青藏高原东缘两种橐吾访花昆虫的多样性及访花行为研究

孙　坤，王柏森，贾凌云，张世虎，侯勤正

(西北师范大学生命科学学院，甘肃兰州　730070)



青藏高原东缘两种橐吾访花昆虫的多样性及访花行为研究

孙坤，王柏森，贾凌云，张世虎，侯勤正

(西北师范大学生命科学学院，甘肃兰州730070)

研究青藏高原东缘高寒草甸重要毒杂草黄帚橐吾与箭叶橐吾两个同域近缘种的访花昆虫种类及其活动规律.对不同时段的访花昆虫和传粉昆虫种类调查，捕获并鉴定.两种橐吾的访花昆虫多样，共有分属膜翅目、双翅目和鳞翅目的11科昆虫访花，蜜蜂科、熊蜂科、眼蝶科和食蚜蝇科的昆虫为两种橐吾的主要传粉者，其中蜜蜂科昆虫的访花频率明显高于其它访花昆虫，其平均访花频率达3.13±2.13次·株-1·h-1；两种橐吾的传粉昆虫基本一致，其中蜜蜂科与食蚜蝇科昆虫的访花频率在两种间无明显差异(P>0.05)，但熊蜂科与眼蝶科昆虫对黄帚橐吾与箭叶橐吾的访花频率有显著性差异(P<0.05)，这与两种橐吾花期先后有关；一天内不同时间段访花昆虫对橐吾的访花频率不同，访花频率最高的蜜蜂科昆虫的访花高峰期为11:30～12:30，气温、光照等环境因素都可能影响访花昆虫的活动.黄帚橐吾与箭叶橐吾访花昆虫种类多样且泛化，是两种橐吾适应高原环境下的繁殖对策.

黄帚橐吾；箭叶橐吾；访花昆虫；访花行为；日活动规律

黄帚橐吾(L virgaurea(Maxim)Mattf)和箭叶橐吾(L sagitta(Maxim)Mattf)为菊科橐吾属(LigulariaCass)多年生植物，主要分布于海拔2 600～4 700m的草地、沙地、河滩，是青藏高原东缘高寒草场的优势毒杂草，是草场退化的标志之一.作为橐吾属两种近缘植物，繁育系统都以远交为主[1]，花部形态特征极其相似，但两者总状花序上头状花序的开放顺序相反、花期也不一致.有研究认为，两种橐吾具有有性和无性(根状茎)两种繁殖功能，但在自然条件下，由于无性繁殖受到草场其他物种的竞争与抑制，其繁殖方式主要为有性生殖[2-3].高原虫媒植物在高寒环境下有性繁殖成功的关键在于访花昆虫的种类与访花行为[4].虽然广大学者已对两种橐吾的有性生殖进行了大量研究，但关于橐吾访花昆虫的种类、访花行为以及两种橐吾的访花者是否存在差异、是否特化出专一的传粉昆虫等问题仍缺乏研究.

为此，我们以青藏高原东缘高寒草场同域分布的黄帚橐吾与箭叶橐吾为对象，对其访花昆虫及行为进行了观察研究，以期为揭示上述问题和橐吾适应高原环境的繁殖对策提供依据.

1　材料与方法

1.1研究样地概况

实验在甘肃省甘南自治州合作市兰州大学高寒草甸与湿地生态系统定位研究站(E102.882213°；N34.950415°)进行.研究样地设在站内退化高寒草甸，海拔2 960m，该地冷季长，暖季短，年均气温2.6 ℃，极端最高气温28 ℃，极端最低气温-23 ℃.年均降水量620mm，主要集中于7～9月.样地内黄帚橐吾与箭叶橐吾同花期的伴生植物有钝裂银莲花(Anemone obtusiloba)，马先蒿(Pedicularis kansuensis)，银叶火绒草(Leontopodium souliei)，露蕊乌头(Aconitum gymnandrum)，展毛翠雀(Delphinium kamaonense var glabrescens)等.

1.2访花昆虫与传粉昆虫的种类调查

两种橐吾开花期间(6～8月)在样地内观察并用捕虫网捕捉、毒瓶处死等方法采集正在访问橐吾花的昆虫，将其制成标本，带回实验室鉴定.在解剖镜下观察虫体携带橐吾花粉粒的情况，以确定其是否为传粉昆虫.

1.3访花昆虫访花行为及活动规律的观察

分别在两种橐吾样地内随机选取4个观察区，每个区选取处于盛花期的植株10株，从早上8:30到下午17:30对访花昆虫及其访花行为进行观察，并记录主要访花昆虫种类、访花频率以及昆虫在头状花序上的驻留时间，观察持续7d.

1.4数据处理

所有测得数据均用SPSS16.0进行分析，通过单因素方差分析检验差异显著性；用Origin7.5进行作图.

2　结果与分析

2.1两种橐吾访花昆虫的多样性

经鉴定，在两种橐吾花期观察到的访花昆虫共有3目11科，其中膜翅目(Hymenoptera)有4科，是访问两种橐吾花的优势类群，它们分别是蜜蜂科(Apidae)、熊蜂科(Bombidae)、叶蜂科(Tenthredinidae)、胡蜂科(Vespidae).其中蜜蜂科与熊蜂科为主要的访花昆虫；双翅目(Diptera)4科，分别是食蚜蝇科(Syrphidae)、丽蝇科(Calliphoridae)、寄蝇科(Tachinidae)、蜂虻科(Bombyliidae).其中食蚜蝇科访花种类最多，对两种橐吾的访问也表现出差异性；鳞翅目(Lepidoptera)中共3科，分别是眼蝶科(Satyridae)、夜蛾科(Noctuidae)、舟蛾科(Notodontidae).

在两种橐吾的上述访花昆虫中，访花频率较高或者对两种橐吾访花不一致的大部分昆虫鉴定到了种，其他都只鉴定到科.对两种橐吾都访问的昆虫有蜜蜂科的中华蜜蜂(Apis cerana)与西方蜜蜂(Apis mellifera)、熊蜂科的苏氏熊蜂(Bombus sushikini)、食蚜蝇科的长尾管食蚜蝇(Eristalis tenax)和宽跗食牙蝇(Platycheirus)、蜂虻科的雏蜂虻(Anastoechus chinensis paramonow)、眼蝶科的红框眼蝶(Erebia alcmena)和白眼蝶(Melanargia halimede)以及夜蛾科、舟蛾科的昆虫；尽管两种橐吾的大部分访花昆虫一致，但我们的观察发现，食蚜蝇科的黄颜蚜蝇(Syrphus ribesii)、叶蜂科的落叶松红腹叶蜂(Pristiphora erichsonii)以及胡蜂科、寄蝇科的昆虫只访问黄帚橐吾，食蚜蝇科的黑带蚜蝇(Episyrphus balteatus)和腰角牙蝇(Sphiximorpha)只访问箭叶橐吾.

表1　两种橐吾访花昆虫的多样性

2.2主要访花昆虫及其访花行为

对两种橐吾访花昆虫访花频率的观察表明，蜜蜂科、熊蜂科、眼蝶科和食蚜蝇科昆虫访花频率较高(表2)，是两种橐吾主要的访花昆虫，而其他科的昆虫访花频率过低，可以忽略不计.

在主要访花昆虫中，蜜蜂科的中华蜜蜂和西方蜜蜂种群数量最大，访花频率最高，平均可达到3.13±2.13次·株-1·h-1.它们访花时后足作为支撑，前足抱住花药，将喙伸入管状花内，同时其面部、腹部以及腿部沾满鲜黄色的花粉粒，并快速的依次访问已开放的管状花，并有少数回访现象.中华蜜蜂和西方蜜蜂在花序上的平均停留时间为(7.02±5.85)s，是样地内橐吾最主要的访花昆虫.

表2　主要访花昆虫的访花频率与滞留时间

注：平均访花频率和平均滞留时间为平均值±标准差;同列中不同字母为差异显著(P<0.05).

Note:Averagevisitingfrequencyandresidencetimeuseaverage±standarddeviation;SignificanttestsareconductedonlybetweentwofamilywithdifferentlettersindicateasignificantdifferenceatP<0.05

熊蜂科的苏氏熊蜂种群数量较大，但对橐吾的访花活动不频繁，平均访花频率为(0.39±0.28)次·株-1·h-1.熊蜂飞行能力强，访花时比蜜蜂更加“机敏”，访花速度也比蜜蜂快许多，后足立稳后，迅速对管状花“搜索”，其胸腹以及足上的绒毛会携带大量的花粉，在头状花序上的停留时间约为(4.63±4.16)s.

眼蝶科的红框眼蝶和白眼蝶，种群数量较大，但对橐吾的访花频率不高，平均访花频率为(0.67±0.49)次·株-1·h-1，它们通常只食取花蜜，用长长的喙伸入管状花内取食，胸部的绒毛可携带花粉粒，是有效传粉者，在花序上的滞留时间长，可达(27.53±18.93)s.

食蚜蝇科的访花昆虫虽然种类相对较多，但种群数量小，其访花频率为(0.76±0.44)次·株-1·h-1，在花序上滞留的时间(10.84±9.27)s.这类昆虫体型较小，没有携粉足且虫体上的绒毛不长，故携带花粉的能力有限，但检测发现它们依然可以通过体表绒毛粘黏花粉粒进行传粉.可见，上述昆虫均为橐吾的传粉昆虫.

2.3两种橐吾主要传粉昆虫的访花频率比较

蜜蜂科、熊蜂科、眼蝶科和食蚜蝇科等主要传粉昆虫对两种橐吾的访花频率见图1.统计分析表明，蜜蜂科和食蚜蝇科昆虫的访问频率在两种橐吾间没有显著差异(P>0.05)，但眼蝶科和熊蜂科昆虫的访花频率在两种橐吾间有显著差异(P<0.05)，其中，眼蝶科昆虫对箭叶橐吾的访花频率明显高于黄帚橐吾(P<0.05)，熊蜂科昆虫对黄帚橐吾的访花频率明显高于箭叶橐吾(P<0.05).对黄帚橐吾而言，传粉访花频率由高到低依次为蜜蜂科>熊蜂科>食蚜蝇科>眼蝶科，其中蜜蜂科的访花频率显著高于其他三科(P<0.05)，熊蜂科的访花频率显著高于眼蝶科和食蚜蝇科(P<0.05)，但眼蝶科和食蚜蝇科的访花频率之间不存在差异显著性(P>0.05)；对箭叶橐吾而言，传粉访花频率由高到低依次为蜜蜂科>眼蝶科>食蚜蝇科>熊蜂科，并且四科昆虫的访花频率之间均存在差异显著性(P<0.05).说明对于每个种的橐吾而言，不同科的昆虫对其访问有不同喜好，但可以确定的是蜜蜂科是两种橐吾最主要的传粉者.

图1　黄帚橐吾与箭叶橐吾主要传粉昆虫的访花频率

SignificanttestsareconductedonlybetweentwospeciesandbarswithdifferentlettersindicateasignificantdifferenceatP<0.05

2.4主要访花昆虫的日活动规律

两种橐吾主要访花昆虫访花频率的日变化规律见图2.蜜蜂科、熊蜂科与食蚜蝇科昆虫的活动规律基本一致.早上8:30以前，几乎没有昆虫出来活动，更难看到有昆虫访花；随着太阳升起，温度升高，昆虫陆续出来活动，对橐吾的访花频率逐渐增加，12:30左右达到一个访花高峰；13:30左右是一天中温度最高、光照最强的时期，昆虫对橐吾的访花频率有下降的趋势，但此后半个小时，访花频率又有明显的回升；16:00之后，气温开始下降，昆虫对橐吾的访问频率开始急剧下降.眼蝶科昆虫从早上8:30开始，随温度的升高，访橐吾的频率一直逐步上升；14:30左右，访花频率达到最高峰；15:30以后，访花频率迅速下降.在各访花昆虫中，蜜蜂科昆虫的上述日活动规律最为明显.

图2　主要访花昆虫的日活动规律

此外，野外观察发现，在阴雨天或大风天气下，各类昆虫基本上停止了外出活动，罕见有昆虫出来访花.但风雨过后，天空放晴，会有大量昆虫出来对橐吾花进行访问.

3　讨论

青藏高原恶劣的自然环境阻碍了高山虫媒植物的繁殖，其中一个重要的压力在于传粉者的稀少以及活动能力下降，因此高山植物进化出多样的策略来应对这种压力，例如昆虫访花报酬的增加[5]、植物通过艳丽的花朵或者精巧复杂的花序结构增加自身对传粉者的吸引[6]、自交或者延迟自交的繁育系统机制[7-8]等.橐吾属植物的每一单株上都同时开放数百朵雌性舌状花和两性管状花，其中舌状花以艳丽的色彩增加了昆虫吸引力，而管状花以数量庞大的花粉作为食物为访花者提供报酬来补偿访花者访花时所消耗的能量.这种策略可以有效起到吸引传粉昆虫的作用.本研究证明黄帚橐吾与箭叶橐吾传粉者种类多样，主要有蜜蜂科、熊蜂科、眼蝶科和食蚜蝇科的昆虫.同时，相对单一传粉者的植物而言，各类传粉者的访花频率也相对较高[9].这种泛化的传粉模式增加了花粉传播的数量，使两种橐吾的花粉可以有效传播，并作为一种稳定繁殖策略保障了黄帚橐吾和箭叶橐吾的生殖成功.

在主要的传粉昆虫中，蜜蜂科的中华蜜蜂与西方蜜蜂种群数量最大且访花频率最高，其体表的绒毛以及腿部的“花粉篮”都可携带大量花粉，有效的促进了橐吾花的异花传粉；眼蝶科的红框眼蝶和白眼蝶种群数量较大，可在花序上长时间停留，它们在采食花蜜时有大量花粉粒附着在蝶类胸腹部的绒毛上，是橐吾有效的传粉者；食蚜蝇科访花昆虫的种群数量不大，但仍然可以携带大量花粉，因而同样可以高效传粉.这些访花昆虫在不同时间段内，结合自身特点以不同的方式进行传粉，在两种橐吾的传粉中发挥重要的作用.

访花者种类的调查结果表明两种橐吾之间访花者的种类基本一致，区别主要集中在食蚜蝇科的黄颜蚜蝇、腰角蚜蝇和黑带蚜蝇，叶蜂科的落叶松红腹叶蜂以及胡蜂科，但这些昆虫往往十分少见，访花频率极低.再从对不同橐吾的传粉昆虫访花频率调查结果(图1)来看，熊蜂科与眼蝶科昆虫对不同种橐吾的访花频率有显著差异(P<0.05).其中，熊蜂科昆虫是青藏高原上主要的传粉者[10]，具有逆境飞行能力，热调节能力[11]以及高效传粉能力等适应于高原传粉的特点.在野外观察中发现，访问黄帚橐吾的熊蜂科昆虫数量和频率均显著高于箭叶橐吾(P<0.05).其原因可能是受到同花期伴生种的影响，当8月初箭叶橐吾进入盛花期时，黄帚橐吾已进入开花末期，而此时箭叶橐吾的伴生种马先蒿(Pedicularis kansuensis)大量开放，马先蒿属植物较大的种群数量和较高的花蜜报酬形成传粉者竞争[12]，从而导致熊蜂对箭叶橐吾的访花频率急剧下降.虽然熊蜂科昆虫对箭叶橐吾访花频率下降，但由于此时除熊蜂科的传粉者种类总体增多以及总体活动能力的增加(图1)，因而并没有影响到箭叶橐吾的花粉传播,眼蝶科昆虫对箭叶橐吾的访花频率明显高于黄帚橐吾(P<0.05)，这可能与箭叶橐吾花期以及花蜜分泌时间等有密切联系[13].综上所述，黄帚橐吾与箭叶橐吾间传粉昆虫泛化且均不具有专一的传粉者.

从各科昆虫的日访花规律可以看出，它们主要的访花时间09:30～16:30，其中蜜蜂科与食蚜蝇科访花最高频率出现在11:30～12:30；熊蜂科与眼蝶科访花最高频率出现在15:30～16:30.这些可能与一天中温度湿度的变化，访花昆虫的生理特性，花粉散布时间以及花蜜的分泌量等综合影响相关[14-15].

致谢：感谢西北师范大学马正学教授对访花昆虫种类进行鉴定.

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(责任编辑俞诗源)

Diversity and visiting behavior of flower-visitinginsectsoftwospeciesofLigulariaintheeastofQinghai-TibetPlateau

SUN Kun，WANG Bo-sen，JIA Ling-yun，ZHANG Shi-hu，HOU Qin-zheng

(College of Life Science，Northwest Normal University，Lanzhou 730070，Gansu，China)

Theflower-visitinginsectsofthesignificantpoisonousweeds,Ligularia virgaurea(Maxim.)MattfandLigularia sagitta(Maxim.)Mattf,whichsympatricdistributedineasternofQinghai-Tibetplateau,hasbeenstudied.Thespeciesofflower-visitinginsectandpollinatinginsectsindifferenttimesareinvestigated,capturedandidentified.ThevisitinginsectsofL.virgaureaandL.sagittabelongtoHymenoptera,Diptera,Lepidoptera,amountto11families,inwhichApidae,Bombidae,SatyridaeandSyrphidaearemayjorpollinatorofthetwoplantspecies.Theflower-visitingfrequenciesofApidaeareevidentlyhigherthanothers,andtheaveragefrequencyis3.13±2.13times·plant-1·h-1.L.virgaureaandL.sagittasharethesamepollinatorsandthereisnosignificantdifference(P>0.05)betweenthetwospeciesofflowervisitingfrequencyofApidaeandSyrphidae.However,thevisitingfrequencyofBombidaeandSatyrinaeshowsignificantdifference(P<0.05),itrelatestotheflorescenceoftwokindsofLigularia.Differentperiodinonedayhasdifferentvisitingfrequenciesofflower-visitinginsectforL.virgaureaandL.sagitta,peakofvisitingfrequenciesofApidaeinsectsare11:30～12:30,theactivityofflower-visitinginsectscanbeaffectedbyenvironmentalfactorssuchastemperatureandlight.ThespeciesofL.virgaureaandL.sagittaarediversityandgeneralization,itisthereproductivestrategyoftwoligulariastoadapttotheplateauenvironment.

Ligularia virgaurea(Maxim)Mattf;Ligularia sagitta(Maxim)Mattf;flower-visitinginsects;visitingbehavior;dailyactivityrhythm

10.16783/j.cnki.nwnuz.2016.04.018

2016-04-26;修改稿收到日期:2016-05-19

国家自然科学基金资助项目(31270429)

孙坤(1965—)，男，甘肃民勤人，教授，博士研究生导师.主要研究方向为植物系统学、生物多样性和植物生态学.E-mail:kunsun@nwnu.edu.cn

Q948.1

A

1001-988Ⅹ(2016)04-0083-05