底栖生物完整性指数的构建及生物基准的确定

蔡文倩，朱延忠，林岿璇，夏 阳，刘录三*（1.中国环境科学研究院，环境基准与风险评估国家重点实验室，北京 100012；2.中国环境科学研究院，国家环境保护河口与海岸带环境重点实验室，北京 100012）

底栖生物完整性指数的构建及生物基准的确定

蔡文倩1，2，朱延忠1，2，林岿璇1，2，夏 阳1，2，刘录三1，2*（1.中国环境科学研究院，环境基准与风险评估国家重点实验室，北京 100012；2.中国环境科学研究院，国家环境保护河口与海岸带环境重点实验室，北京 100012）

基于2009～2013年7个航次渤海湾天津段的大型底栖动物和水质、沉积物环境数据，结合国内外已有的研究结果，首次尝试采用AZTI海洋生物指数以及水质和沉积物质量确定参考点，同时采取标准化方法筛选生物指标，确定各指标的阈值分级标准，从而构建出生物完整性指数.取参考点生物完整性指数值的90%分位数作为基准值，得出该海域生物基准值为5.适用性验证结果表明，生物完整性指数能够较好地指示研究区受干扰的生态质量状况，较为敏感地响应营养盐及重金属压力，也适用于评价该区域的底栖生态质量状况.因此，采用生物完整性指数法来确定生物基准是合理可行的.

大型底栖动物；生物完整性指数；生物基准；渤海湾

生物基准是指用于描述满足指定水生生物用途，并具有生态完整性的水生生态系统结构和功能的描述型语言或数值，即为保护或恢复水生生态系统生物完整性而设定的可执行管理目标

［1］.目前，常用来制定生物基准的生物类群有大型底栖动物、鱼类及大型水生植物等.其中，鱼类在海洋调查中成本较高且获取难度较大，大型水生植物在某些近岸海域鲜少分布，而大型底栖动物易于采集、对海底扰动的反应敏感而又深刻［2］，故而成为近岸海域生态系统生物基准制定的常用类群［1］.大型底栖动物一般指其生活史的全部或者大部分时间生活于海洋沉积物中的底内或底上动物类群，在分选时能被0.5或1.0mm孔径的网筛留住，主要包括腔肠动物、环节动物、软体动物、甲壳动物、棘皮动物等类群［3］.

生物基准可由双值基准法或生物完整性指数法计算得出.双值基准法只能计算有毒污染物的生态学基准值，而生物完整性指数法可选择的基准变量指标较多，既可以是数值型的，又可以是描述型的［4］.此外，后者建立在生物群落及其栖息环境的多个量化指标上，并将指标的综合评价效果与参考状态进行比较，有效地降低了辨识引起群落变化原因的难度.因此，生物完整性指数法已成为生物基准制定的推荐方法［1］.

生物完整性指数最早由Karr等基于溪流鱼类提出［5］，而后逐渐发展出大型底栖无脊椎动物完整性指数（即 Benthic Macroinvertebrate Index of Biological Integrity，B-IBI）［1］，并逐步得到完善

［6］.目前，该指数在美国国家环保局的倡导下，已成为世界各地水体生态系统健康评价的常用方法，在淡水、河口海湾及近岸海域等生态系统均有使用［7］.我国于1992年首次采用生物完整性指数评价安徽九华河的水质状况［8］，随后广泛应用于湖泊、水库、溪流、潮间带、红树林及河口等生态系统的质量评价中［9-14］.近年来，该指数已成功用于确定平原河网及大型湖泊的生物基准

［10，12］，但在河口海湾及近海海域的生物基准确定研究方面尚处于探讨阶段.

AZTI（欧洲质量自控组织）海洋生物指数建立在大型底栖动物环境敏感度的基础上，适用于指示多种环境压力下的栖居地生态质量，在全世界各地均有应用［15-19］.研究证实，AZTI海洋生物指数能较为敏感地响应渤海湾天津海岸段的环境压力状况，适用于评价该海域的生态质量

［18，20-21］.渤海湾天津海岸段生态环境已受到严重的干扰［18，22］，加之该区域历史数据的缺乏，根据现有的生物群落结构状况已无法确定参考点［23］，而AZTI指数在该海域的成功运用可为参考点的筛选提供依据.

鉴于此，本研究选取渤海湾天津海岸段作为近岸海域生物基准制定方法和技术研究的突破口，在大型底栖动物群落水平上构建 B-IBI.首次采用 AZTI海洋生物指数评价结果确定参考点，并采用标准化方法筛选生物指标，进而初步确定该海域的生物基准，最后结合水质、沉积物指标进行方法的适用性验证.

1 材料与方法

1.1 研究区域及采样设计

本研究选取渤海湾的天津海岸段开展研究（图 1）.本段地处华北平原的东北部，蓟运河与海河水系均在此入海，是典型的粉砂淤泥底质平原海岸带，与外海水体的交换能力较弱.近年来，沿岸快速发展的经济和人口压力导致渤海湾天津段的环境问题层出不穷，水体污染日益严重［24-25］，海岸带栖居地严重退化［22］，底栖动物群落结构变化较大［26］.

2009年（5月、8月）、2011年（5月、9月）、2012年（9月）和2013年（5月、9月）7个航次在渤海湾天津段获取的大型底栖动物及环境数据用于 B-IBI的构建及生物基准的确定研究（图1）.2009～2012年5个航次的生物样品采集方式详见Cai等［21］，2013年两个航次采用0.05m2的箱式采泥器，每次成功取样1次为1个样品，每个样点采集3个重复样；使用0.5mm孔径的网筛分选底栖生物样品.水深、水温、盐度、浊度、溶解氧、pH值等环境参数由船载温盐深仪测定.现场采集表层和底层水样，冷藏保存并带至实验室迅速测定营养盐、重金属、总有机碳及悬浮物浓度等水质参数；现场采集适量表层底泥，冷冻保存至实验室测定沉积物粒径及重金属含量.所有环境参数均按照国家标准［27-28］及《水和废水监测分析方法》［29］进行测定.各参数的具体采集及测定方法详见Cai等［21］.

图1 2009～2013年渤海湾调查站位Fig.1 Locations of the sampling stations during 2009 to 2013 in the Bohai Bay

1.2 B-IBI的建立及生物基准的确定步骤

参考国内外已有的研究成果［1，4，9-12］，总结出了B-IBI的建立及生物基准的制定方法.

1.2.1 数据预处理 预先对原有的大型底栖动物数据进行筛选，即去除常被 0.5mm网筛淘洗掉的物种如线虫、桡足类、介形类；去除未定量采样的或者并不能真正指示底质状况的物种，包括底栖藻类、鱼类、表层无脊椎动物和底上动物等.

1.2.2 海域分区 根据国外的研究经验，采用样点的底质类型、盐度及环流状况等进行研究区的底质类型判断并进行分区［30-31］.

1.2.3 参考点的选取 根据 AZTI海洋生物指数（ATZI’s Marine Biotic Index， AMBI和Multivariate AMBI， M-AMBI）对生态质量状况的判定结果并结合水质及沉积物质量来确定相对清洁样点作为参考点，剩下的为受损点.特别地，AMBI对应的状况是“未受干扰”及M-AMBI对应的是“优”的为备选参考点［32-33］.

1.2.4 生物指标的筛选 根据已有的分类方法，结合研究区的粒度及盐度状况，初步确定候选生物指标；对候选指标进行分布范围检验（频率分布法）、敏感性分析（Manny-Whitney U和Kolmogorov-Smirnov Z检验）以及相关性分析（Pearson相关性分析），选出可用的生物指标.

1.2.5 生物指标的赋值 根据 1.2.4结果，计算参考点已选定生物指标的最小值、10%分位数、50%分位数、90%分位数和最大值，并采用“5、3、1”记分法对全部样点的生物指标进行记分以统一量纲.

1.2.6 评分标准的确定 对于随污染增加而降低或增加的指数，高于 50%分位值的生物指数值记5分，在5%分位值和50%分位值之间的记3分，低于5%分位值的记1分；对于生物指数值随污染增加而呈正态分布的指数， 则是位于 25%～75%之间的记5分， 在5%～25%或75%～95%之间的记3分， ＜5%或＞95%的记1分；

1.2.7 生物基准值的确定 取参考点完整性指数的90%分位数值为生物基准值.

1.2.8 生物基准值的合理性判断 对生物完整性指数的评价结果进行分析，并结合化学指标对基准值确定方法的合理性进行判断.

1.3 数据处理

Pearson分析用以检验大型底栖动物群落指标之间、B-IBI与环境因子之间的相关关系，RELATE分析环境参数矩阵与B-IBI矩阵之间的相关关系.上述分析分别在 SPSS13.0及PRIMER6.0软件包中完成.此外，生物指标筛选中的频率分布、敏感性检验分析及箱式图亦于SPSS13.0中完成.

2 生物完整性指数的构建及生物基准值的确定

2.1 数据预处理

根据上文的筛选原则，计算B-IBI时，去除原数据中的小头栉孔鰕虎鱼（Ctenotrypauchen microcephaius）、红狼牙鰕虎鱼（Odonamblyopus rubicundus）、焦氏舌鳎（Arelicus joyneri）及矛尾鰕虎鱼（Chaeturichthys stigmatias）.

2.2 分区

渤海湾底栖生物群落分布主要与底质类型、盐度及环流状况有关［34-35］.基于本研究现有数据，判断出研究区域均为高盐泥质（底层水盐度﹥18‰，粉砂和粘土含量＞40%），故而将整个研究区作为一个区进行生物基准的制定.

2.3 参考点的确定

参考点为未开发、未受干扰或者受影响最小的点［1］.本研究区均受到不同程度的干扰，加上历史数据较为匮乏，很难根据美国环保局的指导方法来选取合适的参考点.本研究起初参考蔡立哲

［13］的方法，但并未选出合适的参考点.以往的研究已证实AZTI海洋生物指数能够较好地指示渤海湾的生态质量状况［18，20-21］，因此本文首次尝试根据AZTI海洋生物指数的评价结果确定备选参考点，再结合该样点的水质和沉积物质量确定最终的参考点.综上所述，本文选取出 2011年 9月航次调查的S12、S18、S23、S39、S42及S43等6个样点作为参考点.

2.4 指标的筛选

2.4.1 筛选原则 候选生物指标的筛选主要参照段梦［4］和渠晓东等［11］的方法.具体步骤如下：

（1）候选指标分布范围检验：频率分布法，即如果指标在样点中分布范围过窄或存在零值过多的情况≥95%，将在指标筛选中对其进行剔除；

（2）敏感性分析：Manny-Whitney U 和Kolmogorov-Smirnov Z检验比较各参数在参考点和受损点间的中位数和分布差异是否达到显著水平，选择能显著响应环境压力的作为备选指标.

（3）相关性分析：利用Pearson相关性分析（指标符合正态分布）或Spearman相关性分析（参数不符合正态分布）剔除相关性较高的指标（|r|＜0.75）.

2.4.2 候选指标的确定 就高盐泥质的底质来说，本文确定的候选指标为Shannon-Wiener多样性指数、总生物量、总栖息密度、耐污种生物量百分比、敏感种生物量百分比、肉食性和杂食性动物密度百分比、5cm以下的物种丰富度百分比等.由于本研究历次调查均未分层采样，因而去除“5cm深以下物种丰富度百分比”指标.此外，肉食性和杂食性动物较难确定，去除该指标.为了更全面地反映渤海湾的生态环境质量状况，本研究参考蔡立哲［13］的研究成果及调查数据的实际情况，选择添加滤食种生物量百分比、总物种数、耐污种丰度百分比、滤食种丰度百分比等4个指标.至此，共有9个指标进入指标体系的筛选.特别地，耐污种和敏感种的归类标准参考国外已有的研究经验［32，36］并适当考虑大型底栖动物在本研究区的空间分布状况.据此，本文选择全部 EG I（Ecological Group I，第一生态组）［32］的物种为环境敏感种，EG III～V的全部物种为耐污种.选择双壳类作为滤食种.

表1 各指标敏感性检验结果（样本数为602个；双尾检验）Table 1 The results from the sensitivity test for all the indicators （the sample numbers： 602 individuals； two-tailed test）

表2 各指标的Pearson相关性分析（样本数为602个；双尾检验）Table 2 The results from the Pearson correlation analysis for all the indicators （the sample numbers： 602individuals；two tailed test）

2.4.3 指标筛选结果 分布范围检验表明，9个候选指标的分布范围适中，且出现零值的频率均小于 95%，符合条件.敏感性差异检验结果表明总丰度、Shannon-Wiener指数、滤食种生物量百分比、敏感种生物量百分比及总物种数等5个指标能敏感地区分参考点和受损点的差异（表 1），可以进入下一步的筛选.正态分布检验结果表明上述5个指标均符合正态分布（P＜0.01）；5个指标之间呈显著相关的，相关性|r|＜0.75（表2）.故此，总丰度、Shannon-Wiener指数、滤食种生物量百分比、敏感种生物量百分比及总物种数等5个指标用于本文生物完整性指数的构建及生物基准的制定.

2.5 指标数据的赋值

采用三分法进行赋值.即将参考点指标值的分布区间划分为3部分，分别赋值为1、3、5，表示水体的生态完整性为差、中、好［5，37-38］.

2.6 评分标准的确定

Shannon-Wiener指数、滤食种生物量百分比、敏感种生物量百分比数值与环境压力的关系为反比，因此其评分标准为：指标值＜5%，1分；位于5%～50%之间，3分；＞50%，5分；总丰度及总物种数与环境压力的关系为正态分布曲线型，因此，其评分标准为：指标值＜5%或＞95%，1分；位于 5%～25%或 75%～95%之间，3分；位于 25%～75%之间，5分［30-31］.各指标的评分标准结果详见表3.

表3 各指标的评分标准Table 3 The grading system for all the indicators

2.7 生物基准值的确定

取参考点完整性指数的 90%分位数作为生物完整性指数的基准值，最终得出底栖生物基准值为5（表4）.

表4 参考点各指标完整性指数值Table 4 The B-IBI values of all the indicators in the reference sites

3 讨论

3.1 参考点选取的合理性分析

本文共选取了 5个大型底栖动物群落指标，最低分为3，最高分为25（敏感种生物量百分比指标打分的最低值为 3分）.为便于比较，将所有指标分值区间5等分，其对应的生态质量状况分别设定为优：20.6～25；良：16.2～20.6；中等：11.8～16.2；不良：7.4～11.8；差：3.0～7.4.据此标准，参考点的生态质量状况全部为优和良，且两者比例各站50%，说明本研究选取的参考点是合理的，采用 AZTI海洋生物指数选取参考点是可行的.需要注意的是，采用该指数确定参考点必须建立在该指数适用性较强的生态系统上，如本研究中的渤海湾天津段海域［18，20-21］.

3.2 指标筛选的合理性分析

本研究在确定生物指标时主要依据指数的适用情况及本批次大型底栖动物的数据情况，避免了盲目过多选择生物指数而带来徒劳的计算与分析［10］.一般情况下，确定候选河口海湾生物指标时，要涵盖物种丰富度、耐污类型和功能摄食类群等生物特征［6，30］，而本研究采用的指标筛选方法符合国内外常用的标准［11，39-40］，筛选出的5个指标亦涵盖上述指标类型.同时，这些指标在我国河流、河口、港湾、潮间带等生态系统的生物完整性构建中已有较为成功的应用［11，13-14］，这说明本研究的指标筛选方法是可行的.

3.3 底栖生物完整性指数确定生物基准的合理性分析

3.3.1 B-IBI响应大型底栖动物群落时空变化的敏感性分析 全部样本中，生态质量状况为“优”的为69个，占总样本的11.82%，而 “差”的样本数占比为12.50%.剩余样本中，359个样本的底栖生态环境受到不同程度的干扰，占比为61.47%.从年际变化的角度看，2011和2012年9月份的生态环境质量状况为“良”以上的样本数所占比例高于其它航次（超过50%），而“差”的样本数所占比例则低于其它航次；所有航次中，2009年5月航次的“良”样本数比例最低，其次为2009年8月航次（表5）.从季节变化的角度看，5月航次的B-IBI平均值均低于8月和9月航次的均值，且以2009年5月航次的最低（12.09），2011年9月航次的最高（16.78）；整体上看，除 2009年夏季航次的研究海域受干扰程度及处于轻度干扰状态的样本数比春季的略高外，其它年份秋季航次与春季航次的相差不大（表5）.

表5 B-IBI指示的渤海湾各样点生态质量状况Table 5 The ecological quality status for all the sampling sites indicated by the B-IBI in the Bohai Bay

图2 渤海湾所有航次的B-IBI值空间分布情况Fig.2 The spatial distribution of the B-IBI for all the sampling voyages in the Bohai Bay

已有研究证实，渤海湾的大型底栖动物群落丰度、生物量、多样性指数均以 2009年的最差，2011年后有所好转［41］；渤海湾多毛类动物无论是物种数、丰度还是生物量都有所增加，而甲壳动物则下降明显，大型底栖动物的物种组成趋向于小型化、低质化［42］，而这与B-IBI的年际变化趋势基本一致.

调查海域 2009～2013年的生态环境均受到了不同程度的干扰，尤以海河口及黄骅港附近海域较为严重，其他区域基本呈斑块状分布，无明显的分布规律（图 2）.事实上，渤海湾的大型底栖动物群落指标参数如物种数、生物量、丰度、丰富度指数、多样性指数等均呈现南侧海域普遍比北侧低的空间分布模式，尤以黄骅港附近海域最为严重［41］，如 B-IBI空间分布模式所示（图 2）.这与可能该海域大规模的围海造陆、港口建设如沉积物疏浚、油田排放的污染物导致底栖动物群落结构和功能发生不可逆的变化有关［18，25，43］，类似的情况也发生在烟台近岸海域［44］.

3.3.2 B-IBI响应环境压力的敏感性分析 考虑到数据的完整性及可比性，本研究采用2011年5月和9月航次的沉积物重金属数据及2009年8月、2011、2012、2013年9月航次的表层水营养盐数据来验证 B-IBI值是否能响应渤海湾遭受的环境压力变化.

表6 渤海湾沉积物重金属与B-IBI指数之间的相关关系（双尾检验）Table 6 The co-relationships between sediment heavy metals and the B-IBI in the Bohai Bay （two-tailed）

Pearson相关分析表明B-IBI与沉积物中的Mg、Al、Ti等10种重金属（表6）及表层水中的总磷之间（R = -0.195，P = 0.025，N = 132）存在显著的负相关关系.RELATE分析也表明，沉积物重金属矩阵与 B-IBI矩阵之间存在显著的相关关系（R = 0.138，P = 0.001、N = 86）.这些都说明石油平台和陆源废水排放大量的重金属［25，45］，可能已对该区域大型底栖动物群落结构造成了一定程度的影响［21］，如本研究中B-IBI与重金属的相关关系所示.此外，自2003年以来，北塘和大沽排污口一直是渤海湾氮、磷污染严重区域，富营养化严重［46］，从而影响了底栖动物群落结构的稳定性

［47］，如B-IBI较低的值所示.

3.4 生物基准值的合理性分析

根据生物基准值的定义，本研究确定的生物基准值意味着研究区大型底栖动物群落的生物完整性值达到 5即达到了保护或恢复底栖生物完整性的管理目标［1］.事实上，本研究602个样本中，除去参考点，仅有6个样本的生物完整性值达到5，其他均低于该值，且2009年2个航次所有样本的生物完整性值均低于生物基准值，说明渤海湾天津段近年来的生态质量较差，且以2009年的最差，这与以往生物群落及环境参数演变规律的研究结果一致［41-42，48］.由 3.3.1和 3.3.2的研究结果可知，用于确定生物基准值的生物完整性指数能较为敏感地响应渤海湾天津段大型底栖动物群落受干扰的时空演变规律及面临的富营养化及重金属污染压力，指示出海河口、北塘口等近岸海域较差的生态质量状况［18，41-42］，验证了本研究生物基准值计算方法的可行性和正确性，从而说明确定的生物基准值合理可行，而这也被其他学者在太湖流域、辽河流域及胶州湾等生态系统的研究结果所证实［4，10，49］.

4 结语

根据国内外相关研究经验，选取大型底栖动物作为构建生物完整性指数的生物群落.首次将AZTI海洋生物指数评价结果作为筛选参考点的主要依据，并采用标准化方法筛选生物指标，确定各指标的阈值分级标准，从而构建出生物完整性指数.基于参考点的生物完整性指数值，确定出渤海湾天津段大型底栖动物的生物基准值为 5.适用性验证结果表明，生物完整性指数对研究区受干扰的生态质量状况较为敏感，且能响应研究区面临的环境压力，说明采用该方法确定生物基准值合理可行.

构建生物完整性指数须建立在参考点与受损点的生态健康状况对比的基础上，因此合理选取参考点为该方法构建及生物基准制定成功的关键.由于历史原因，我国绝大多数近岸海域生态环境基本处于受干扰状态，加上海洋生态环境相对复杂，使得参考点的选取可能在以后长时间内都会成为困扰我国海洋生物基准制定的技术难点.目前，我国主要是参照北美和欧洲的经验进行改良应用到河流、河口、潮间带及港口等生物完整性指数的构建上，而本研究结果可为我国其它类似的生态系统生物基准的构建提供借鉴.

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Development on the benthic index of biological integrity and determination for the biocriteria.

CAI Wen-qian1，2，ZHU Yan-zhong1'2， LIN Kui-xuan1'2， XIA Yang1，2， LIU Lu-san1，2*（1.State Key Laboratory of Environmental Criteria and Risk Assessment， Chinese Research Academy of Environmental Sciences， Beijing 100012， China；2.State Environmental Protection Key Laboratory of Estuary and Coastal Environment， Chinese Research Academy of Environmental Sciences，Beijing 100012， China）. China Environmental Science， 2016，36（9）：2791～2799

The Benthic Index of Biological index （B-IBI） was erected based on the related data （macrozoobenthos， water quality and sediment environment） collected from the Tianjin coastal areas of the Bohai Bay during 2009 to 2013 as well as the available research experience. This is the first time to determine reference sites using AZTI marine biotic indices，water quality and sediment quality. Meanwhile， the standard method was employed to select biological indicators and to define the different levels for their thresholds. Thus， the index of biological integrity was developed. The 90% quantile of the IBI values in the reference sites was adopted as the base value and the calculated biocriteria value was 5. Results showed that the IBI could indicate the ecological quality of the study area， and also could response to nutrients and heavy metals pressures in this area. Therefore， it was reasonable and feasible to determine the biocriteria with the IBI method.

macrozoobenthos；index of biological integrity；biocriteria；Bohai Bay

X826

A

1000-6923（2016）09-2791-09

2016-01-08

项目支撑：国家自然科学基金资助项目（41406160）；国家环保行业公益专项（201309007）

* 责任作者， 研究员， liuls@craes.org.cn

蔡文倩（1986-），女，河南鹿邑人，助理研究员，博士，主要从事生物境监测与评价研究.发表论文10余篇.