铝胁迫下栝楼根系分泌物对根际土壤微生态的影响*

刘 鹏， 马 丽， 吴玉环， 王梦倩，储莹倩， 韩 杰， 徐根娣， 郦 枫

(1.浙江师范大学 化学与生命科学学院,浙江 金华 321004;2.杭州师范大学 生命与环境科学学院,浙江 杭州 310036)



铝胁迫下栝楼根系分泌物对根际土壤微生态的影响*

刘 鹏1， 马 丽1， 吴玉环2， 王梦倩1，储莹倩1， 韩 杰1， 徐根娣1， 郦 枫1

(1.浙江师范大学 化学与生命科学学院,浙江 金华 321004;2.杭州师范大学 生命与环境科学学院,浙江 杭州 310036)

为阐明栝楼自身缓解铝胁迫的过程，探寻其避免化感自毒现象的方法,以安国栝楼(耐铝型)和浦江栝楼(铝敏感型)为材料，以7，14和21 d为周期，用不同浓度的铝和外源根系分泌物进行实验处理，共分9组，对栝楼根际土壤的速效养分、酶活性及微生物进行了分析.实验结果表明：低、中浓度的栝楼根系分泌物增加了2个品种栝楼根际土壤中速效钾、碱解氮和速效磷的含量，增强了根际土壤中磷酸酶、蔗糖酶和过氧化氢酶的活性，增加了土壤中细菌、放线菌和真菌的数量；高浓度的栝楼根系分泌物会抑制土壤微生态的发展；中等浓度根系分泌物对栝楼根际土壤微生态的处理效果最佳.

栝楼；铝胁迫；根系分泌物；土壤微生态

红壤是我国南部地带性土壤，遍及15个省，面积占全国的22.7%[1]，其中浙江省红壤面积为全省的40.1%.红壤本身pH较低(pH值为4.0～5.5)，地壳中铝溶出较多，易产生酸铝胁迫.加之近年来环境污染加剧，南方地区酸雨问题日益严重，土壤酸化现象更加显著，使得铝的溶出量增加[2].而铝对植物的毒害主要表现在对植物根系生长的抑制上[3].铝浓度过高会使植物根系分泌物发生变化[4]，从而引起土壤微生态的改变.栝楼(TrichosantheskirilowiiMaxim.)具有很高的药用、保健、食用及观赏价值[3]，可以被开发出很多产品而得以利用[5].而且，栝楼在我国分布一直较为广泛，其在浙江省内人工种植及大规模工业化生产较多，并取得了一定的生态和经济效益.但是，浙江省属于南方红壤广泛分布的省区之一，随着红壤地区酸雨发生率的不断增高、降雨量不断加大，栝楼的长势、产量与品质都受到了较为严重的影响[6-7].目前，在土壤酸化而引起的铝胁迫作用下，栝楼化感自毒作用所导致的产量与品质下降等问题[8]仍然没有找到有效的缓解途径，而已有的研究大多偏向于大豆(Glycinemax(L.) Merr.)[9]、油菜(BrassicacampestrisL.)[10]等作物.另外，关于植物根系分泌物在铝环境下对土壤微生态影响的探究也鲜有报道.为此，本文以2种耐铝程度不同的栝楼(河北安国和浙江浦江栝楼)作为对比材料，比较了其根际土壤速效养分、酶活性及土壤微生物数量的变化；结合2个品种栝楼的多项指标差别，探究了栝楼根系分泌物在铝胁迫环境下对土壤微生态的影响，为减轻铝对栝楼生长的影响及缓解其化感自毒作用提供一定的理论依据，也为今后栝楼在红壤地区的大规模种植和推广奠定基础.

1 材料和方法

1.1 实验设计

为了确保实验材料的全面性，本研究选择耐铝性不同的栝楼作为对比性研究材料.从相关研究[11]可以得出，产自河北安国的栝楼为耐铝性较强的类型，产自浙江浦江的栝楼为铝敏感类型，因此以它们作为实验材料，并以红壤为供试土壤.选取长势一致的安国栝楼与浦江栝楼，栽种于装有5 kg供试土壤的18 cm×23 cm塑料盆中，每盆3株，3 d后进行铝与根系分泌物处理.铝处理设2个浓度，分别为300与800 μmol·L-1；外源根系分泌物(分别由安国栝楼和浦江栝楼幼苗经蒸馏水培养24 h后收集过滤，再经真空旋转蒸发仪(60 ℃)浓缩所得)设置3个浓度，分别是30，20和10 mL(即：用一株栝楼苗收集30，20和10 mL根系分泌物).2个品种的栝楼各设9组，编号为CK(对照)，Y300-0，Y300-30，Y300-20，Y300-10，Y800-0，Y800-30，Y800-20，Y800-10，每组3次重复.先分别浇灌不同浓度铝盐溶液50 mL，次日对铝处理过的栝楼幼苗施以不同浓度的外源根系分泌物50 mL，分别在第7，14和21 d时收集40.0 g根际土壤，用于后期土壤中速效养分及酶活性的测定；微生物测定取第21 d的鲜土进行测定.实验浓度均由前期大量的预实验所得；培养条件均为实验室培养，温度25 ℃，光照8 h.

1.2 实验方法

土壤速效钾：原子吸收分光光度计法[12]；碱解氮含量：扩散吸收法[12]；速效磷：碳酸氢钠法[12]；过氧化氢酶活性：高锰酸钾滴定法[13]；蔗糖酶活性：3，5-二硝基水杨酸比色法(DNS法)[14]；磷酸酶活性：磷酸苯二钠比色法[14].细菌：牛肉膏蛋白胨琼脂培养基，37 ℃培养2～3 d；真菌：马丁氏(Martin)培养基，35 ℃培养3～5 d；放线菌：改良高氏1号培养基，30 ℃培养5～7 d，参照土壤微生物研究方法[15]计算出1 g土壤所含微生物的群落数.

1.3 数据处理

实验数据用Microsoft Excel进行整理；用SPSS 18.0软件统计分析其平均值及标准误，并得出其差异显著性；用Origin9.0软件作图.

2 结果与分析

2.1 不同浓度外源根系分泌物对铝胁迫下栝楼根际土壤速效养分的影响

2.1.1 土壤速效钾

土壤速效钾可被当季作物吸收并发挥效用，主要包括水溶性及交换性2种类型.从图1中发现，土壤速效钾含量随着时间周期的延长而不断下降.在铝胁迫下，安国栝楼的速效钾含量有所上升，但不显著;而浦江栝楼的速效钾含量有所下降，在800 μmol·L-1铝胁迫时达到显著水平，平均下降了24.3%.由此证实了2个品种栝楼存在耐铝性差异.外源根系分泌物加入后，安国栝楼和浦江栝楼的土壤速效钾含量都有所提高.低铝浓度处理下，2个品种栝楼Y300-30的速效钾含量相比于Y300-20的速效钾含量分别高出2.5%和6.2%，较Y300-10的速效钾含量则高出6.6%和25.8%；高铝浓度处理下，2个品种栝楼Y300-20的速效钾含量相比于Y300-30的速效钾含量分别升高了16.2%和11.3%，较Y300-10的速效钾含量则升高了4.5%和15.9%.因此，外源根系分泌物在适当浓度时可以提升土壤中速效钾的含量.从图1还可以知道，安国栝楼与浦江栝楼的根际土壤中速效钾含量具有显著性差异，前者高于后者.

图1 不同浓度外源根系分泌物对铝胁迫下栝楼根际土壤速效钾含量的影响

2.1.2 土壤碱解氮

土壤碱解氮有易水解的有机态及无机态2种类型.从图2可以看出，铝处理提高了2个品种栝楼根际土壤碱解氮的含量，低铝环境较高铝环境土壤碱解氮含量高很多，安国栝楼相比于浦江栝楼根际土壤碱解氮含量也具有显著性差异.低铝处理下，第7 d安国栝楼在20 mL外源根系分泌物处理下土壤碱解氮含量升高最多，增加了16.5%；浦江栝楼根际土壤碱解氮含量增幅最大在第14 d的20 mL外源根系分泌物处理下，相比于铝处理增加了16.5%.高铝处理下，安国栝楼根际土壤碱解氮含量迅速下降，而20 mL外源根系分泌物加入后同样呈现出优势，比其他2个处理浓度分别增加了5.5%和6.4%；浦江栝楼则是30 mL外源根系分泌物对其有促进作用，较铝胁迫时提高了30.6%.

图2 不同浓度外源根系分泌物对铝胁迫下栝楼根际土壤碱解氮含量的影响

2.1.3 土壤速效磷

速效磷在土壤中的含量能体现应季作物供应磷素的能力.图3显示，铝胁迫显著降低了2个品种栝楼根际土壤速效磷的含量.300 μmol·L-1铝处理下，不同浓度的外源根系分泌物对耐铝性较强的安国栝楼的影响是使其植株所处土壤环境中速效磷含量处于稳步上升状态，10 mL外源根系分泌物条件下相比于30或20 mL的显著较大，处理21 d后相比于铝处理可增大61.7%；浦江栝楼在低铝胁迫下根际土壤速效磷含量呈现出先上升后下降的趋势，Y300-20的速效磷含量显著高于其他2组，平均比30 mL外源根系分泌物处理高出47.9%，比10 mL外源根系分泌物处理高出60.4%.800 μmol·L-1铝处理下，2个品种栝楼根际土壤速效磷含量的变化并未随着外源根系分泌物浓度的变化而体现出一定的规律.从图3不难发现，随着植株的生长，土壤速效磷含量不断下降，说明栝楼的生长需要大量的速效磷.

图3 不同浓度外源根系分泌物对铝胁迫下栝楼根际土壤速效磷含量的影响

2.2 不同浓度外源根系分泌物对铝胁迫下栝楼根际土壤酶活性的影响

2.2.1 过氧化氢酶

土壤酶主要源于泥土中的微生物和动植物[16]，是土壤组分中重要的组成部分[17].如图4所示，随着铝处理浓度的升高，过氧化氢酶活性总体出现先上升后降低的趋向.低铝胁迫下，安国栝楼和浦江栝楼根际土壤过氧化氢酶活性的变化趋势相近，总体呈现出了“低促高抑”的态势，安国栝楼Y300-30的过氧化氢酶活性较Y300-0平均上升32.7%，浦江栝楼平均上升3.7%.随着不同浓度外源根系分泌物的加入，2种栝楼根际土壤过氧化氢酶活性变化趋势有了明显的差异，安国栝楼规律不明显，浦江栝楼则表现为上调趋势，10 mL外源根系分泌物处理下过氧化氢酶活性平均比30或20 mL的处理时提高了66.7%和18.2%.表明外源根系分泌物对2个品种栝楼根际土壤过氧化氢酶活性的影响不一致.

图4 不同浓度外源根系分泌物对铝胁迫下栝楼根际土壤过氧化氢酶活性的影响

2.2.2 蔗糖酶

2个品种栝楼根际土壤蔗糖酶活性存在较大的差异，安国栝楼的蔗糖酶活性大于浦江栝楼，尤其是在第一个周期，对照组安国栝楼的蔗糖酶活性是浦江栝楼的3.7倍(见图5).300 μmol·L-1铝处理下，蔗糖酶活性在安国栝楼来看是由降而升，浦江栝楼则逐步上升，10 mL外源根系分泌物处理分别使2种栝楼根际土壤蔗糖酶活性比铝处理平均增强了10.4%和107.2%.800 μmol·L-1铝处理下，2种栝楼根际土壤蔗糖酶活性均出现了先升后降的趋势，20 mL外源根系分泌物对其具有促进作用，分别比高铝处理时活性增强了55.1%和70.8%.

图5 不同浓度外源根系分泌物对铝胁迫下栝楼根际土壤蔗糖酶活性的影响

2.2.3 磷酸酶

图6中，铝处理使2个品种栝楼根际土壤磷酸酶活性有下降的趋势，300 μmol·L-1铝处理使安国栝楼和浦江栝楼根际土壤磷酸酶活性各自下降了27.3%和15.6%，800 μmol·L-1铝处理使安国栝楼根际土壤磷酸酶活性下降了15.3%，而浦江栝楼的下降不明显.由此显示，安国栝楼根际土壤磷酸酶活性下降程度大于浦江栝楼，但是其总的活性仍然高于浦江栝楼.外源根系分泌物加入后，2个品种栝楼根际土壤磷酸酶活性在低铝处理下均呈上升趋势，10 mL外源根系分泌物对2个品种栝楼根际土壤磷酸酶活性提升最大，平均分别升高了46.1%和44.4%.高铝胁迫时，安国栝楼3个周期均在10 mL外源根系分泌物处理下根际土壤磷酸酶活性达到最大，平均增大了23.1%；而浦江栝楼呈现出由升而降的趋势，第14 d时20 mL外源根系分泌物使其活性增幅最大，增加了8.0%.

图6 不同浓度外源根系分泌物对铝胁迫下栝楼根际土壤磷酸酶活性的影响

2.3 不同浓度外源根系分泌物对铝胁迫下栝楼根际土壤微生物数量的影响

2.3.1 细菌

土壤微生物作为决定土壤生化特性的重要部分之一，通常可以用来评价土壤肥力[18-19].由图7可知，铝胁迫使2个品种栝楼根际土壤中细菌数量受到不同程度的抑制.处理开始后，安国栝楼Y300-30根际土壤中的细菌数量较Y300-0的细菌数量上升18.4%，浦江栝楼的细菌数量则上升了52.8%，Y300-20和Y300-10的细菌数量不升反降；当铝浓度为800 μmol·L-1时，安国栝楼和浦江栝楼根际土壤细菌数体现为不同程度的低根系分泌物浓度促进、高根系分泌物浓度抑制的现象，安国栝楼在30 mL外源根系分泌物处理时略有上升，浦江栝楼在20 mL外源根系分泌物处理时稍有升高，但两者均没有达到显著水平.概言之，低铝处理下，外源根系分泌物能够增进土壤细菌繁殖；而当铝浓度上升时，仅30 mL外源根系分泌物对土壤细菌的繁殖产生推动作用.

图7 不同浓度外源根系分泌物对铝胁迫下栝楼根际土壤细菌数量的影响

2.3.2 放线菌

图8显示了2个品种栝楼根际土壤放线菌数呈现先上升后下降的趋势，且无论是低铝处理还是高铝处理，外源根系分泌物均在20 mL处理下放线菌数达到最大.300 μmol·L-1铝处理时，20 mL外源根系分泌物使2个品种栝楼根际土壤放线菌数增加了136.7%和259.2%；800 μmol·L-1铝处理时，20 mL外源根系分泌物使土壤放线菌数增加了43.2%和206.5%.此外，还发现安国栝楼根际土壤放线菌数高于浦江栝楼，说明安国栝楼根际土壤中的放线菌远比浦江栝楼的活跃.

图8 不同浓度外源根系分泌物对铝胁迫下栝楼根际土壤放线菌数量的影响

2.3.3 真菌

由图9可知，安国栝楼根际土壤中真菌数量

图9 不同浓度外源根系分泌物对铝胁迫下栝楼根际土壤真菌数量的影响

与浦江栝楼的相比，前者明显高过后者，且随着不同浓度外源根系分泌物的加入，安国栝楼根际土壤中真菌数变化幅度大于浦江栝楼，但两者的真菌数量均在Y300-20和Y800-20时达到最大.2个品种栝楼Y300-20的真菌数量相比于Y300-0的提高了18.4%和35.7%，Y800-20的真菌数量相比于Y800-0的提高了224.4%和183.8%.

3 讨 论

栝楼的生长状况与其根际土壤微生态息息相关.在铝胁迫下，栝楼通过改变根际分泌物来改变根际土壤的微环境，从而稳定自身的生长状况[20-21].反之，根际土壤微环境的变化也会对植株本身的生理生态造成一定的影响.赵小亮等[22]研究表明，棉花的根系分泌物对土壤速效养分的影响具有促进作用，随着根系分泌物的施入，其土壤中速效钾、碱解氮、速效磷含量迅速提升.吕可[23]的研究也显示，施加花椒叶分泌物后同样也促进了其根际土壤中速效养分的含量.这与本实验结果一致.本研究结果显示，栝楼根系分泌物可以增加相应土壤的速效养分，可能的原因是根系分泌物中含有有机酸等土壤微生物活动繁殖需要的一些养分，促使土壤微生物的排泄物或分解物增加，从而促进了土壤速效养分的增多，或者是根系分泌物提高了土壤酶活性，从而有利于土壤中不能直接被利用的K，N和P转化为速效养分.此外，本研究得出根系分泌物对土壤速效养分含量的影响表现出不同程度的“低浓度促进增长、高浓度抑制增长”的作用，过高浓度的根系分泌物中含有的一些酚类物质含量也相对较高，从而破坏了土壤结构，导致速效养分的缺失.

土壤酶对栝楼根际土壤的理化性质、分子结构和肥力的影响巨大，其活性可以反映出土壤的状况、土壤生态系统的结构和功能的变化[24].耿贵[25]进行了一系列实验，明确了几种植物根系分泌物对其土壤环境中酶活性的影响，发现甜菜(BetavulgarisL.)、大豆、玉米(ZeamaysL.)的根系分泌物均能提高土壤蔗糖酶的活性.刘苹等[26]采取向土壤中施加根系分泌的脂肪酸的方式，得出了土壤酶(蔗糖酶、脲酶、磷酸酶)活性在脂肪酸含量低时升高，高时显著减弱的结论.此外，对药用植物及葱(AlliumfistulosumL.)、蒜(AlliumsativumL.)等蔬菜类化感作用的研究[27-29]均总结出，大多数指标在受化感物质的处理下都表现出一致的效应：低促高抑.本实验中，随着不同浓度外源根系分泌物的加入，过氧化氢酶、磷酸酶和蔗糖酶的活性呈现低浓度增强、高浓度减弱的趋势.可以推测，低浓度的根系分泌物通过增强某些根系分泌物合成酶的活性，从而改变了相关酶的含量以提高其活性；而高浓度的根系分泌物会引发化感自毒现象，从而恶化土壤环境，降低酶的活性[30].

土壤微生物是土壤微生态最显著的反映，它有效地参与了有机物的分解[31]，分解物为土壤微环境提供了可被植物直接利用的养分，土壤微生物的活动程度一定程度上反映出了土壤微生态的情况.文献[32]指出，铝胁迫下细菌和放线菌的数量受到明显抑制，本实验结果也证明了这一结论.但经过低浓度的根系分泌物处理后，细菌、放线菌和真菌的数量有所回升，这可能是因为细菌、放线菌和真菌从适当浓度的根系分泌物中获得了生长繁殖所需要的营养成分，从而使其数量得以增大[33].高浓度的根系分泌物则基本上对细菌、放线菌和真菌的生长起抑制作用，表明过高浓度的根系分泌物毒害了土壤微生物的生长繁殖，进而可能对植物造成不利的影响.

综上所述，栝楼的根系分泌物对其所处的铝胁迫环境有很大的影响，尤其是对其根际土壤微生态环境的影响，体现在土壤速效养分含量、土壤酶活性及土壤微生物数量上的变化.铝胁迫能够抑制土壤微生态中的土壤速效养分含量、酶活性和微生物数量，而适宜浓度的根系分泌物能够缓解铝胁迫.由于不同产地栝楼的耐铝性质不同，根系分泌物对其相关作用也会有所不同.在生产实际中首先选择全国各地对铝胁迫具有一定耐受性的栝楼类型，以低浓度的根系分泌物提升土壤各种速效养分的含量，增强土壤酶活性，增加土壤微生物数量，从而缓解铝胁迫，达到栝楼培育的最佳效果.然而，当根系分泌物浓度过高时，栝楼可能会产生自毒作用，导致植株活性受到抑制，蔗糖酶、磷酸酶的活性及土壤中的微生物数量均呈下降趋势.由此推断，栝楼的耐铝机制可能与根系分泌物有关，对于根系分泌物浓度与植株耐铝机制的关系，值得后期进一步的研究与深入探讨.

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(责任编辑 薛 荣)

Effect of root exudates on rhizosphere soil micro ecological changes ofTrichosantheskirilowiiMaxim. under aluminum stress

LIU Peng1, MA Li1， WU Yuhuan2， WANG Mengqian1,CHU Yingqian1, HAN Jie1， XU Gendi1, LI Feng1

(1.CollegeofChemistryandLifeSciences,ZhejiangNormalUniversity,Jinhua321004,China; 2.CollegeofBiologicalandEnvironmentalSciences,HangzhouNormalUniversity,Hangzhou310036,China)

In order to clarify the process of aluminum stress relief, seek methods to avoid allelopathic autotoxicity, it was taken theTrichosantheskirilowiiof Anguo (Al resistance genotype) and Pujiang (Al sensitive genotype) as experimental materials, 7, 14 and 21 days as different cycle, and divided into 9 groups, experimented with different Al concentration and root exudates concentration, analysis ofTrichosantheskirilowiisoil nutrients, soil enzyme activity and soil microorganism were made. Experimental results showed that: low concentrations of root exudates (30 and 20 mL) increased the content of soil available K, alkaline hydrolysis nitrogen, available phosphorus， enhanced the activity of soil catalase, invertase, phosphatase, raised the number of bacteria, actinomycetes and fungi of 2 varieties ofTrichosantheskirilowii, and high concentration of root exudates (10 mL) inhibited the soil micro ecological development, the optimal concentration of root exudates to alleviateTrichosantheskirilowiiwas 20 mL.

TrichosantheskirilowiiMaxim.; aluminum stress; root exudates; soil micro ecology

10.16218/j.issn.1001-5051.2016.04.011

2016-03-02；

2016-04-05

国家自然科学基金资助项目(41571049；41461010；30540056)

刘 鹏(1965-),男,湖南冷水江人,教授,博士.研究方向:植物生理生态;植物逆境生理;环境污染与保护.

Q945.78

A

1001-5051(2016)04-0423-07