益生菌发酵苹果渣对仔猪表观消化率、血清免疫指标、肠道菌群与形态的影响

王国军，高 印，来航线，杨雨鑫*

（1.西北农林科技大学动物科技学院，陕西杨凌 712100；2.西北农林科技大学资源环境学院，陕西杨凌 712100）

益生菌发酵苹果渣对仔猪表观消化率、血清免疫指标、肠道菌群与形态的影响

王国军1，高 印1，来航线2，杨雨鑫1*

（1.西北农林科技大学动物科技学院，陕西杨凌 712100；2.西北农林科技大学资源环境学院，陕西杨凌 712100）

本试验旨在研究益生菌发酵苹果渣对断奶仔猪表观消化率、血清免疫指标和肠道菌群与形态的影响。选择平均体重为5.87 kg的断奶仔猪120头，随机分为5组（每组设3个重复，每个重复8头仔猪），其中负对照组（NC）饲喂基础饲粮（不含抗生素），正对照组（PC）在基础饲粮中添加0.1%的混合型抗生素，试验组（AP）分别在基础饲粮中添加 4%、6%、8%益生菌发酵苹果渣。试验期35 d。结果表明：与NC组相比，6%的益生菌发酵苹果渣显著提高粗蛋白和粗脂肪的表观消化率（P＜0.05），提高前期血清中免疫球蛋白A（IgA）、免疫球蛋白G（IgG）、白细胞介素6（IL-6）的含量和后期血清中IgA的含量（P＜0.05），但对后期血清中IgG、白细胞介素4（IL-4）和IL-6均无显著影响（P＞0.05）；与NC组相比，6%的益生菌发酵苹果渣显著降低肠道大肠杆菌数量（P＜0.05），提高十二指肠和盲肠中乳酸杆菌和芽孢杆菌的数量（P＜0.05）；6%的益生菌发酵苹果渣显著提高小肠绒毛高度，降低十二指肠和空肠的隐窝深度，增大十二指肠和空肠的绒毛高度/隐窝深度（P＜0.05）；随着益生菌发酵苹果渣添加量的增加，粗蛋白和粗脂肪的表观消化率、大肠杆菌、IgA、小肠绒毛高度和十二指肠与空肠的隐窝深度均呈现二次变化趋势（P＜0.05）。由此可见，添加6%益生菌发酵苹果渣能够提高断奶仔猪的表观消化率和免疫力；调节肠道微生态平衡，改善肠道内环境。

益生菌发酵苹果渣；断奶仔猪；表观消化率；免疫指标；肠道菌群；肠道形态

2014年，我国苹果种植面积为235.53万hm2，产量高达3 915万t[1]。其中有25%用于生产浓缩苹果汁、果醋等副产品，仅生产浓缩苹果汁的产渣量达120万t[2]。苹果渣中含有丰富的维生素和苹果酸，有利于微生物的直接吸收和利用，但作为动物饲料，由于其蛋白质含量偏低，影响了其他成分的利用。因此需采用特定工艺，通过益生菌发酵提高苹果渣中的蛋白质含量，将其转化为营养丰富的益生菌饲料。新鲜苹果渣经过酵母菌、乳酸菌和芽孢杆菌等益生菌发酵以后，果渣的适口性和营养价值得到提高，而且其中益生菌及其代谢物的含量也明显升高。有研究表明，在仔猪日粮中添加益生菌或益生菌发酵产品不仅能够改善肠道形态，提高表观消化率，还能够调节肠道内的微生态平衡，改善肠道的健康状况，提高仔猪的表观消化率和免疫机能[3-5]。因此，本试验拟用益生菌发酵苹果渣产品饲喂仔猪，观察其对断奶仔猪表观消化率、血清免疫指标和肠道微生物与结构的影响，为其在仔猪生产中的应用提供参考依据。

1 材料与方法

1.1 试验设计 试验采用单因素完全随机试验设计，将120头（21±1）d、初始体重（5.87±0.10）kg的杜×长×大三元杂交断奶仔猪随机分成5组，每组3个重复，每个重复8头仔猪，每个重复的仔猪饲养于同一个栏中。负对照组（NC）饲喂基础饲粮（不含抗生素）；正对照组（PC）在基础饲粮中添加0.1%的硫酸粘杆菌素、杆菌肽锌、金霉素混合型抗生素；试验Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ组（AC）分别在日粮中添加4%、6%、8%的益生菌发酵苹果渣。试验在陕西省兴平市鑫亥畜牧养殖有限责任公司鑫亥生猪良种繁育场进行，试验共进行38 d（预试期3 d，正试期35 d），预试期饲喂基础日粮，不含抗生素和益生菌发酵苹果渣。

1.2 益生菌发酵苹果渣的制备

1.2.1 发酵原料 固态发酵培养基由果渣、油渣、尿素（比例为17:2:1）组成，灭菌后基质含水量为60%；菌剂主要包括黑曲霉、安琪酵母、乳酸杆菌和芽孢杆菌。

1.2.2 发酵制备过程 将黑曲霉斜面菌种接入装有麸皮培养基的组培瓶中，30℃培养5 d后，以2%接种量接入装有麸皮培养基的塑料盘，30℃培养10 d，然后和安琪酵母一起接种到固态发酵培养基中进行固态发酵，烘干后按一定比例加入乳酸杆菌和芽孢杆菌掺混制为成品。

1.2.3 益生菌发酵苹果渣成分 益生菌发酵苹果渣中安琪酵母、乳酸杆菌和芽孢杆菌的含量分别为1.4×104、5.5×107、8.7×105CFU/g；粗蛋白质、总能、多肽和游离氨基酸的含量分别为29.29%、17.47 MJ/kg、4.04%、0.07%；蛋白酶、纤维素酶和果胶酶的含量分别为114.06、793.08、198.03 U。

1.3 试验日粮及饲养管理 参照NRC（2012）配制日粮，日粮组成及营养成分见表1。试验前对猪舍进行彻底的消毒，并对试验仔猪进行统一驱虫及接种疫苗。饲养期间，每天07:30、14:30、21:30进行饲喂，仔猪自由采食和饮水。每天准确记录给料量和剩料量，以计算平均日采食量。

1.4 样品的采集及处理

1.4.1 粪便的采集与保存 分别在试验第3周和第5周采用指示剂法进行消化代谢试验，以添加量0.25%的Cr2O3作为指示剂。每周最后3 d每天收集等量粪样，混匀后取200 g，放于-20℃冰箱中保存；待试验结束后，将粪样取出，用2%的H2SO4溶液清洗，65℃烘箱中烘干，保存。

1.4.2 血样的采集及血清的制备 分别于试验的第21、35天从每组的每个重复随机选取1头猪，前腔静脉采血10 mL，倾斜放置30 min，3 000 r/min离心15 min，收集血清，-20℃低温冷藏，用于血液免疫指标的测定。

1.4.3 肠道内容物 试验结束当天，随机选取每个处理的每个重复各1头仔猪电击屠宰，立即剖开腹腔，分离出十二指肠、空肠、回肠和盲肠，并用无菌50 mL离心管收集相应肠段的内容物-80℃保存，用于微生物菌群的测定。

表1 试验日粮组成及营养成分

1.4.4 肠道的采集与保存 试验结束当天，随机选取每个处理的每个重复各1头仔猪电击屠宰，立即剖开腹腔，分离出十二指肠、空肠和回肠，然后用0.9%冰冷生理盐水冲洗，除去肠壁上的内容物后，在十二指肠、空肠及回肠中部分别截取3～5 cm的肠段。用4%的中性福尔马林固定液保存，用于石蜡切片的制作。

1.5 测定指标与方法

1.5.1 表观消化率 试验日粮和粪样中的干物质（DM）、能量（GE）、粗蛋白（CP）、粗脂肪（EE）均按照饲料常规养分分析方法测定[6]。饲料及样品中Cr2O3含量用原子吸收仪测定。最后根据测定的值计算饲料表观消化率：

1.5.2 血液免疫指标 采用ELISA试剂盒测定免疫球蛋白G（IgG）、免疫球蛋白A（IgA）、白细胞介素4（IL-4）和白细胞介素6（IL-6），试剂盒购自南京建成生物工程研究所。

1.5.3 肠道微生物菌群 采用平板计数稀释法测定肠道中菌群总数、乳酸菌、芽孢杆菌和大肠杆菌的含量，具体步骤方法参照既有文献[7-9]进行测定。

1.5.4 肠道形态结构的观察 采用石蜡切片观察小肠不同肠段绒毛长度和隐窝深度，切片后，常规HE染色，每张切片选取3～5个视野拍照，每张照片选取2～4根最长、走向平直且伸展良好的绒毛，采用HPIAS-1000高清晰度彩色病理图文分析系统定量分析绒毛高度、隐窝深度，各指标取平均数作为测定数据。

1.6 统计分析 采用SPSS 17.0统计软件进行单因素方差分析，并用Duncan's法进行多重比较。利用独立样本t检验，比较PC组与AP组的差异。利用线性和二次检验NC组与添加AP组的线性和二次关系。以P＜0.05为差异显著，以P＜0.01为差异极显著。

2 结果与分析

2.1 添加益生菌发酵苹果渣对养分表观消化率的影响 由表2可知，5个组之间的DM和GE表观消化率差异均不显著（P＞0.05），但Ⅱ组和PC组的DM和GE均略高于NC组和Ⅲ组。前期，与NC组和Ⅲ组相比，PC组和Ⅱ组中的CP和EE的表观消化率均显著提高（P＜0.05），Ⅰ组的CP和EE均有明显提高（P＞0.05）。在后期，Ⅰ组和Ⅱ组中的CP较PC、NC组和Ⅲ组均有显著提高（P＜0.05），与NC组和Ⅲ组相比，PC组中的EE表观消化率分别提高了3.26%和3.27%（P＜0.05）Ⅱ组EE表观消化率分别提高了3.27%和3.28%（P＜0.05）。与PC组相比，Ⅱ组中CP表观消化率在后期有显著提高（P＜0.05）；随着益生菌发酵苹果渣添加量的增加，CP和EE均呈现先上升后降低的二次趋势（P＜0.05）。

表2 益生菌发酵苹果渣对断奶仔猪表观消化率的影响 %

表3 益生菌发酵苹果渣对断奶仔猪血清免疫指标的影响

表4 益生菌发酵苹果渣对断奶仔猪肠道微生物菌群的影响 lg (CFU/g)

2.2 添加发酵苹果渣对断奶仔猪血清免疫指标的影响 由表3可知，在前期，Ⅱ组和PC组中的IgA较NC组分别极显著提高了36.36%和31.82%（P＜0.01）；两组较Ⅰ组和Ⅲ组均显著升高（P＜0.05）；与NC组和Ⅲ组相比，PC组、Ⅰ组和Ⅱ组中的IL-4和IL-6均极显著升高（P＜0.01）。在后期，与NC组相比，PC组和Ⅱ组的IgA显著升高（P＜0.05）；与PC组相比，AP组血清免疫指标均无显著变化（P＞0.05）；随着益生菌发酵苹果渣添加量的增加，前期的IgA、IL-4和IL-6均呈先上升后降低的二次趋势（P＜0.01），IgG有明显的二次变化现象（P＞0.05）；后期的IgA和IgG呈先上升后降低的二次趋势（P＜0.05）。结果表明，随着益生菌发酵苹果渣添加量的增加，仔猪的免疫力呈先升高后降低的趋势，当添加量为6%时，达到了与抗生素相似的效果。

2.3 添加益生菌发酵苹果渣对断奶仔猪肠道微生物菌群的影响 由表4可知，与NC组和Ⅲ相比，PC组、Ⅰ和Ⅱ组的大肠杆菌均显著降低（P＜0.05）；与PC组相比，在十二指肠、空肠和回肠中，NC组和AP组的总菌数均显著升高（P＜0.05），盲肠中AP组的总菌数也显著升高（P＜0.05）。与NC和PC组相比，Ⅱ组和Ⅲ组中的芽孢杆菌均显著升高（P＜0.05），Ⅱ和Ⅲ组十二指肠和盲肠中的乳酸杆菌显著升高（P＜0.05），回肠中Ⅱ组的乳酸杆菌分别升高了17.70%和17.70%（P＞0.05）。随着益生菌发酵苹果渣添加量的增加，各肠段芽孢杆菌和十二指肠和盲肠中的乳酸杆菌均呈上升的线性趋势（P＜0.05），回肠中的乳酸杆菌有明显的线性变化现象（P＞0.05）；回肠和盲肠中的大肠杆菌呈先降低后上升的二次趋势（P＜0.01），十二指肠和空肠中的大肠杆菌有明显的二次变化现象（P＞0.05），且当添加量为6%时大肠杆菌含量最低。

2.4 添加益生菌发酵苹果渣对断奶仔猪肠道绒毛长度和隐窝深度的影响 由表5可知，在十二指肠和空肠，与NC组和Ⅲ组相比，PC组和Ⅱ组的绒毛高度显著升高（P＜0.05），隐窝深度显著降低（P＜0.05），绒毛高度/隐窝深度差异极显著（P＜0.01）；在回肠，与PC组和Ⅱ组相比，NC组和Ⅲ组的绒毛高度显著升高（P＜0.05），在隐窝深度和绒毛高度/隐窝深度上各组之间无显著差异（P＞0.05）。随着益生菌发酵苹果渣添加量的增加，十二指肠和空肠中绒毛高度和绒毛高度/隐窝深以及回肠中的绒毛高度均呈先上升后降低的二次趋势（P＜0.01）；回肠中的绒毛高度/隐窝深度有明显的二次变化现象（P＞0.05）；十二指肠和空肠中隐窝深度呈先降低后上升的二次趋势（P＜0.01）。结果表明，在仔猪日粮中添加6%的益生菌发酵苹果渣能够显著提高小肠绒毛高度和降低隐窝深度，从而通过增加小肠表面积增强营养物质的吸收能力，且可以达到与抗生素相似的效果。

3 讨 论

3.1 添加益生菌发酵苹果渣对断奶仔猪养分表观消化率的影响 养分表观消化率是衡量动物对饲粮消化能力和评价饲料营养价值的重要指标，与动物自身的生长性能密切相关。Zhou等[10]研究表明，在仔猪日粮中添加发酵产品能够提高能量和蛋白以及部分矿物质元素的表观消化率。胡新旭等[9]研究表明，在断奶仔猪日粮中添加20%的无抗发酵饲料能够显著地增强仔猪对CP和粗纤维（CF）的消化能力，提高生产性能，降低饲料成本，进而达到提高养殖效益的目的。Giang等[11]研究发现，通过在仔猪日粮中添加乳酸菌等益生菌能够提高回肠中CP、EE和有机物的表观消化率，促进生长发育。吉红等[12]在鲤基础日粮中分别添加0%、4%、8%的苹果渣，各组饲料的DM表观消化率无显著性差异。本试验结果表明，在日粮中添加6%的益生菌发酵苹果渣可以有效地提高机体对饲料中CP和EE的利用率，而添加混合型抗生素的短期效果较显著，随着饲喂时间的推进其效果越来越低。饲料养分消化率的提高可能是因为苹果渣中乳酸菌、酵母菌和芽孢杆菌等益生菌可将饲料中畜禽难以消化吸收的大分子物质分解成易被动物机体消化吸收的小肽、葡萄糖、氨基酸和维生素等小分子营养物质，从而促进动物对饲料养分的消化吸收。

表5 益生菌发酵苹果渣对断奶仔猪肠道绒毛长度和隐窝深度的影响

3.2 添加益生菌发酵苹果渣对断奶仔猪血清免疫指标的影响 免疫水平的高低间接反映了机体对疾病的抵抗能力。免疫球蛋白是广泛存在于机体内参与体液免疫反应的一类球蛋白，主要包含IgG、IgA和IgM，同时细胞因子IL-4和IL-6对机体免疫也起到重要作用。刘辉等[13]研究表明，在仔猪日粮中添加复合益生菌能够提高血清中IgA和IgG的含量，阻止病原体吸附到黏膜表面抵挡微生物的侵袭，从而增强动物机体的免疫功能。Lähteinen等[14]研究发现，在仔猪日粮中添加乳酸杆菌等益生菌能够上调盲肠中IL-4的含量，不仅可以促使静止的B细胞表达MHCⅡ类分子，增强B细胞的抗原递呈能力还能够增强巨噬细胞的功能，进而提高免疫力。Sugiharto等[15]研究发现，给断奶仔猪饲喂用绿色魏斯氏菌发酵的乳清渗透液能够提高肠道中IgA的含量，可以阻止病原体吸附到黏膜表面从而抵挡微生物的侵袭，从而改善肠道健康状况，缓解断奶应激引起的腹泻现象。本试验结果显示，在仔猪日粮中添加6%的益生菌发酵苹果渣能明显的提高血清中IgA、IL-4、和IL-6的含量，表明断奶仔猪日粮中添加适宜的益生菌发酵苹果渣有助于提高其机体的免疫能力，这与前人的研究结果相一致。

3.3 添加益生菌发酵苹果渣对断奶仔猪肠道微生物菌群的影响 动物肠道微生态系统平衡是动物机体正常发育必不可少的因素之一，主要表现在提高动物生长速度、促进动物免疫系统发育、维持正常免疫功能、拮抗病原菌入侵、减少动物疾病发生等方面发挥着重要作用。Scharek等[16]研究表明，在仔猪日粮中添加芽孢杆菌能够降低肠道中大肠杆菌的含量，缓解断奶应激引起的仔猪免疫功能下降，提高免疫力。Giang等[17]研究表明，在仔猪日粮中添加乳酸菌、枯草芽孢杆菌和鲍氏酵母菌等混合菌能够降低肠道中大肠杆菌数量，改善肠道微生态平衡，提高动物健康状况。本试验发现，在仔猪日粮中添加6%的益生菌发酵苹果渣能够显著降低肠道内容物中大肠杆菌的数量，明显提高芽孢杆菌和乳酸杆菌的含量，从而改善肠道微生态平衡，缓解断奶应激引起的综合症，提高健康状况。

3.4 添加益生菌发酵苹果渣对断奶仔猪肠道结构的影响 肠道不仅是机体内最大的消化吸收场所，也是体内最大的免疫器官，是构成阻止肠道病原菌入侵的第一道屏障。小肠黏膜结构的完整性和小肠绒毛高度与隐窝深度也可衡量动物机体的健康状况。Missotten等[18]研究发现，发酵饲料能够显著提高肠道绒毛高度，增加小肠表面积，增强动物机体对营养物质的消化吸收能力。Choi等[19]研究发现，在仔猪日粮中添加发酵产品能够提高十二指肠、空肠和回肠的绒毛高度，但对隐窝深度没有显著影响。李旋亮等[20]研究表明，菌液发酵饲料能够显著提高肠道绒毛高度和绒毛高度/隐窝深度，降低隐窝深度，改善断奶仔猪肠黏膜的形态结构，有助于减少仔猪腹泻和增强仔猪对营养物质的消化吸收能力。本试验结果显示，日粮中添加6%的益生菌发酵苹果渣显著提高断奶仔猪十二指肠、空肠和回肠绒毛高度，显著降低十二指肠和空肠隐窝深度，显著提高十二指肠和空肠绒毛高度/隐窝深度，与前人研究结果基本一致。由此进一步证实，益生菌发酵苹果渣可以增强断奶仔猪的消化吸收功能，维护仔猪肠黏膜完整性，提高其抗应激能力和免疫力。

4 结 论

在日粮中添加6%的益生菌发酵苹果渣能够提高仔猪小肠部分肠段的绒毛高度，降低隐窝深度，改善肠道环境，从而提高饲料的表观消化率；另外能降低肠道中大肠杆菌的含量，提高乳酸杆菌等有益菌的含量，调节肠道微生态平衡；除此之外，还能提高血清中IgA、IL-4和IL-6等免疫指标的含量，从而提高断奶仔猪的免疫力。

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Effects of Probiotic Fermented Apple Pomace on Apparent Digestibility, Serum Immune Indexes, Intestinal Microflora and Morphology in Weaned Piglets

WANG Guo-jun1, GAO Yin1, LAI Hang-xian2, YANG Yu-xin1*
(1. College of Animal Science and Technology, Northwest A&F University, Shaanxi Yangling 712100, China; 2. College of Natural Resources and Environment, Northwest A&F University, Shaanxi Yangling 712100, China)

This study was conducted to evaluate the effects of probiotic fermented apple pomace on apparent digestibility, serum immune indexes, intestinal microflora and morphology of weaned piglets. A total of 120 weaned pig-lets with an average initial body weight of (5.87±0.10) kg were randomly assigned to 5 groups with 3 replicates per group and 8 pigs per replicate. Pigs were allotted to 5 diets, including a basal diet (without antibiotic, negative control group), a basal diet+0.1% hybrid antibiotics (Positive control group) and three experimental diets supplemented with probiotic fermented apple pomace at the levels of 4%, 6% and 8% in the basal diet, respectively. The experiment lasted for 35 d.Results showed that, compared with NC, dietary supplemented with 6% probiotic fermented apple pomace group had higher apparent digestibility of CP and EE (P＜0.05), higher concentrations of IgA, IgG and IL-6 on d 21, and higher concentrations of IgA on d 35 (P＜0.05). Compared with NC, dietary supplement with 6% probiotic fermented apple pomace group had less populations ofE. Coliin small intestines (P＜0.05), however, it had more populations of Bacillus and Lactobacillus in the duodenum and cecum (P＜0.05). Dietary supplement with 6% probiotic fermented apple pomace group had higher villus height in small intestine, lower crypt depth in the duodenum and jejunum (P＜0.05), which resulted in higher VH/ CD value in the duodenum and jejunum. With the increasing of probiotic fermented apple pomace added in the diets, there was a quadratic effect (P＜0.05) on the apparent digestibility of CP and EE, populations of E. Coli, concentrations of IgA, villus height in small intestine and the crypt depth in the duodenum and jejunum. It could be concluded that dietary supplementation with 6% probiotic fermented apple pomace could improve the apparent nutrients digestibility and immunity; adjust the intestinal microecological balance, improve the intestinal environment.

Probiotic fermented apple pomace; Weaned piglet; Apparent digestibility; Serum immune indexes; Intestinal microflora; Intestinal morphology

S828.5

A

10.19556/j.0258-7033.2017-05-096

2016-10-25；

2016-12-08

国家科技支撑计划（2012BAD14B11）

王国军（1987-），男，河南商丘人，硕士，主要从事动物营养与饲料科学研究，E-mail: wgj820302@163.com

* 通讯作者：杨雨鑫，E-mail：yangyuxin2002@126.com