PET/CT在肝细胞癌中的临床应用及进展

章泽宇， 程红岩

(第二军医大学附属东方肝胆外科医院 核医学科， 上海 201805)

PET/CT在肝细胞癌中的临床应用及进展

章泽宇， 程红岩

(第二军医大学附属东方肝胆外科医院 核医学科， 上海 201805)

肝细胞癌病死率很高，常规诊断发现时患者多为中晚期。PET/CT作为分子影像的方法之一，已显现出越来越重要的作用。然而，其也具有一定的局限性，如对高分化肝细胞癌及小肝癌的诊断多为假阴性。因此联合应用多种示踪剂可以提高PET/CT显像对肝细胞癌诊断的灵敏度和特异度。对PET/CT在肝细胞癌的疗效评估、复发监测及预后方面的研究进展进行了介绍。

癌, 肝细胞; 放射性示踪剂； 体层摄影术; 综述

在最新的2016年美国国立综合癌症网络指南[1]中推荐的用于肝细胞癌(HCC)诊断的影像学技术主要有超声、CT及MRI动态增强扫描3种方法。虽然CT与MRI对HCC的检出率较高，但无法对全身肿瘤的侵袭情况与生物学性状进行评估[2]。

PET/CT作为新型的影像检查显像技术，能有效提供解剖及功能学信息，并且一次检查全身成像，同时兼具PET的高灵敏度和CT精确显示解剖细节的优点，更有利于肿瘤的定性与分期。目前其在胃肠道肿瘤、肺癌及淋巴瘤等疾病中得到了广泛应用，在HCC的检查评估方面也有一定的应用，现就其研究现状及进展进行文献复习与综述。

1 PET/CT对HCC的诊断价值

1.118F标记的脱氧葡萄糖(2-deoxy-2-18F-fluorodeoxglucose,18F-FDG)对HCC诊断的不足之处 目前临床应用最广泛的正电子显像剂是18F-FDG，其作为一种葡萄糖类似物，可以反映肿瘤细胞的葡萄糖代谢过程。18F-FDG在细胞内的浓聚程度主要取决于磷酸化和去磷酸化水平的高低，18F-FDG进入细胞后磷酸化形成6-磷酸-18F-FDG，恶性肿瘤中磷酸酶含量低，去磷酸化水平低，使6-磷酸-18F-FDG不能转运离开细胞，从而在细胞中沉积[3]。癌细胞恶性程度越高，去磷酸化程度越低，18F-FDG在癌细胞中沉积越多，所以中、低分化HCC通常可表现为18F-FDG浓集，而高分化HCC肿瘤细胞中葡萄糖-6-磷酸酶的活性较高，细胞内18F-FDG代谢含量低，在显像时不能呈现高代谢，从而导致诊断出现假阴性[4]。此外，一些蛋白的表达上调也与HCC葡萄糖的摄取有着密切关系，HCC肿瘤细胞中存在P-糖蛋白高表达，其具有“药物泵”的作用，18F-FDG作为这种“药物泵”作用的底物之一可被泵出细胞外，即通过糖蛋白的泵式调节改变18F-FDG贮存量。以上原因造成部分HCC呈18F-FDG本底或低代谢灶，影响了18F-FDG PET/CT显像对HCC的检出灵敏度[5]。因此HCC作为最常见的原发性肝癌，PET/CT诊断的灵敏度仅约为50%～60%[6]。Wu等[7]研究发现18F-FDG诊断分化程度不同的HCC阳性率不同(低分化83.3% vs中等分化73.0% vs高分化35.0%)。有研究[8]显示对HCC患者进行双时相18F-FDG PET/CT扫描，有助于提高诊断HCC的灵敏度和准确度。刘东峰等[9]对小肝癌、结节型肝癌、巨块型肝癌各40例进行双时相显像分析，结果显示52.5%(21/40)的小肝癌、60.0%(24/40)的结节型肝癌及92.5%(37/40)的巨块型肝癌病灶延迟相标准化摄取值(standard uptake value,SUVmax)较早期相升高，差异有统计学意义。18F-FDG PET/CT双时相显像方法简单，有助于HCC的诊断，但该法在较小的HCC和分化高的HCC诊断方面仍存在不足。因此，近年来11C-乙酸盐(11C-acetate)、11C-胆碱(11C-choline)等作为新的PET示踪剂逐渐被应用于临床，并与18F-FDG联合应用于高分化HCC的诊断。

1.211C-acetate对HCC的诊断价值11C-acetate在细胞内的浓聚机制尚有争论。有观点认为高分化HCC有氧代谢占优势，11C-acetate主要通过三羧酸循环被肿瘤细胞摄取，反映细胞内的有氧代谢情况[10]。也有观点认为主要与肿瘤组织中脂肪合成增加有关，肿瘤细胞摄取11C-acetate的量与脂肪合成及磷脂膜形成呈正相关，当肿瘤细胞增殖时，细胞内的脂肪代谢活跃，从而使得11C-acetate在肿瘤组织内浓聚[11]。Ho等[12]通过对39例HCC患者(共55处病灶)联合应用11C-acetate和18F-FDG进行PET 显像，11C-acetate显像对全部病灶检测的灵敏度为87.3%，而18F-FDG则为47.3%，其中34%的病灶在两种显像均有显示。二者联合应用对病灶检测的灵敏度可达100%。11C-acetate显像可弥补18F-FDG 对高分化HCC显像的不足，诊断上形成互补。虽然二者联合应用使得HCC的诊断水平有了明显的提高，但也有部分研究[13-15]显示HCC的检出率仍然受病灶大小的限制。Park等[13]对90例HCC患者(共110处病灶)研究发现，双示踪剂联合显像的检出率约为 82.7%。但18F-FDG显像根据肿瘤的大小(1～2 cm、2～5 cm、≥5 cm)检测的灵敏度分别为27.2%、47.8%和92.8%，相应的11C-acetate分别为31.8%、78.2%和95.2%。Hwang等[15]对12例HCC患者的研究也得出相似的结果，由于对1～2 cm或更小的病灶检出率仍较低，故有待于进一步的研究。

1.311C-choline对HCC的诊断价值11C-choline通过参与磷脂的合成，进而参与到肿瘤细胞内的代谢。研究[7,16]显示11C-choline 与18F-FDG联合应用大幅度提高了HCC 的诊断率。Wu等[7]入组了76例HCC患者，其中18F-FDG阳性者48例，在28例18F-FDG阴性患者中，11C-choline阳性率为71.4%(20/28)；11C-choline检测高分化HCC患者的阳性率高于18F-FDG(66.7% vs 35.7%)，中分化HCC检测的灵敏度相似(85.7% vs 72.0%，P=0.648)。双示踪剂联合应用较18F-FDG单一显像诊断的灵敏度由63.1%提高到89.5%(P<0.001)。Chotipanich等[17]研究同样显示11C-choline显像对高分化HCC有更高的检测率，而对中低分化HCC检查则18F-FDG显像更胜一筹。Yamamoto等[18]研究12例HCC患者(共16处病灶)，11C-choline显像的检测灵敏度略高于18F-FDG(63% vs 50%)。但该研究无高分化HCC患者，且病例数较少，因此11C-choline的显像价值尚需进一步验证。吴湖炳等[19]对18例患者，21个18F-FDG PET/CT诊断不明确的HCC病灶，行肝局部11C-choline PET/CT显像，11C-choline显像的阳性检出率为66.7%(14/21)。同时该研究结果显示11C-choline显像对直径<2 cm的小肝癌阳性检测率高于Park等[13]报道的18F-FDG和11C-acetate单独显像的阳性检测率(27.2%、31.8%)，提示11C-choline显像可能适合小肝癌的检测。但统计学显示11C-choline显像阳性与否和病灶的大小并无明显的关系。由此认为11C-choline显像与18F-FDG对诊断高分化HCC及小肝癌有较好的互补作用。综上，11C-acetate和11C-choline显像可明显提高高分化HCC诊断的灵敏度，但由于11C的半衰期较短，故限制了其在临床上的广泛应用。

2 PET/CT对HCC的疗效评估及预后

研究[20-21]表明，影响HCC预后的主要因素包括肿瘤的分期、分级及是否根治性切除等。PET/CT可通过测量SUV来反映HCC的代谢活性和分化程度。Cho等[22]对104例HCC患者进行回顾性分析，对HCC患者肿瘤病灶的SUVmax(tumor SUVmax, TSUVmax)与纵隔的SUVmean(mediastinum SUVmean, MSUVmean)比值和肿瘤指标(AFP、AST、肿瘤大小、TNM分期、BCLC分期)的相关性进行研究。结果显示当TSUVmax/MSUVmean≥3.1时与肿瘤指标显著相关；且比值≥3.1时，患者的病死率较<3.1时更高(48.1% vs 23.1%，P<0.001)。因此认为TSUVmax/MSUVmean可作为HCC独立的预后指标，即≥3.1为诊断界值。

Lee等[23]研究发现肿瘤代谢体积与HCC患者的无进展生存期(progression-free survival,PFS)及总生存期(overall survival,OS)有密切的相关性，也可作为独立的预后评价指标。因此对于经肝动脉化疗栓塞术(TACE)后患者预后的评价，18F-FDG PET可提供有价值的信息。Song等[24]对73例TACE术后HCC患者(共91处病灶)进行回顾性分析，根据病灶内碘油的沉积情况(Ⅰ级： ≥60%；Ⅱ级：20%～60%；Ⅲ级：≤20%)分为3组，TSUVmax与肝脏SUVmean(liver SUVmean,LSUVmean)比值以1.65为界值，结果显示TACE术后TSUVmax/LSUVmean≥1.65时，OS与肿瘤大小、碘油沉积分级及AFP水平明显相关，但与病理学分级无明显相关性；TSUVmax/LSUVmean<1.65组患者的OS明显更长(P=0.024)。故18F-FDG PET/CT可有效评价TACE术后患者的预后，可能有助于决定治疗策略。最近Lee等[25]对214例中晚期HCC患者(其中153例行TACE治疗，61例联合放化疗)进行了一项回顾性研究，以肿瘤与正常肝脏摄取比(tumor-to-normal liver uptake ratio,TLR)评估两种治疗方式的生存期。多因素分析结果显示，PFS及OS独立的预后指标分别是年龄和TLR以及Child-Pugh分级和TLR。当TLR>2.0时，联合放化疗治疗患者的PFS及OS优于单独TACE治疗；但≤2.0时两种治疗方式的生存期无明显差异。由此可以推断，18F-FDG PET可能有助于中晚期HCC患者治疗方式的选择。

3 PET/CT对HCC治疗后复发的监测

有学者[26-28]认为血管侵犯、肿瘤大小及肿瘤的分化程度等是HCC治疗后复发的主要危险因素，其中微血管侵犯(microvascular invasion,MVI)是影响复发及患者预后最关键的因素之一。Ahn等[28]通过对51例患者(共78处病灶)的术前MRI图像和18F-FDG PET/CT表现进行回顾性分析，并评估其与MVI的相关性，当MRI增强上瘤周强化及18F-FDG显像TSUVmax/LSUVmean≥1.2时，二者均与MVI明显相关(P值分别为0.016、0.001)。高比值(TSUVmax/LSUVmean≥1.2)及瘤周强化对于MVI的灵敏度及特异度分别为64.3% vs 35.7%、86.7% vs 93.3%，若二者综合评估则灵敏度及特异度有所提高(78.6% vs 80%)。Hsu等[29]对拟进行活体肝移植的147例HCC患者行18F-FDG PET扫描，结果显示阳性者发生复发更早，提示FDG阳性是肝移植HCC术后复发的预测指标。单因素分析显示，存在MVI、FDG高代谢、SUVmax≥4.8及肿瘤与非肿瘤比值≥2.0时预示着无复发生存期较差。高FDG摄取(肿瘤与非肿瘤比值≥2)强烈提示肝移植术后HCC复发率较高。Kim等[30]认为肿瘤代谢活性及代谢体积是肝移植术后HCC复发的有效预测指标，除临床病理因素，这些指标也对是否行肝移植具有参考价值。

4 PET/CT联合增强CT检查

王晓燕等[31]对14例确诊的HCC患者进行研究发现，18F-FDG PET/CT显像联增强CT可明显提高诊断率(100% vs 78.6%)。但由于病例数较少，有待于大样本的深入研究。陈志丰等[32]回顾性分析54例HCC治疗后AFP增高患者的18F-FDG PET/CT及增强CT表现，结果显示，在HCC治疗后AFP增高患者中，18F-FDG PET/CT不但能早期诊断肝内肿瘤的残余复发，并能有效地发现肝外转移；而且对肝内病灶检出的灵敏度及准确度明显优于增强CT。梁英魁等[33]的研究也得出了类似的结果，即18F-FDG PET/CT代谢显像能够很好地揭示肝癌患者介入治疗后AFP升高的原因，尤其对碘化油沉积较密实而增强CT阴性的患者18F-FDG PET/CT优于增强CT。

5 小结与展望

虽然PET/CT在HCC的诊断、预后及复发监测等方面得到了广泛应用，但是18F-FDG对高分化HCC和小肝癌的阳性显像率较低，而增强CT对小病灶较敏感，因此18F-FDG PET/CT联合增强CT对小肝癌的临床应用有待于进一步探讨。新型PET示踪剂11C-acetate及11C-choline逐渐应用于临床，但由于其半衰期短，尚不能广泛应用，而仅限于研究和对18F-FDG的补充，故仍需开发半衰期较长的新型示踪剂用于HCC的检测。

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引证本文：ZHANG ZY, CHENG HY. Clinical application of positron emission tomography/computed tomography in hepatocellular carcinoma and related research advances[J]. J Clin Hepatol, 2017, 33(7): 1365-1368. (in Chinese) 章泽宇， 程红岩. PET/CT在肝细胞癌中的临床应用及进展[J]. 临床肝胆病杂志, 2017, 33(7): 1365-1368.

(本文编辑：葛 俊)

Clinical application of positron emission tomography/computed tomography in hepatocellular carcinoma and related research advances

ZHANGZeyu,CHENGHongyan.

(DepartmentofNuclearMedicine,EasternHepatobiliarySurgeryHospital,SecondMilitaryMedicalUniversity,Shanghai201805,China)

Hepatocellular carcinoma (HCC) has a high fatality rate and most patients are in advanced stage when diagnosed with routine methods. As a molecular imaging method, positron emission tomography/computed tomography (PET/CT) has become more and more important. However, it also has certain limitations, since it always has false-negative results for well-differentiated HCC and small HCC. Therefore, a combination of various tracers can improve the sensitivity and specificity of PET/CT in the diagnosis of HCC. This article reviews the role of PET/CT in the therapeutic effect evaluation, recurrence monitoring, and prognosis of HCC.

carcinoma, hepatocellular; radioactive tracers; tomography; review

10.3969/j.issn.1001-5256.2017.07.036

2017-02-08；

2017-03-06。

章泽宇(1990-)，男，主要从事影像诊断方面的研究。

程红岩，电子信箱：chengys9304@163.com。

R735.7

A

1001-5256(2017)07-1365-04