中蜂遭遇不同类型胡蜂攻击时发出的语音报警信号

张琪 董诗浩 李新宇 董坤 谭垦

（云南农业大学东方蜜蜂研究所，昆明650201）

中蜂遭遇不同类型胡蜂攻击时发出的语音报警信号

张琪 董诗浩 李新宇 董坤 谭垦

（云南农业大学东方蜜蜂研究所，昆明650201）

蜜蜂作为一种典型的社会性昆虫,主要通过信息素以及舞蹈行为在蜂群中传达重要信息，来维持蜂群的稳定和繁荣。但是，蜜蜂之间声音震动传达的报警信号对蜂群抵御捕食者起着至关重要的作用。本实验采用不同类型的胡蜂（大胡蜂和小胡蜂）攻击采食的中蜂,追踪蜜蜂回巢后的行为，发现回巢后的蜜蜂会在巢内发出一种语音报警信号。结果表明，不同类型胡蜂对中蜂攻击的威胁程度不同，导致的报警信号个数有很大差异。

中蜂；胡蜂；报警信号；威胁程度

蜜蜂是社会性昆虫，社会性生存要求个体之间能有效的传递信息[1]。蜜蜂之间分工合作，共同维持蜂群稳定和繁荣[2]。觅食是蜜蜂的主要行为，与其他灵长类动物不同的是，蜜蜂通过舞蹈行为将食物的方位、距离等信息传递给同伴，大大提高了工作效率[3，4]。

蜜蜂发现好的蜜源食物后，通过舞蹈招募同伴到指示的食物源采集，被招募的同伴通过舞蹈方式招募更多的同伴加入到采集队伍中，结果是一只蜜蜂的舞蹈引起了数百只蜜蜂的采集活动。在亚洲，胡蜂是蜜蜂主要的敌害，它们在花上和蜂箱门口捕食蜜蜂[5]。凹吻胡蜂（小胡蜂）体型较小，金环胡蜂（大胡蜂）是亚洲最常见的胡蜂种类，在长期的共同生活中，中蜂进化出了一系列对付胡蜂的方法。如大胡蜂和小胡蜂靠近在蜂箱门口捕捉蜜蜂时，进出巢的中蜂会转弯，通过弧线飞行来避开大小胡蜂[6]。另外，蜂箱门口会增加守卫蜂的数量，守卫蜂们还会集体一致地摆动腹部来警告胡蜂。如果有大胆的胡蜂落在巢门口，就会引来多达数百只蜜蜂形成紧密的蜂团将胡蜂热死或闷死，由于大胡蜂和小胡蜂在形态上有很大差异，且它们对中蜂攻击的危险程度都不相同，当蜜蜂遭遇危险后，是否能通过一定的方式将危险信号传递给同伴？当遭遇不同程度的危险时，蜜蜂能否精确编码不同的危险信息[7-8]？

1 材料与方法

试验在云南农业大学东方蜜蜂研究所的实验蜂场进行。三群中蜂蜂群（云南农业大学蜂学楼内）、大胡蜂、小胡蜂、饲喂器、30%蔗糖溶液、试管、多种颜色的标记笔、听筒、摄像机等。所用蜜蜂蜂群选用云南农业大学东方蜜蜂研究所蜂场内三群群势适中的观察箱饲养蜂群，所用的大胡蜂、小胡蜂均取自附近的实验蜂场。

1.1 中蜂在采集点受到大小胡蜂攻击后的行为反应

首先是招蜂过程，我们用试管在巢门口抓取一定数量的采集蜂，把它放到离蜂巢一定距离的采食点采集。在采集点上放上含有30%蔗糖溶液的饲喂器，离蜂群大概30 m左右，待蜜蜂在饲喂器上取食稳定后，用不同颜色的标记笔在蜜蜂胸部标记，标记约10只左右。实验共分为3组，对照组（无捕食者攻击）；实验组1（小胡蜂攻击）；实验组2（大胡蜂攻击）；共测试三群蜜蜂。对于实验组，我们用细铁丝绑住胡蜂胸部与腹部之间，使胡蜂可以自由活动但不会飞走。待蜜蜂在饲喂器上稳定采食后，我们用胡蜂去触碰正在采食标记的蜜蜂。待蜜蜂回巢后，我们记录被标记的采集蜂，用摄像机拍摄蜜蜂回巢后的行为。另外，实验员还要在巢内记录蜜蜂采集完后跳舞的次数，并通过听筒记录标记的蜜蜂发出的报警信号的次数。

1.2 中蜂在受到不同类型胡蜂攻击后语音报警信号的差异

与上述实验大体类似，也是分别用小胡蜂和大胡蜂在饲喂器上对蜜蜂进行攻击。首先训练蜜蜂到饲喂点上进行采集，然后标记蜜蜂。实验组用胡蜂攻击饲喂器上的标记蜜蜂。待蜜蜂回巢后，用摄像机记录蜜蜂舞蹈的次数，使用听筒记录被标记的蜜蜂发出的语音报警信号。之后应用Raven Prov.1.5音频分析软件分析比较不同情况下蜜蜂发出的语音报警信号的声音震动频率。

2 结果与分析

2.1 中蜂在采集点受到大小胡蜂攻击后的行为反应

图1 中蜂在采集点受到大小胡蜂攻击后的行为反应

由图1我们发现，小胡蜂和大胡蜂分别刺激饲喂器上的蜜蜂后，两者都会发出语音报警信号。且很明显得出，大胡蜂在攻击蜜蜂时所发出的语音报警信号数量明显比小胡蜂攻击时要多。但受到小胡蜂和大胡蜂攻击后，回巢的标记蜜蜂都没有表现出舞蹈行为，但发出了比较多的语音报警信号，标记的蜜蜂用它的头部撞击正在舞蹈的蜜蜂。在进行方差分析后可知，对照组和实验组的差异显著。

2.2 中蜂在受到不同类型胡蜂攻击后语音报警信号的差异

通过音频分析软件，我们比较明显的发现，中蜂在受到不同类型胡蜂攻击后语音报警信号存在差异。由图2明显得知，大胡蜂攻击蜜蜂回巢后发出的语音报警信号音频比小胡蜂攻击蜜蜂音频更高。用重复测量方差分析得知，对照组和实验组差异显著，更加说明个体更大的大胡蜂对中蜂的威胁更大。

图2 中蜂在受到不同类型胡蜂攻击后语音报警信号的差异

3 讨论与结论

上述研究结果表明与胡蜂同域生长的本土蜜蜂进化出了警告同伴有危险的语音报警信号，当遭遇不同程度的危险时，蜜蜂的停止信号能精确编码不同的危险信息，该信号由简单的脉冲振动组成，其中的频率代表危险程度；持续时间代表危险类型[9]。信号接收者会根据编码的危险程度及危险类型做出相应反应，停止招募同伴去危险的地方或是留在安全的巢内。这是首次在脊椎动物（如鸟类和灵长类）外发现如此精确的语音报警信号。这个信号与蜜蜂精巧的舞蹈语言相匹配，构成了舞蹈的触发-表达-报警-停止的完整过程[7]。

[1]丁桂玲.蜜蜂的舞蹈[J].中国蜂业,2013,64(9):58-59.

[2]张迎迎,胡福良.蜜蜂如何传递舞蹈中的信息[J].中国蜂业, 2015,66(8):63-64.

[3]尚玉昌.蜜蜂的通讯行为[J].生物学通报,2008,43(4)：8-10.

[4]谭垦，汪建明，刘意秋，等.胡蜂对蜜蜂采集行为影响的实验研究[J].蜜蜂杂志，2004(2):7-8.

[5]王建鼎,张纬华.胡蜂生物学及其防治方法研究[J].蜜蜂杂志, 1991(6):3-6.

[6]Kirchner WH.Vibrational signals in the tremble dance of the honeybee,Apis mellifera[J].Behavioral Ecology and Sociobiology, 1993,33(3):169-172.

[7]Nieh JC.A negative feedback signal that is triggered by peril curbs honey bee recruitment[J].Current Biology,2010,20(4):310-315.doi:10.1016/j.cub.2009.12.060 PMID:20153197.

[8]Tan Ken,Dong Shihao,Nieh James,et al.Honey Bee Inhibitory Signaling Is Tuned to Threat Severity and Can Act as a Colony Alarm Signal[J].PLOS Biology,2016,14(3):1-19.

[9]Pastor KA,Seeley TD.The brief piping signal of the honey bee: Begging call or stop signal?[J].Ethology,2005,111(8):775-784.

TheApis cerana ceranavoice alarm signals when confronted with different hornet attack

Zhang Qi,Dong Shihao,Li Xinyu,Dong Kun,Tan Ken
(Eastern Bee Research Institute of Yunnan Agricultural University,Kunming 650201,China)

The bee is a typical social insect,not only through the pheromone and dance to convey important information and maintaining stability and prosperity of the colony,the sound vibrations alarm signal of the bee plays an crucial important in the bee's defense against predators.The experiment by stimulating different hornet(Vespa velutinaandVespa mandarinia)attack bees on the feeder,it found that bee which was attacked will release a voice alarm signal in the nest.Results show that different types of hornets threat levels would cause honeybee to release significant differences number of alarm signals.

Apis cerana cerana;hornet;alarm signal;threat level

国家现代蜂产业技术体系项目(CARS-45-kxj14)

张琪(1993-)，男，在读硕士，研究方向为蜜蜂生物学

谭垦，男，教授，博导，主要从事蜜蜂生物学研究，E-mail:eastbee@sina.com