in vitro pH有很大的关系，从胃阶段到小肠阶段，in vitro pH从1.5升高到7.0，且伴随CO32-不断增多，溶液中的Zn易形成沉淀而降低其溶解性[16]；另外，溶液中的Cu、Zn会与胆盐[19]和胰酶[20]上蛋白质的结合位点进一步形成金属蛋白[21]来增加其在小肠阶段的溶解性，但由于蛋白质上Cu2+的结合位点远强于Zn2+[22]，且Cu2+、Zn2+本身的电子对特性，导致Cu在小肠阶段的生物可给性较高，而Zn的生物可给性较低。土壤Mn的生物可给性与有机质和粘粒含量有一定的关系，随着有机质的不断溶出，对Mn2+的固定减弱[23]，导致其在小肠阶段的生物可给性略有增加(土壤3)；也有可能由于粘粒表面带负电荷，增强了对Mn2+的吸附，导致其在小肠阶段的生物可给性略有降低(土壤4)。土壤中金属元素的生物可给性可能是多种因素共同作用的结果。

3.2 结肠阶段金属元素的生物可给性

本研究中，土壤中Cu、Zn、Mn在结肠阶段的生物可给性均低于小肠阶段，结果表明：肠道微生物抑制了3种金属元素(Cu、Zn、Mn)的溶出。本文研究的人体肠道微生物包含108.4CFU·mL-1的总需氧菌和107.6CFU·mL-1的总厌氧菌，包括乳酸杆菌、梭状芽孢杆菌、肠球菌、粪大肠菌群和葡萄球菌等，其活性主要通过检测菌液中的醋酸盐、丙酸盐和铵盐的含量来测定，有研究发现，肠道中的硫酸盐还原菌(sulfate-reducing bacteria)可以产生H2S[24]，反应液中的Cu2+、Zn2+可能与S2-结合形成CuS、ZnS沉淀而导致其溶解性降低；之前的研究发现，肠道微生物的还原作用可以将As5+转化为As3+[25]，我们推断在厌氧环境中，肠道微生物可能会将Mn4+转化为Mn2+[26]，而Mn2+在弱碱性环境中可能与溶液中的CO32-形成沉淀而导致其生物可给性下降。土壤中金属元素在结肠阶段的生物可给性还可能与金属氧化物的吸附与解吸有关。结肠环境中含有大量的有机物质[5]，这些物质也可能通过肠道微生物的作用对Cu、Zn、Mn产生一定的吸附固定作用；另外，土壤中铁氧化物和粘粒表面的负电荷增加，也会增强对Cu、Zn、Mn各种可溶态阳离子的吸附。本研究还发现，Mn在结肠阶段的生物可给性与铝氧化物含量呈一定的负相关性，可能是由于铝氧化物在溶液中电离产生OH-与Mn2+形成沉淀，从而促进了Al3+的溶出而降低了Mn的生物可给性。以上作用均可能导致了土壤中Cu、Zn、Mn的生物可给性降低。

表2 土壤中金属元素在结肠阶段的溶解态含量及生物可给性Table 2 Dissolved concentrations and bioaccessibility of soil metals in the colon phase

注：同列不同小写字母表示土壤样品间差异性显著。

Note: The data with different lower-case letters in same column show significant difference among soil samples. Cu-C-D stands for Cu-Colon-Dissolution; Cu-C-B stands for Cu-Colon-Bioaccessibility; Zn-C-D stands for Zn-Colon-Dissolution; Zn-C-B stands for Zn-Colon-Bioaccessibility; Mn-C-D stands for Mn-Colon-Dissolution; Mn-C-B stands for Mn-Colon-Bioaccessibility.

表3 各因素之间的相关性分析 (n=6)Table 3 Correlations matrix for the factors (n=6)

注：*表示显著相关(P < 0.05)，**表示显著相关(P < 0.01)。

Note:*strong correlation (P < 0.05);**strong correlation (P < 0.01).

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◆

EffectofHumanGutMicrobiotaonBioaccessibilityofSoilCu,ZnandMn

Du Huili1,2，Yin Naiyi1,2，Zhang Zhennan1,2，Cai Xiaolin1,2，Li Zejiao1,2，Wang Pengfei1,2，Sun Guoxin2，Cui Yanshan1,2,*

1. College of Resources and Environment, University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 101408, China2. Research Center for Eco-Environmental Sciences, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100085, China

10.7524/AJE.1673-5897.20160921001

2016-09-21录用日期2016-10-31

1673-5897(2017)3-301-08

X171.5

A

崔岩山(1972—)，男，博士，教授，主要研究方向为重金属污染控制及其对人体健康风险，发表学术论文80余篇。

国家自然科学基金项目(41271493)

都慧丽(1990-), 女, 硕士, 研究方向为土壤重金属对人体的健康风险, E-mail: duhuili14@mails.ucas.ac.cn

*通讯作者(Corresponding author)， E-mail: cuiyanshan@ucas.ac.cn

都慧丽, 尹乃毅, 张震南, 等. 肠道微生物对土壤中铜、锌、锰生物可给性的影响[J]. 生态毒理学报，2017, 12(3): 301-308

Du H L, Yin N Y, Zhang Z N, et al. Effect of human gut microbiota on bioaccessibility of soil Cu, Zn and Mn [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2017, 12(3): 301-308 (in Chinese)