多异瓢虫捕食豌豆蚜功能对3种杀虫剂亚致死剂量的响应

杨巧燕，陈威，孙小玲，刘长仲

(甘肃农业大学草业学院 草业生态系统教育部重点实验室，甘肃 兰州 730070)



多异瓢虫捕食豌豆蚜功能对3种杀虫剂亚致死剂量的响应

杨巧燕，陈威，孙小玲，刘长仲

(甘肃农业大学草业学院 草业生态系统教育部重点实验室，甘肃 兰州 730070)

摘要：为了明确杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫(Hippodamia variegate)捕食功能的影响,为害虫综合防治中有效协调化学防治和生物防治间的相互关系提供一定的理论参考，本研究采用胃毒和触杀两种受药方式，分析了吡虫啉、阿维菌素和高效氯氰菊酯3种杀虫剂的亚致死剂量对多异瓢虫捕食量、捕食功能反应模型、捕食速率以及寻找效应的影响。结果表明，3种杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫捕食作用的影响大小依次为高效氯氰菊酯>阿维菌素>吡虫啉。在杀虫剂亚致死剂量下，多异瓢虫捕食功能反应模型的结构没有变化，还是典型的Holling-Ⅱ型，但模型参数发生了改变。其中，瞬时攻击率下降6.01%～25.81%，处理猎物时间延长17.32%～71.82%，最大理论捕食量降低14.75%～41.80%。此外，捕食量、捕食速率和寻找效应也有不同程度的下降，分别降低6.71%～37.36%、9.81%～29.45%和29.58%～7.85%。以上结果表明，3种杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫捕食功能均有抑制作用。

关键词：亚致死剂量；多异瓢虫；捕食作用；豌豆蚜

豌豆蚜(Acyrthosiphon pisum)是甘肃省苜蓿田的优势害虫[1-2]，该虫通过剌吸式口器取食苜蓿嫩茎、叶、幼芽和花器各部位上的汁液，严重影响了牧草的产量和品质。长期以来，化学防治以其高效、速效、使用方便等优点在豌豆蚜的防治中占据着举足轻重的地位，发挥着至关重要的作用[3-4]。但化学药剂在杀死靶标害虫的同时能使非靶标害虫和天敌不可避免地受到毒害，而且还能引发严重的残留量(residue)、抗药性(resistance)、再增猖獗(resurgence)问题，对农业生产造成重大损失[5-6]。因此，协调好农业生产中既杀死害虫又能保护天敌这一化学防治与生物防治的矛盾就显得尤为重要。

多异瓢虫(Hippodamia variegate)[7-8]在苜蓿(Medicago sativa)田蚜虫的生物防治中发挥着重要作用，是豌豆蚜的主要天敌之一，且对不同色型豌豆蚜无明显喜食偏好[9]。然而，多异瓢虫对豌豆蚜的防治具有滞后性及缓效性，因此，豌豆蚜的防治应以化学防治与生物防治联合施用为主。但在田间施用化学药剂防治害虫过程中，化学药剂亚致死效应对天敌昆虫的行为[10-12]、生长发育[13]、繁殖[14]及抗药性[15]等方面的影响也是不可回避的问题。如稻虱缨小蜂(Anagrus nilaparvatae)因接触到亚致死剂量的吡虫啉而对褐飞虱(Nilaparvata lugens)的捕食效应减弱[16]；印楝素亚致死剂量对七星瓢虫(Coccinella septempunctata)的产卵量有显著的抑制作用[17]；低剂量的甲氧虫酰肼和啶虫丙醚对麦蛾柔茧蜂(Habrobracon hebetor)幼虫期和成虫期的生长、发育、繁殖等会产生不利影响[18]；稻飞虱、叶蝉等水稻(Oryza sativa)害虫的主要天敌——黑肩绿盲蝽(Cyrtorrhinus livdipennis)受三唑磷和溴氰菊酯亚致死效应的影响，其捕食能力，胃蛋白酶活性均不同程度下降[19]；亚致死剂量的氯氰菊酯和啶虫脒影响椰甲截脉姬小蜂(Asecodes hispinarum)对椰心叶甲(Brontispa longissima)的寄生作用[20]；川硬皮肿腿蜂(Scleroderma sichuanensis)受啶虫脒和吡虫啉亚致死效应的影响，其繁殖和搜寻能力降低[21]。但是，化学药剂的亚致死效应是否对多异瓢虫的捕食效应产生影响有必要深入研究。本研究选用吡虫啉(新型的氯化烟碱类杀虫剂，对蚜虫等具有良好的防治效果)、阿维菌素(高效、广谱的生物源杀虫剂，可防治果树、蔬菜、粮食等作物的各种蚜虫)、高效氯氰菊酯(拟除虫菊酯类杀虫剂，可防治蔬菜等多种植物上的害虫)生产上常用的3种不同类型杀虫剂，以其亚致死剂量用胃毒法和触杀法两种作用方式分别处理多异瓢虫，探究其捕食功能的变化，以期为协调化学防治和生物防治间的相互关系提供一定的理论参考。

1材料与方法

1.1试验材料

1.1.1供试虫源多异瓢虫采自甘肃农业大学长期未施用农药的苜蓿地和小麦(Triticum aestivum)田，在温度(25±1) ℃，湿度65%～75%、光照周期L∶D=16h∶8h的人工气候箱内饲养，取饲养一代后成虫供试。豌豆蚜取自甘肃农业大学草业学院养虫室内繁殖稳定的混合色型试验种群，在温度(22±1) ℃，光照周期L∶D=16h∶8h条件下饲养于蚕豆(Vicia faba)上，期间不接触任何农药。

1.1.2供试药剂10%吡虫啉(Imidacloprid)可湿性粉剂，由上海悦联化工有限公司生产；2%阿维菌素(Abamectin)乳油，由河北益海安格诺农化有限公司生产；4.5%高效氯氰菊酯(Alpha-cypermethrin)微乳剂，由青岛润生农化有限公司生产。

1.2试验方法

1.2.1杀虫剂对多异瓢虫和豌豆蚜的室内毒力测定药剂对多异瓢虫的毒力测定采用药膜法。将滤纸铺于直径9cm的培养皿内，取供试药剂稀释的系列梯度浓度各0.5mL(表1)，分别滴加在滤纸中心上，待药剂扩散均匀后接入活泼健康的多异瓢虫成虫，任其爬行。将各处理置于温度(25±1) ℃，湿度65%～75%、光照周期L∶D=16h∶8h的人工气候箱内，24h后观察多异瓢虫死亡情况。每个处理重复4次，每个重复10头瓢虫，以滴加0.5mL蒸馏水处理为对照组。计算药剂LC50及LC20。

表1　3种杀虫剂对多异瓢虫和豌豆蚜的稀释浓度Table 1　Diluted concebtration of three insecticides toHippodamia variegate and Acyrthosiphon pisum

药剂对豌豆蚜的毒力测定采用液浸法。将带有4龄豌豆蚜的蚕豆叶片用纱网包裹浸于供试药剂稀释的系列梯度浓度中5s，取出后吸取多余药液，待其自然风干。对照组以浸蒸馏水处理。放入直径12cm的保湿培养皿中，置于多异瓢虫同等环境条件下饲养，24h后检查豌豆蚜死亡情况。每个处理重复4次，每个重复30头蚜虫，计算药剂LC50及LC20。

1.2.2杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫捕食作用影响的测定为了有效评价杀虫剂亚致死剂量对天敌的影响，古德就等[22]建议使用使天敌死亡率低于30%的杀虫剂剂量。不同的研究所使用的剂量值略有不同但均以低于LC50作为标准[10-14,23]。因此，本研究分别选用3种杀虫剂对多异瓢虫的LC20和对豌豆蚜的LC20作为后续试验中所用的亚致死剂量。参考王小艺和沈佐锐[11]的方法加以改进对多异瓢虫捕食作用进行测定。在直径为9cm的玻璃培养皿内，放入一片基部由脱脂棉包裹的蚕豆叶片，并滴加蒸馏水保持脱脂棉湿润，每皿分别接入20、40、60、80和100头的4龄豌豆蚜，每皿各投入 1头多异瓢虫成虫，每处理重复4次，2头雌虫、2头雄虫，置于温度(25±1) ℃、湿度65%～75%、光照周期L∶D=16h∶8h的人工气候箱内，24h后检查各处理被食蚜数，统计捕食量并进行功能反应的拟合。

在投入多异瓢虫4、8、12、18、24h时统计每皿密度为100头豌豆蚜的被捕食量，用下式计算捕食速率(头·h-1)：

捕食速率=捕食量/捕食时间。

为了更好地模拟田间喷施药剂后的自然状态，根据药剂对多异瓢虫的作用方式将试验分为两组。触杀组用药膜法以3种杀虫剂对多异瓢虫的LC20分别处理多异瓢虫，24h后选取存活的多异瓢虫取食不做药剂处理的豌豆蚜测定其捕食作用；胃毒组用液浸法以3种杀虫剂对豌豆蚜的LC20分别处理豌豆蚜，24h后选取存活的豌豆蚜作为供试虫体由不做药剂处理的多异瓢虫取食并测定捕食作用；以不做杀虫剂处理的多异瓢虫和豌豆蚜为对照组。

1.2.3杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫寻找效应影响测定根据Holling[24]的方法进行寻找效应的估算，计算公式为：

S=α/(1+α·Th·N).

式中:S为寻找效应，α为瞬时攻击率，Th为天敌处理猎物的时间，N为猎物密度。

1.2.4数据处理功能反应用HollingⅡ模型进行拟合，其数学模型为：

Na=α·N·T/(1+α·Th·N).

式中:N为猎物密度，Na为被捕食的猎物数量，T为捕食者发现和处理猎物的总时间，α为瞬间攻击率，Th为处理一头猎物时间，将Holling方程线性化后用最小二乘法求算α、Th值。

试验数据用MicrosoftExcel2007进行录入分析和图表制作，并采用SPSS19.0统计分析软件进行单因素方差分析，采用F检验其差异显著性，Duncan法进行多重差异性比较。

2结果与分析

2.13种杀虫剂对多异瓢虫和豌豆蚜毒力测定结果

2.23种杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫捕食量的影响

在相同的猎物密度条件下，3种杀虫剂的亚致死剂量对多异瓢虫的捕食量抑制作用均较明显，表现为高效氯氰菊酯>阿维菌素>吡虫啉(表3)。除豌豆蚜密度为20头·皿-1时吡虫啉触杀和胃毒两种处理方式与对照组差异不显著外(P>0.05)，其它处理组的瓢虫捕食量均显著低于对照组(P<0.05)；触杀和胃毒两种处理方式中吡虫啉与高效氯氰菊酯处理后的捕食量均差异显著(P<0.05)；同种杀虫剂的不同处理方式中，除豌豆蚜密度为80头·皿-1时吡虫啉和阿维菌素的两种处理方式间差异显著外(P<0.05)，其它处理间差异不显著(P>0.05)。因此，杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫捕食量的影响与杀虫剂种类有关，与杀虫剂触杀和胃毒的作用方式关系不明显。

表2　3种杀虫剂对多异瓢虫和豌豆蚜的毒力测定结果Table 2　Toxicity of three insecticides to Hippodamia variegate and Acyrthosiphon pisum

表3　3种杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫捕食量的影响Table 3　Effects of sublethal insecticides on the predatory capacities of Hippodamia variegate

注：表中数字为平均值±标准差，同列不同的小写字母表示在0.05水平上差异显著(P<0.05)，F0.05(6,27)=2.57。表5同。

Note:Thedateinthetablemean±SDanddifferentlowercaselettersinthesamecolumnweresignificantlydifferentat0.05level.F0.05(6,27)=2.57.ThesameinTable5.

2.3多异瓢虫捕食功能对3种杀虫剂亚致死剂量的响应

经杀虫剂亚致死剂量处理后多异瓢虫日捕食量随豌豆蚜密度上升而迅速增加，但当猎物密度大于80头·皿-1时，捕食量的增加有所减缓(表3)，故可用HollingⅡ功能反应模型进行拟合，拟合相关参数见表4。1/Na与1/N的相关系数r>r0.01(3)=0.959，即各处理多异瓢虫对豌豆蚜的捕食量与猎物密度的线性回归关系极显著。经3种杀虫剂亚致死剂量处理后，多异瓢虫对豌豆蚜的捕食功能反应模型的结构依然为HollingⅡ模型，但模型参数发生了变化。与对照相比，瞬时攻击率α下降，处理猎物的时间Th延长，最大理论捕食量下降。3种杀虫剂中，高效氯氰菊酯对多异瓢虫的捕食功能反应影响最大，其两种处理方式(触杀与胃毒)与对照组相比，瞬时攻击率α分别降低了25.81%和25.80%，处理猎物时间Th分别延长了56.66%和71.82%，最大理论捕食量分别下降了36.16%和41.80%。此外，3种杀虫剂对多异瓢虫捕食功能反应的影响结果与处理方式有关，吡虫啉和阿维菌素均以触杀组的影响大于胃毒组的影响，而高效氯氰菊酯胃毒组略大于触杀组的影响。

2.43种杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫捕食速率的影响

经3种杀虫剂亚致死剂量处理后，多异瓢虫捕食豌豆蚜的速率均有所降低，12h后各处理组与对照组差异显著(表5)。高效氯氰菊酯、阿维菌素和吡虫啉对多异瓢虫24h捕食速率在触杀组中分别显著降低了25.77%、19.02%和11.04%(P<0.05)，在胃毒组中分别显著降低了29.45%、16.56%和9.81%。3种药剂对多异瓢虫捕食速率影响的大小依次为高效氯氰菊酯>阿维菌素>吡虫啉。

表4　各处理功能反应模型拟合结果Table 4　Simulating results of functional response models of all treatments

表5　杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫捕食豌豆蚜速率(%)的影响Table 5　Effects of sublethal doses of insecticides on predatory rates (%) of Hippodamia variegate

2.53种杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫寻找效应的影响

豌豆蚜密度越小，多异瓢虫的寻找效应越高，随着豌豆蚜密度的增大，其寻找效应逐渐降低(图1)。经3种杀虫剂亚致死剂量处理后，相同豌豆蚜密度下，多异瓢虫的寻找效应均低于对照组，表明其搜索能力因杀虫剂的作用受到不同程度的抑制，且高效氯氰菊酯两种处理(Alp1、Alp2)>阿维菌素两种处理(Ab1、Ab2)>吡虫啉两种处理(Im1、Im2)。影响结果还与处理方式有关，吡虫啉(Im1)和阿维菌素触杀组(Ab1)以及高效氯氰菊酯胃毒组(Alp2)对多异瓢虫寻找效应的影响明显高于吡虫啉(Im2)和阿维菌素胃毒组(Ab2)以及高效氯氰菊酯触杀组(Alp1)。

图1　3种杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫寻找效应的影响Fig.1　Effects of sublethal doses of three insecticides on searching efficiencies of Hippodamia variegate

注：Im,吡虫啉；Ab,阿维菌素；Alp,高效氯氰菊酯;1,触杀组; 2,胃毒组。同一密度不同小写字母表示在0.05水平上差异显著(P<0.05)。

Note:Im,Imidacloprid;Ab,Abamectin;Alp,Alphacypermethrin. 1,contacttreatment; 2,feedingtreatment.Differentlowercaselettersinthesamedensitymeansignificantdifferenceat0.05level.

3讨论与结论

豌豆蚜作为世界范围内豆科作物及牧草的主要害虫，在喷施杀虫剂对其进行防治时，不可控地会对多异瓢虫等天敌昆虫产生不良影响，或杀死或亚致死。本研究选用对多异瓢虫LC20和对蚜虫LC20的杀虫剂浓度，分别处理多异瓢虫和豌豆蚜，是对多异瓢虫在田间中毒情况的近似模拟，这为指导害虫综合防治中科学合理地使用化学农药及减轻农药对天敌的不利影响具有实际的参考意义。

在多异瓢虫捕食豌豆蚜功能反应模型拟合结果中，吡虫啉和阿维菌素均以触杀组的影响大于胃毒组的影响，而高效氯氰菊酯胃毒组略大于触杀组的影响。可能由于多异瓢虫在间接受药过程中，杀虫剂经蚜虫后到瓢虫体内的药量有限，达不到理论药效，因此，吡虫啉和阿维菌素对多异瓢虫的作用方式以触杀为主。微乳剂对角质化的鞘翅目昆虫表皮渗透性低于乳油[25]，可湿性粉剂对多异瓢虫有较好的附着性，而本研究所选用的高效氯氰菊酯剂型为微乳剂，因此对多异瓢虫表现出胃毒作用大于触杀作用。

3种杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫捕食豌豆蚜的数量、速率和寻找效应均有不同程度的影响，其中高效氯氰菊酯对多异瓢虫捕食作用的影响最大，吡虫啉的影响最小，说明田间不合理的药剂使用会抑制天敌对猎物的捕食，进而减少天敌数量甚至引起害虫大爆发。研究表明，杀虫剂亚致死剂量对异色瓢虫[11](Harmonia axyridis)和龟纹瓢虫[12](Propylaea japonica)的捕食作用也存在显著的不良影响。以上研究结论对田间药剂防治豌豆蚜具有指导意义。菊酯类杀虫剂能够快速击倒害虫，但是对天敌瓢虫选择性低且毒性高[26]，相比而言，吡虫啉既可以高效杀死豌豆蚜又对天敌昆虫相对安全，故而用农药防治豌豆蚜时，选用对其天敌毒性较低的杀虫剂，能够有效降低对天敌及其捕食的影响，以便更好地发挥天敌对害虫的控害作用。

杀虫剂亚致死效应对天敌作用很复杂，本身杀虫剂的毒力会随时间的延长或环境因素如温度、光照[27]等影响逐渐降低，新羽化的天敌和害虫因接触到残留的杀虫剂而受到亚致死的影响等。本研究仅测定了杀虫剂亚致死剂量对多异瓢虫捕食的影响，为了更好地协调化学防治与生物防治的关系，保护和利用天敌昆虫的自然控害能力，还需进一步深入研究杀虫剂对天敌生理生化的影响。

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(责任编辑武艳培)

DOI:10.11829/j.issn.1001-0629.2015-0559

*收稿日期：2015-10-13接受日期：2016-02-24

基金项目：国家自然科学基金项目(31260433)；高等学校博士学科点专项科研基金博导类资助课题(20136202110007)

通信作者：刘长仲(1962-)，男，四川重庆人，教授，博士，研究方向为昆虫生态及害虫治理。E-mail:liuchzh@gsau.edu.cn

中图分类号：S435.4

文献标志码：A

文章编号：1001-0629(2016)7-1418-08*

Corresponding author:Liu Chang-zhongE-mail:liuchzh@gsau.edu.cn

ResponseofthefunctionalofHippodamia variegatepreyingonpeaaphidAcyrthosiphon pisumtosublethaldosesof3insecticides

YangQiao-yan,ChenWei,SunXiao-ling,LiuChang-zhong

(PrataculturalCollegeofGansuAgriculturalUniversity,KeyLaboratoryofGrasslandEcosystemofMinistryofEducation,Lanzhou730070,China)

Abstract:This study was conducted to investigate the effects of sublethal doses of insecticides on functional response of Hippodamia variegate preying on Acyrthosiphon pisum, and thus provide some useful theoretical references for the effective coordination of chemical and biological control. We utilized sublethal doses of 3 insecticides, imidacloprid, abamectin and alphacypermethrin, and studied the changes of predatory capacities, functional response predator-prey model, predatory rates and searching efficiency on H. variegate by the two models of stomach poisoning and contacting toxicity. The results showed that among sublethal doses of 3 insecticides, the effect of beta-cypermethrin on H. variegate was the maximum, while imidacloprid was the minimum. In sublethal doses of pesticides, the functional response models of H. variegate preying on A. pisum were still conformed to Holling’s type Ⅱ curve in spite of pretreated with sublethal doses of insecticide; while the parameters of models had some changes. The discovery rates decreased by 6.01%～25.81%; the handling time prolonged by 17.32%～71.82%; and the maximal predatory capacities reduced by 14.75%～41.80%. Besides, the predatory capacities, predatory rates and searching efficiency decreased by 6.71%～37.36%, 9.81%～29.45% and 29.58%～7.85%, respectively. These findings suggested that 3 insecticides at sublethal level had some inhibition influence on the predation of H. variegate.

Key words：sublethal dose; Hippodamia variegate; predation; Acyrthosiphon pisum

杨巧燕，陈威，孙小玲，刘长仲.多异瓢虫捕食豌豆蚜功能对3种杀虫剂亚致死剂量的响应.草业科学,2016,33(7)：1418-1425.

YangQY,ChenW,SunXL,LiuCZ.ResponseofthefunctionalofHippodamia variegatepreyingonpeaaphidAcyrthosiphon pisumtosublethaldosesof3insecticides.PrataculturalScience，2016,33(7)：1418-1425.

第一作者：杨巧燕(1991-)，女，甘肃兰州人，在读硕士生，研究方向为害虫综合治理。E-mail:yang_qiaoyan@126.com