动物的视觉——从电磁波获得外部世界的信息（1）

朱钦士 （美国南加州大学医学院）

地球上的生物从诞生之日起就和来自太阳的光照有不解之缘。来自太阳的电磁波辐射使简单的小分子如氨、甲烷、氢、水等形成了构建生物大分子的氨基酸、核苷酸、脂肪酸等基本“零件”，还使得地球上的水能够以液态存在，而这是以水为介质的生命形成和发展的首要条件。在最初的生命形成之后，太阳光又很快成为一些生物（例如蓝细菌Cyanobacteria）的主要能量来源，由此进化出的光合作用随后不断完善，成为现今地球上几乎所有生命活动最根本的能源。人类的食物，无论是植物性的，例如粮食、蔬菜、水果等，还是动物性的，例如肉食、牛奶、鸡蛋等，都是直接或者间接依靠太阳光的能量合成的。

除了供应能量，光的另一个作用是提供信息。由于地球的自转和倾角，地球表面大多数地区都不可能一直被阳光照射，而是要经历昼夜的变化，即光照条件周期性的节律。为了适应这种情况，地球上的生物，无论是植物、动物，还是微生物，都发展出了控制生命活动节律的相应机制，主动调节各种生命活动的昼夜变化，以便与外界光线变化的节律同步。同时，生物还将体内的节律与外界光线变化的节律进行比较，并加以校正（即“对表”），这就是生物钟。对于生物钟，光照强度的昼夜周期性变化本身就是信息（有关生物钟的详细介绍，见2013年第9期）。

生物钟只需要获取光照随时间变化的信息，不需要知道光线的方向。而光合作用不仅要有光照，还要了解光照的方向，这样微生物才能游向光照强度适合的地方，植物的叶片才能根据光线的方向调整自己的朝向。但这2种功能都不需要感知不同方向光线强度的细微变化。

如果生物能感知不同方向光线明暗的差别，就可获得外部生存环境的信息。电磁波，特别是可见光范围的电磁波，在遇到反射面之前只能沿一个方向前进，且穿透能力有限，在物体的迎光面和背光面就会形成有光和无光的差别。由于电磁波又能被物体表面反射，背光处也可以通过反射光获得一定程度的照射，而且通过多次反射，电磁波几乎能到达所有的角落和缝隙，通过照射和反射，使所有能够接触到空气或水（二者都是对光通透的）的表面都有一定程度的光照射，从而在物体的不同位置产生明暗变化。对于观察者来说，来自不同角度光线的强弱变化可以提供物体的方位、轮廓、大小、质地（例如粗糙还是光滑）等信息。对于多数物体的表面来讲，光线一般可以同时向各个方向反射，因此动物就有可能几乎从所有方向（如果没有光线阻挡物的话）获得该物体通过光线传达的信息。由于不同物质对光线中不同波长的波段吸收和反射情形不同，反射光还能传递物体表面颜色的信息。因光可以远距离传输，故动物可以不通过接触而获知较远距离物体的信息。且光的传输速度极快（大约30万km/s），在可视距离上几乎没有时间差，由光传输的信息可瞬间到达，这对动物极有价值。相比之下，空气传输振动信息的速度（在 20℃时大约为 343 m/s）较光速慢近 100万倍，气味分子在空气中扩散的速度更慢，听觉和嗅觉信号的到达会与信号源有时间差。动物要捕食、躲避天敌、寻找合适的生活场所、发现配偶、照顾子女，都可以通过光线获得即时直接的信息。动物通过光的这个性质获取外界环境信息的功能，就是视觉，以别于光合作用和生物钟对光线的反应。

生物对光信息的利用并非一步到位，而是从低级发展到高级，视觉功能也从简单到复杂。捕食者出现时带来的阴影，进入能够藏身的洞穴，都能使光线明暗快速变化，从而给动物提供有用的信息，这种信息只需要生物具有最低级的视觉功能。进一步的视觉功能可辨别光线的方向，使得生物能够朝向或背对光线的方向前进。更高级一些的视觉功能则可以形成简单的图像，使动物能大致辨别物体的大小、形状。而在身体几倍距离之外，捕食者或被捕食者所占据的视角则很小，若想准确地识别对象，就需要形成高解析度图像的功能，即对不同方向光线的差别具有很高的分辨率。

从只能探测到光强度的变化，到光线方向的辨别，大致图像的形成，再到高精度图像的形成，将光线中携带的信息利用到极致，是一个漫长的过程，其间生物进行了各种尝试和发明，使用了人类制造成像设备时使用过的几乎所有手段，形成了各式各样的眼睛，而所有这一切都是利用生物材料完成的，最后进化出的人眼不亚于一架精美的照相机，这真是一个奇迹。本文将详细介绍动物视觉功能的出现和发展过程。

1 生物接受光线信息的分子

生物要从光线中获得信息，必须要有分子对光线做出反应。 在到达地面的太阳光中，53%是红外线（波长大于 700 nm），44%为可见光（对人眼是390～700 nm），只有3%为紫外线（波长短于390 nm）。红外线虽然占地表阳光的大部分，但由于其光子的能量太低，不足以在生物分子中激发出适合用于信息传递的变化，不适合用于接收信息。紫外线只占地面接收光能的很小部分，所含的能量又太高，对生物分子例如DNA和RNA有伤害作用，易导致碱基结构变化和核酸链断裂，也不太适合用接收信息。最适合用接收信息的是阳光中丰富的可见光。在特殊情况下，也有用紫外光接收信息的例子。

1.1直接接收紫外光信息的分子——蛋白质从生物分子的结构来看，许多分子都能够吸收光线。例如核酸（DNA和RNA）中的碱基（嘌呤和嘧啶）在260 nm有吸收峰，200～210 nm区域的吸收更强。蛋白质中色氨酸、酪氨酸和半胱氨酸残基的侧链也在200～315 nm处有吸收，其中在230 nm和280 nm处分别有吸收峰。蛋白质的肽键则在205 nm处有吸收峰。这些波长都在紫外区（100～390 nm）的范围内，会给DNA造成损伤，因此动物一般不从紫外光中获取信息。对于植物来说，它们无法通过移动躲避紫外光，但却能利用蛋白质本身对紫外光的吸收感知紫外光且做出相应的反应。例如植物蛋白UVR8，其基因突变后会使植物对紫外线的破坏作用非常敏感。研究表明，UVR8中第233位和第285位的色氨酸在紫外吸收中起主要作用。在这2个氨基酸残基附近有1个精氨酸残基，在它们之间形成盐桥（即通过正、负电荷形成的联系）。在吸收波长280～315 nm的紫外光后，盐桥破裂，蛋白质从聚合状态变为单体，进入细胞核中，与转录因子COP1相互作用，启动一些保护植物免受紫外照射伤害的蛋白质合成。因此植物蛋白UVR8是真正感知紫外辐射并能使植物做出保护反应的分子。

不过这种光反应蛋白只能感知紫外辐射，还无法满足动物感知可见光信息的需求。要在可见光范围内接收信息，仅靠蛋白分子是不够的，还需要吸收可见光的其他分子。

吸收可见光需要分子中的大共轭系统。分子吸收电磁波需要分子中的电子发生跃迁，即从能量较低的轨道跃迁到能量较高的轨道。分子所吸收的电磁波的波长与化学键有关。单键中电子受束缚比较强，例如碳-碳单键和碳-氢单键，因而吸收光能实现电子跃迁需要的能量较多。例如甲烷的吸收峰在125 nm，其他饱和烷烃的吸收峰在150 nm左右，都在紫外区。

碳碳双键中电子跃迁需要的能量相对较少，例如乙烯的吸收峰就在185 nm。共轭双键中电子跃迁需要的能量相对更少，例如丁二烯（2个双键共轭）的吸收峰就移到217 nm。这种共轭系统在生物对可见光的吸收上扮演关键角色。

排种器装置主要有种箱、清种装置、充种装置、护种装置以及检测和控制部分构成。其中，用带式充种，增大了种子的充种距离，从而可以满足对型孔的更高要求，达到精量充种和更好完成充种的效果。为了达到更精确的检测效果，充种带采用同步带，这样也避免了因带的打滑而引起播种间距不稳或造成漏播的后果。设置同步护种带可以实现护种带和充种带间无相对滑动，两带相对柔软，大大减小了伤种情况。检测装置利用对射型光电传感器分别对充种后和排种后的型孔进行检测，结合播种速度，综合计算单位播种量内的播种效果，从而实现精确检测漏播率的效果。另外，对单位播种量内出现连续漏播时，可实现报警，提醒操作手下机检查。

参与共轭双键体系的双键数量越多，π轨道的范围越大，电子跃迁需要的能量越少。例如1，3，5-己三烯（3个双键共轭）的吸收峰移到285 nm，葵5烯（5个双键共轭）的吸收峰在335 nm。虽然如此，这些化合物的吸收峰仍然在紫外区内。核苷酸中的碱基是单环或双环的化合物，含有3～4个共轭双键，吸收峰在260～270 nm左右，也在紫外区。若要有效地捕获光能，则需要更大的共轭系统将吸收区域移至可见光范围内。色素分子由于含有巨大的共轭系统，成为吸收可见光的最佳选择，但色素只能吸收某些频率的可见光，可见光光谱中未被吸收的部分颜色则被反射，也就是人们所看见的各种颜色的光。例如类胡萝卜素的共轭系统含有10个左右的碳-碳双键，吸收从紫到绿的光线（400～550 nm），人们看见它的颜色就是未被吸收的橙红色。

地球上的生物主要利用2类色素分子捕获光能，即由异戊二烯组成的线性大共轭分子（例如视黄醛和类胡萝卜素）和由卟啉环组成的环状大共轭系统（例如各种叶绿素）。

1.2 叶绿素 在营光合自养的蓝细菌中，已具有吸收可见光的分子——叶绿素。由于其卟啉环所含有的巨大的共轭系统，叶绿素在可见光范围内有很强的光吸收能力。叶绿素和蛋白质结合，光照激发出高能电子，以供ATP合成和二氧化碳还原使用。光合作用能够激发细胞内的一系列化学反应，因此叶绿素也可以算作最广义上的光信息接收分子。但其作用更多在于启动光合作用，只要有光照射，同样的化学反应就会开始，所以叶绿素并不是生物用于了解周围环境及其变化的分子。

动物体内不含叶绿素，但含有大量类似叶绿素的血红素。例如在动物线粒体的呼吸链中，许多电子转运蛋白都含有血红素辅基，即细胞色素。肝脏解毒蛋白P450（因其与一氧化碳结合时在450 nm处有吸收峰）也含有血红素辅基。血液中的血红蛋白也利用其血红素辅基与血红素结合的铁离子输送氧气。虽然这些含血红素的蛋白质在可见光范围内有吸收，但它们的功能并不是从可见光中获得信息以服务于动物的视觉，而是利用血红素巨大的共轭系统及其结合的金属离子转移电子。

1.3 黄素 单细胞生物眼虫（Euglena，例如小眼虫Euglena gracilis）具有叶绿体，可以利用叶绿素吸收光线进行光合作用，像是植物，但是它又有鞭毛且能游泳，这又像动物。不仅如此，在鞭毛的根部还有一个“眼点”（eyespot），可以感受光线，且通过旁边色素颗粒的遮挡，可感知光线的方向。黄素是眼点中用于感受可见光的分子，具有3个环并在一起的大共轭结构，因此在可见光区域有吸收峰，峰值在450～470 nm，具体峰值由与之结合的金属离子决定。黄素与腺苷酸环化酶结合，并将光线中的信息转移给此酶。当蓝光激发黄素分子时，合成环腺苷酸（cyclic AMP，简写为 cAMP），cAMP 是一种信息分子，可改变鞭毛摆动的方式，使眼虫趋光游动。在这里，从黄素分子到cAMP，再到鞭毛摆动，已经构成了一条完整的信息传递链，因此眼点已成为真正接收光线信息的结构。这条信息传递链在没有神经系统的情况下就开始起作用，说明依赖神经细胞传递信息的视觉系统是后来才进化出来的。

不过用黄素分子获取光线信息并不是很理想。除了在眼虫的眼点中发挥作用外，黄素还在细胞的氧化还原反应中起传递氢原子的作用，例如在黄素腺苷二核苷酸（FAD，flavin adenine dinucleotide ）和黄素单核苷酸（FMN，flavin mononucleotide）中，黄素与核糖醇（ribitol）结合的分子叫核黄素（riboflavin），为B族维生素的成员，是许多酶的辅基，所以黄素并不是专门接收光信号的分子。因此，使用黄素分子的“眼睛”只限于非常简单的单细胞生物，而动物的眼睛，包括人的眼睛，则需要专门用于接收可见光信号的色素分子——视黄醛。

1.4 视黄醛 视黄醛（retinal）是生物专门用于感知外界环境信息的分子，而且它出现的时间非常早，在原核生物蓝细菌（cyanobacteria）中就出现了，说明视黄醛至少已有几十亿年的历史。视黄醛的结构与维生素A非常相似，可由维生素A（视黄醇retinol）脱氢而成。视黄醛进一步氧化，还会变成视黄酸（retinoid acid），在动物个体发育中作为信息分子，发挥重要作用。

仅从视黄醛的分子结构看，似乎并不适合作为接收可见光信息的分子。视黄醛含有2个异戊二烯单位连成的长链，其中有4个双键，该长链与一个带有3个甲基的6碳环相连。这个6碳环中有一个双键，这个双键再加上异戊二烯链上的4个双键，组成一个含有5个碳-碳双键的共轭系统。随着共轭系统中双键数目的增加，吸收峰会随之向波长增加的方向移动，即便这样，视黄醛的吸收峰仍然在峰值大约380 nm的紫外区域。之所以视黄醛成为动物专用的视觉分子，与视黄醛和蛋白质分子的结合有关。

维生素A异戊烯链的末端是一个羟基（-OH），所以也称为视黄醇。而羟基不容易与蛋白质分子中的氨基酸侧链结合。如果将这个末端羟基脱氢，变成醛基（C=O），就可能与蛋白质分子中赖氨酸残基上的氨基以共价键结合，形成席夫碱（Schiff base，由氨基NH2和羰基C=O缩合而成的C=N键）结构，这样视黄醛就能与蛋白质分子以共价键相连。不仅如此，席夫碱上的氮原子还能与蛋白质中带羧基的氨基酸 （例如谷氨酸和天冬氨酸）侧链上的氢离子结合，即席夫碱的“质子化”（protonated），质子化非常关键，因为它会改变视黄醛吸收光的频率，即从原来的380 nm（紫外区域）移至可见光范围内（500 nm或更长）。与视黄醛结合的蛋白质称为视蛋白（opsin）是一个有7个跨膜区段的膜蛋白。由视黄醛和视蛋白共价相连组成的分子即为视紫质（rhodopsin）。视紫质的名称里虽然有一个“视”字，是因为其主要功能之一与动物的视觉有关，此外，视紫质还具有与视觉无关的其他功能。

之所以结构相对简单的视黄醛能成为接收可见光信息的分子，除了与蛋白质结合后能够吸收可见光以外，视黄醛还有一个特殊功能，就是在受光照时改变型状，其异戊二烯链会从反式变为顺式。由于视黄醛以共价键与视蛋白相连，视黄醛的这种型状变化也会影响蛋白质，可以实现许多生物功能，例如成为质子泵、离子通道、传递视觉信息等。

光照能激活双键中的电子，使双键暂时处于单键状态。当双键恢复时，就可以从反式转变为顺式，视黄醛的长链就“拐弯”了，这个变化可以发生在第11位碳原子所在的双键，即从席夫碱数起的第2个双键，也可以发生在第13位碳原子所在的双键，即从席夫碱数起的第1个双键。

1.4.1 视黄醛的非视觉功能 与蛋白结合的视黄醛由于在可见光照射时会发生构象变化，并能将自身变化传递给与之相连的蛋白质分子，可以发挥多种功能，包括2种与视觉无关的作用。

1）质子泵——古菌的视紫质。原核生物包括细菌（bacteria）和古菌（Archaea），许多古菌可以在严酷的环境中生存，例如有些古菌是嗜盐菌，能在饱和盐溶液中生存。其中盐杆菌（Halobacteria）的细胞膜呈紫色，是因为膜上有大量含视黄醛的视紫质蛋白，叫细菌视紫红质（Bacteriorhodopsin）。视紫质中的蛋白部分有7个跨膜区段，在细胞膜内围成筒状，视黄醛便位于筒的中央，与第216位的赖氨酸形成席夫碱共价连接，该席夫碱上的氮原子能与第96位天冬氨酸残基上的一个氢离子结合，即质子化，使细菌视紫红质中的视黄醛能吸收500～650 nm的光（绿色和黄色），其吸收峰在568 nm，所以看上去为紫红色。它在受光照射时可以改变形状，从全反式变为13-顺式。将氢离子从蛋白质位于细胞质附近第96位天冬氨酸残基上转移到位于膜另一边第85位的天冬氨酸残基上，再释放到细胞膜外。所以细菌视紫红质直接利用光能产生跨膜氢离子梯度，用于合成ATP，是细菌直接利用光能的巧妙机制。

2）调节动物生物钟的视紫质。动物体内，含有视黄醛的视紫质能够感知光照的昼夜变化，并将光信号传输到神经系统中，调节动物自身的生物钟。

1.4.2 动物眼睛里的视黄醛 视黄醛除了在古菌中驱动质子泵和调节动物的生物钟外，还在动物的视觉体系中扮演关键角色，即所有动物的视觉功能都是基于视黄醛的，因此在具体介绍动物的视觉系统之前，先介绍动物视觉系统中的视黄醛及其相连的视蛋白。

动物的视觉系统不仅要接收光线携带的信息，还要将信息传递给神经系统加以解读，以使动物做出适当反应，这就要求由视黄醛和视蛋白组成的视紫质具有传递信息的能力。动物体内与视觉有关的视紫质、古菌的菌视紫红质、衣藻的光敏离子通道都具有7个跨膜区段且来自共同的祖先。在这类蛋白演化的过程中，与视觉有关的视蛋白获得了与G蛋白相互作用的功能，变成G-蛋白偶联受体（G protein-coupled receptor，GPCR），成为GPCR家族的一员，可以通过G蛋白传递信息。

为了与G蛋白偶联以传递信息，视蛋白与视黄醛结合的席夫碱被质子化的情形与光驱质子泵和光启离子通道有所不同：在光驱质子泵和光启离子通道中是由一个天冬氨酸残基使席夫碱质子化，而在动物的视紫质中，则由一个谷氨酸残基（相当于牛眼视紫质中第181位的谷氨酸残基）使席夫碱质子化。视蛋白对视黄醛“变身”的利用方式也不同。在光驱质子泵中，未受光照激发的视黄醛处于全反式的构象，光照使视黄醛从全反式变为13-顺式。而在动物眼睛的视紫质中，在没有光激发时视黄醛处于11-顺式，光照视黄醛由顺式变为全反式结构。

在原始视蛋白进化的过程中，与G-蛋白相互作用的方式并非只有1种，而是出现2种总的机制相似（都与G-蛋白相互作用），但信息传递的具体路径稍有差异的2种视紫质。它们都通过G-蛋白传递信息，一种是通过活化磷酸二脂酶PDE改变细胞中cGMP的浓度改变信息，另一种是通过活化磷脂酶，生成三磷酸肌醇IP3和二脂肪酸甘油DAG这2种信息分子。

视黄醛是比较小的分子，基本上就是一个6碳环带一条8个碳原子长的“尾巴”，比叶绿素分子小得多，可见光的光子“击中”视黄醛分子的几率也相应较小。为了增加接收光信号的效率，方法之一就是增加视紫质分子的数量。但是细胞膜的面积有限，即便是填满，也装不了多少视紫质分子。但若细胞膜起皱褶或长出绒毛，增加膜的比表面积，便能解决这个问题。动物细胞采取了2种方式，一种是让纤毛（cilia）横向扩展，长出许多片状结构，这些片状结构的方向与生出纤毛的细胞膜平行，像许多盘子叠在一起，这样感光细胞即睫状细胞（ciliary type cell），或简称c-型细胞，人眼中的视杆细胞（rods）和视锥细胞（cones）就属于睫状细胞。另一种是细胞的顶端膜长出许多微绒毛，类似于小肠绒毛，方向与长出绒毛的细胞膜垂直，这种感光细胞即箱状细胞（rhabdomeric type cell），或简称 r-型细胞，昆虫复眼中的感光细胞就属于箱状细胞细胞。

由于动物的2种视蛋白在结构上有细微差别，它们也就分别进入2种结构不同的细胞膜皱褶中，成为接收光信号的分子。活化磷酸二脂酶PDE，改变细胞中cGMP浓度的视蛋白主要进入睫状（c-型）细胞的膜皱褶中，称作c-型视蛋白；而活化磷酸酶-C，生成IP3和DAG的视紫质则主要进入箱状（r-型）细胞，称作r-型视蛋白。这2种视蛋白都被用于在动物的眼睛中吸收光线，眼睛的类型不同，使用的视紫质类型也不同，但是从低级到高级的眼睛，c-型和r-型的视蛋白都被使用。

从低等动物到高等动物，眼睛的构造也经历了从简单到复杂的变化，从单细胞生物的“眼睛”，到多细胞动物1个细胞的“眼睛”，到动物2个细胞组成的“眼睛”，到动物的杯状眼、贝类的反射眼、昆虫的复眼、脊椎动物的单透镜眼（照相机类型的眼），最后到能够在视网膜上形成高分辨率图像的人眼，中间经历了多阶段、多方向的进化过程。从功能上看，从只能感受光线强弱但不能感知光线方向，到能够感知光线方向但不能形成图像，再到大致图像的生成，最后到高解析图像的生成，中间也经历了多个步骤和发展方向。无论眼睛的构造和功能是简单还是复杂，都能够给生物提供有用的信息，以增加它们的生存机会，所以即使在现在，这些不同类型的眼睛在动物身上仍然可以找到。除了少数单细胞生物外，这些眼睛所使用的都是c-型和r-型这2种视蛋白。后续将从原核生物的光线感受机制讲起，以显示真核生物眼睛的进化历程。除了衣藻使用黄素作为感光分子，其他单细胞生物和所有动物的视觉系统都使用视黄醛。

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（待续）

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