海藻酸钠寡糖对水稻生长发育、产量及镉吸收分布的影响

张运红,杜 君,和爱玲,孙克刚,郑春风,杨焕焕,丁 华

(河南省农业科学院 植物营养与资源环境研究所/河南省农业生态与环境重点实验室,河南 郑州 450002)

海藻酸钠寡糖对水稻生长发育、产量及镉吸收分布的影响

张运红,杜 君,和爱玲,孙克刚*,郑春风,杨焕焕,丁 华

(河南省农业科学院 植物营养与资源环境研究所/河南省农业生态与环境重点实验室,河南 郑州 450002)

采用盆栽试验,研究了海藻酸钠寡糖对水稻生长发育、产量及镉(Cd)吸收分布的影响。结果显示：在Cd胁迫条件下,施用海藻酸钠寡糖的水稻功能叶片在各生育期的SPAD值及在开花期的净光合速率均较Cd胁迫单独处理有所提高,成熟期水稻的总生物量、经济系数和耐性指数也显著增加，且水稻株高、有效穗数、穗长、穗粒数、千粒重和产量分别较Cd胁迫单独处理增加了2.23%、9.78%、4.99%、5.30%、3.55%和16.82%。在Cd胁迫条件下,施用海藻酸钠寡糖的水稻根中的Cd含量较Cd胁迫单独处理增加了10.61%,而茎、叶和籽粒中的Cd含量分别降低了2.34%、1.98%和3.77%,且茎、叶和籽粒中Cd的转移系数也显著下降。上述结果表明海藻酸钠寡糖可促进Cd胁迫下水稻的生长发育,并抑制Cd从根部向地上部的运输。

海藻酸钠寡糖;水稻;生长发育;产量;镉；吸收；分布

近年来,随着我国工业化和城镇化进程的加快,污水灌溉、肥料施用和污泥农用使大量的镉(Cd)进入环境,这不仅导致农作物产量和品质下降,还使Cd通过食物链在人体内富集,而Cd对人体具有三致(致病、致癌、致突变)作用,能引发骨痛病、蛋白尿等病症,严重威胁人体健康[1-2]。世界卫生组织已将Cd列为优先研究的食品污染物,在联合国环境规划署提出的12种具有全球性意义的危险化学物质中,Cd处于首位[3]。据统计,全世界每年由于人为因素向环境中释放的Cd有30000 t左右,其中82%～94%的Cd进入到土壤中。中国有16%的农田被重金属污染,其中被Cd污染的农田达13万hm2, 被Cd污染的农产品达1.46亿kg,包括50000 t水稻[3-4]。水稻是全球最重要的粮食作物,又是吸收Cd能力最强的谷类作物之一,故其Cd安全问题备受人们关注,如何保障稻米质量安全已成为当前农业生产上亟待解决的问题之一[5]。有研究发现,通过优化水、肥管理措施,可有效降低稻米中Cd含量,如增施有机肥[6]、硒肥[7]和硅肥[8]，适量施用氮肥[9]或者全生育期淹水[10]等,但是这些措施可能会增加种植成本。迄今还没有经济、快速、有效的土壤重金属污染去除办法。最近研究发现,一些外源植物生理物质可缓解Cd毒性,从而为人为干预Cd毒害作用提供了一条新途径[11-12]。海藻酸钠寡糖(AOS)是海藻酸钠经N-乙酰-B-D-氨基葡萄糖苷酶酶解的产物,由β-D-甘露糖醛酸(PM)与α-L-古罗糖醛酸(PG)依靠1,4-糖苷键连接而成,具有施用简单、环境友好等特点[13],将其添加到肥料中,可降低小油菜(Brassica)中Cd含量,促进其增产[14]。我们水培试验的结果显示,海藻酸钠寡糖可通过细胞壁固持、巯基分子螯合和抗氧化系统,提高水稻幼苗对Cd胁迫的耐受性[15]。本文采用土培试验,进一步研究了海藻酸钠寡糖对受污土壤上水稻生长发育、产量形成及Cd吸收分布的影响,旨在为污染农田稻米安全生产提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 供试材料

供试海藻酸钠寡糖,聚合度2～10,糖醛酸组成为β-D-甘露糖醛酸(M)∶3α-L-古罗糖醛酸(G)=7∶3,糖醛酸含量>90%,由中国科学院大连化学物理研究所提供。其余化学试剂均为分析纯。

供试水稻品种为籼粳杂交超级稻甬优12,由河南省农业科学院粮食作物研究所尹海庆研究员提供。

1.2 试验设计

试验于2016年6～9月在河南省农业科学院科研园区进行,采用盆栽试验,供试土壤为潮土,基本理化性质为有机质5.69 g/kg、速效氮39.61 mg/kg、速效磷10.4 mg/kg、速效钾123.1 mg/kg,总Cd 0.78 mg/kg, pH值为8.04。

首先将水稻种子浸泡、消毒、催芽,在培养皿中用去离子水预培养5 d(茎叶长至2～3 cm),然后取部分植株转入20 mg/L海藻酸钠寡糖水溶液中培养,其余植株仍在去离子水中培养；待茎叶长至7～8 cm时进行移栽,每盆5穴,每穴3株。试验设置4个处理,分别为:对照(CK);海藻酸钠寡糖(AOS);镉胁迫(Cd);镉胁迫+海藻酸钠寡糖(Cd+AOS)。每个处理4次重复。其中Cd胁迫处理添加3.0 mg/kg Cd,以CdCl2的形式加入,将其与过2 mm筛的土拌匀后装在聚乙烯塑料盆(直径30 cm,高20 cm)中,每盆10 kg。在移栽前,盆钵土面上保持2～3 cm水层1周,使加入的Cd在土壤中均匀分布。海藻酸钠寡糖处理在分蘖期、开花期和灌浆期喷施20 mg/L的海藻酸钠寡糖水溶液各1次。基肥施用量为0.4 g/kg尿素、0.4 g/kg KH2PO4；于拔节期追施0.4 g/kg尿素。8月15日收获后,测定水稻的农艺、经济指标及不同器官的Cd含量。

1.3 测定指标及方法

1.3.1 SPAD值和光合参数测定 分别在苗期、分蘖期、拔节期、开花期和灌浆期采用SPAD-502叶绿素仪测定水稻功能叶片(倒二叶)的SPAD值。于开花期采用美国LI-COR公司生产的LI-6400便携式光合测定仪测定水稻功能叶片的净光合速率(Pn)。测定时间为北京时间8:30～11:40,使用红蓝光源,光量子通量密度(PFD)为1200 μmol/(m2·s),叶室(2 cm×3 cm)内温度设定为30 ℃。

1.3.2 生物量及产量构成因子 收获前,调查水稻的株高、穗数和有效穗数(每穗实粒数多于5粒者为有效穗);成熟后,收割每盆全部稻株,分别脱粒、风干后称重,计算每盆籽粒产量和千粒重;各盆选取代表性植株10株,调查穗长,并在室内清查所有穗的粒数,换算出穗粒数。

1.3.3 Cd含量及分布 将成熟期水稻植株分为根、茎、叶和籽粒4个部分,分别用去离子水冲洗3遍,以除去植株表面Cd。阴干后,将植株样品置于105 ℃条件下杀青15 min,再在70 ℃下烘至恒重。粉碎过筛后,称取0.1 g用1∶4(V/V)的HNO3-HClO4混合酸消煮,再用去离子水溶解，然后用原子吸收分光光度计(AAS ZEEnit 700)测定Cd含量。相关计算公式为：各器官Cd积累量=各器官Cd含量×各器官生物量;转移系数=地上部各器官Cd含量/根部Cd含量;分配系数=各器官Cd的累积量/整个植株Cd累积量×100%;经济系数=经济产量/生物学产量;耐性指数(%)=重金属处理稻株的生物量/对照稻株的生物量×100%。

1.4 数据统计与分析

用Excel 2007作图,用SPSS 17.0软件对试验数据进行统计分析,采用LSD法进行差异显著性检验。

2 结果与分析

2.1 Cd胁迫下施用海藻酸钠寡糖对水稻光合作用的影响

图1a显示：在正常培养条件下,经海藻酸钠寡糖处理的水稻在不同生育期的SPAD值均显著高于对照的,增幅为1.71%～4.66%；经Cd胁迫处理的水稻的SPAD值较对照明显下降,降幅为1.44%～3.91%;在Cd胁迫条件下,施用海藻酸钠寡糖处理的水稻叶片的SPAD值显著高于Cd胁迫单独处理的,增幅为1.46%～5.80%。图1b显示：在正常培养条件下,海藻酸钠寡糖处理的水稻叶片的净光合速率显著增加，增幅达34.40%；Cd胁迫处理的水稻叶片的净光合速率显著下降，降幅达38.17%;在Cd胁迫条件下,施用海藻酸钠寡糖处理的水稻叶片的净光合速率显著高于Cd胁迫单独处理的,增幅为95.55%。该结果说明,施用海藻酸钠寡糖可在一定程度上缓解Cd胁迫对水稻光合作用的抑制作用。

柱状图上不同小写字母表示在0.05水平上差异显著。

2.2 Cd胁迫下施用海藻酸钠寡糖对水稻生物量的影响

从表1可以看出：在正常培养条件下,海藻酸钠寡糖处理的水稻茎、叶、穗的鲜重和干重均显著高于对照的,其中鲜重分别较对照增加19.88%、17.06%、19.35%,干重分别较对照增加6.54%、8.29%、19.93%,总鲜重和总干重分别较对照增加17.31%和11.37%;Cd胁迫处理的水稻根、茎的鲜重和干重均较对照显著下降,其中鲜重降幅分别为9.17%、6.00%,干重降幅分别为11.59%、16.29%,总鲜重和总干重分别较对照降低27.38%和7.47%；Cd胁迫处理的水稻的叶干重较对照降低3.35%;在Cd胁迫下施用海藻酸钠寡糖处理的水稻茎、叶、穗的鲜重和干重均较Cd胁迫单独处理显著增加,其中鲜重分别增加2.72%、11.29%、13.79%,干重分别增加8.66%、4.38%、16.82%,总鲜重和总干重分别较Cd胁迫单独处理增加9.22%和10.32%,经济系数增加5.67%,耐性指数增加9.55个百分点。该结果表明,Cd胁迫严重抑制水稻植株的生长发育,施用海藻酸钠寡糖可在一定程度上缓解Cd胁迫对水稻生长的抑制作用。

表1 Cd胁迫下施用海藻酸钠寡糖对水稻生物量的影响

注:同列数据后附有不同小写字母者表示在0.05水平上差异显著。下同。

2.3 Cd胁迫下施用海藻酸钠寡糖对水稻产量及其构成因子的影响

由表2可见：在正常培养条件下,海藻酸钠寡糖处理的水稻株高、穗数、有效穗数、穗长、穗粒数和产量均较对照显著增加,增幅分别为6.34%、13.73%、37.57%、5.63%、1.27%和19.97%；Cd胁迫处理的水稻穗长、穗粒数、千粒重均较对照显著下降,降幅分别为2.70%、5.12%和5.20%;Cd+AOS处理的水稻的株高、有效穗数、穗长、穗粒数、千粒重和产量均较Cd处理显著增加,增幅分别为2.23%、9.78%、4.99%、5.30%、3.55%和16.82%。该结果说明,Cd胁迫抑制水稻产量的形成,施用海藻酸钠寡糖可在一定程度上缓解Cd胁迫的这种抑制作用,主要通过增加有效穗数和穗粒数来实现。

2.4 施用海藻酸钠寡糖对水稻Cd吸收与积累的影响

表3结果表明：AOS处理的水稻的茎、叶和籽粒中Cd含量均较对照显著降低，降幅分别为1.76%、1.81%和2.08%;Cd处理的水稻根、茎、叶和籽粒中的Cd含量均较对照显著增加,增幅分别为158.46%、29.03%、9.74%和3.61%;经Cd+AOS处理的水稻根中的Cd含量较Cd处理显著增加，增幅为10.61%；经Cd+AOS处理的水稻茎、叶和籽粒中的Cd含量均较Cd处理显著降低,降幅分别为2.34%、1.98%和3.77%。表3还显示,无论是在正常培养条件下还是在Cd胁迫条件下,海藻酸钠寡糖处理的水稻各部位的Cd积累量(正常培养下根除外)和总Cd积累量均显著高于未施海藻酸钠寡糖处理的,其中总Cd积累量分别增加9.76%和9.26%,籽粒Cd积累量分别增加17.44%和12.43%。

表2 Cd胁迫下施用海藻酸钠寡糖对水稻产量及其构成因子的影响

表3 施用海藻酸钠寡糖对水稻Cd含量与积累量的影响

2.5 施用海藻酸钠寡糖对水稻Cd转移和分布的影响

重金属转移系数可以用来反映植株向地上各器官转运重金属的能力,其值越大,表示重金属在植物中的迁移能力越强[16]。表4显示,无论是在正常培养还是在Cd胁迫条件下,海藻酸钠寡糖处理的水稻各部位的Cd转移系数均显著低于未施海藻酸钠寡糖处理的,其中Cd+AOS处理的水稻茎、叶和籽粒的Cd转移系数分别较Cd处理降低了11.79%、11.57%和12.97%。此外，AOS处理的水稻根、茎和叶中Cd的分配系数均较对照显著下降,降幅分别为8.56%、4.66%和3.13%；而经AOS处理的水稻籽粒中Cd的分配系数较对照显著增加，增幅为6.98%。经Cd胁迫处理的水稻根中Cd的分配系数较对照显著增加，增幅达87.94%；而经Cd胁迫处理的水稻茎、叶和籽粒中Cd的分配系数均较对照显著下降，降幅分别为11.20%、12.75%和83.70%。经Cd+AOS处理的水稻根和籽粒中Cd的分配系数均较Cd处理显著增加，增幅分别为2.32%和2.90%；而经Cd+AOS处理的水稻茎和叶中Cd的分配系数均较Cd处理显著降低。该结果说明,海藻酸钠寡糖可调控Cd在水稻植株体内的分布,使吸收的Cd更多地滞留在根部,从而有利于维持水稻的正常生长发育。

表4 施用海藻酸钠寡糖对水稻Cd转移和分布的影响

3 讨论

叶绿素含量是植物生长的一个重要生理参数,其水平表征了植物的生产能力,当叶绿素含量降低时,光合作用会减弱,从而导致植物生长受抑制,生物量下降[17]。据有关报道,Cd被植物吸收后,可和叶绿素合成相关的原叶绿素酯还原酶、氨基乙酰丙酸合成酶、胆色素原脱氨酶等肽链富含-SH的部分结合,影响这些酶的合成或抑制酶的活性,从而阻碍叶绿素的合成[18-19]。在本试验中,经Cd胁迫处理后,除拔节期外,其它生育期水稻功能叶片的SPAD值和开花期叶片的净光合速率均显著下降,成熟期总生物量也显著降低。这些结果与前人的研究结果[17-19]一致。在本试验Cd胁迫条件下,施用海藻酸钠寡糖的水稻功能叶片的SPAD值、净光合速率、总生物量和耐性指数均较Cd胁迫单独处理有一定程度的提高。我们在菜薹上的研究[20-21]证实,海藻酸钠寡糖可调控类囊体膜的结构和功能,从而促进光能的捕获及转化,提高其光能利用效率,加快碳代谢过程,促进碳代谢产物的积累,这可能是其促进Cd胁迫下水稻生长的主要原因。此外, Ma等[22]的研究显示,0.2%褐藻胶寡糖(海藻酸钠寡糖)可提高蚕豆根尖细胞有丝分裂指数,阻抑微核产生,降低染色体畸变。我们先前的研究结果显示,海藻酸钠寡糖可调控菜薹根系的活性,促进养分离子的吸收[23-24]。在本实验的Cd胁迫条件下,施用海藻酸钠寡糖处理的水稻的根鲜重显著增加,这有助于稻株对化学养分的吸收,可能也是海藻酸钠寡糖促进Cd胁迫下水稻生长的原因之一。黄冬芬等[25]的研究显示,当土壤Cd浓度达到120或180 mg/kg时,水稻产量显著下降,且主要原因在于穗数或每穗颖花数的减少。索炎炎等[26]的研究显示,随Cd浓度的增加,水稻穗数、每穗粒数、结实率和千粒质量的下降幅度均逐渐增加。在本试验中,经Cd胁迫处理后,水稻总穗数显著增加,穗粒数和千粒重均显著下降,这可能与Cd胁迫浓度不同有关。据陶龙红等[27]报道,施用海藻肥可显著增加水稻的株高、穗长、穗粒数、千粒重和产量。我们最近的研究显示,在正常培养条件下,喷施海藻水稻专用叶面肥促进水稻增产的主要原因是提高了水稻的有效穗数和穗粒数[28]。本试验结果表明,无论是在正常培养还是在Cd胁迫条件下,施用海藻酸钠寡糖均能显著提高水稻的有效穗数和穗粒数,最终促进产量的增加。这与先前的研究结果[28]一致。

土壤Cd污染对水稻最大的危害是Cd在稻米中的积累。植物根系是Cd的最先接纳者,从根系吸收的Cd有一部分会被转运到稻穗籽粒中[29]。贺前锋等[30]的研究显示,在Cd污染条件下,水稻植株体内Cd含量表现为根系>秸秆>籽粒。在本研究中,水稻遭受Cd胁迫后,根部Cd含量和累积量的增加幅度最大,其次是茎,而籽粒和叶中Cd含量的增加幅度较小,这导致Cd在根中的分配比例增加,在籽粒中的分配比例下降。本试验水稻各器官Cd含量的顺序与前人的研究结果[30]一致。本试验结果还表明,在Cd胁迫条件下,施用海藻酸钠寡糖的水稻根中的Cd含量较Cd胁迫单独处理显著增加,而茎、叶和籽粒中Cd含量及转移系数均显著降低,说明施用海藻酸钠寡糖可使稻株吸收的Cd更多地累积在根部,减少其向地上部的运转。由此推测, 海藻酸钠寡糖抑制Cd向地上部的转运可能与液泡膜上转运蛋白将Cd2+装载到木质部导管的过程有关。在水稻根系中与Cd向地上部分转运有关的基因有OsHMA3、OsHMA2、OsHMA9等[5],海藻酸钠寡糖调控Cd从水稻根部向地上部的运输,是否通过诱导改变这些基因的表达水平来实现,还需要进一步考证。此外,在本试验中,无论是在正常培养还是在Cd胁迫条件下,海藻酸钠寡糖均显著提高了Cd在籽粒中的分配比例,这可能与其促进水稻产量和经济系数提高有关。

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(责任编辑:黄荣华)

Effects of Alginate Oligosaccharides on Growth, Development,Yield, and Cadmium Absorption and Distribution of Rice

ZHANG Yun-hong, DU Jun, HE Ai-ling, SUN Ke-gang*,ZHENG Chun-feng, YANG Huan-huan, DING Hua

(Institute of Plant Nutrition, Agricultural Resources and Environmental Sciences, Henan Academy of Agricultural Sciences / Henan Key Laboratory of Agricultural Ecology and Environment, Zhengzhou 450002, China)

Pot experiments were conducted to study the effects of alginate oligosaccharides (AOS) on the growth, development, yield, and cadmium (Cd) absorption and distribution of rice plants. The results showed that: under Cd stress, the application of AOS raised the SPAD value of functional leaves of rice at various growth stages and the net photosynthetic rate of rice leaves at flowering stage, significantly increased the total biomass, economic coefficient and tolerance index of rice at mature stage, and enhanced the plant height, number of effective panicles, panicle length, number of grains per panicle, 1000-grain weight and yield of rice by 2.23%, 9.78%, 4.99%, 5.30%, 3.55% and 16.82%, respectively. Under the condition of Cd stress, in comparison with the control (not applying AOS), the application of AOS increased the Cd content in rice roots by 10.61%, however reduced the Cd content in stems, leaves and grains of rice by 2.34%, 1.98% and 3.77%, respectively, and significantly reduced the transfer coefficients of Cd in rice stems, leaves and grains. These results indicated that AOS could promote the growth and development of rice plants under the stress of Cd, and could suppress Cd transport from rice root to rice shoot.

Alginate oligosaccharides; Rice; Growth and development; Yield; Cadmium; Absorption; Distribution

2017-02-13

河南省农业科学院自主创新项目“生长素信号参与海藻酸钠寡糖缓解水稻镉胁迫的作用机理研究”(2069999);河南省 科技攻关计划项目“绿色重金属防控钝化剂和叶面阻控剂的研究与应用”。

张运红(1983─),女,河南新乡人,助理研究员,博士,主要从事植物营养与施肥研究。*通讯作者:孙克刚。

S511.048

A

1001-8581(2017)06-0001-06