鸟粪以及土壤中硫酸盐还原菌在湿地汞污染监测中的作用

马志龙李天芳刘化金周学红

(1.东北林业大学野生动物资源学院，哈尔滨，150040；2.黑龙江省濒危野生动物救护繁育中心，哈尔滨，150090；3.黑龙江兴凯湖国家级自然保护区管理局，密山，158300)

鸟粪以及土壤中硫酸盐还原菌在湿地汞污染监测中的作用

马志龙李天芳刘化金周学红1*

(1.东北林业大学野生动物资源学院，哈尔滨，150040；2.黑龙江省濒危野生动物救护繁育中心，哈尔滨，150090；3.黑龙江兴凯湖国家级自然保护区管理局，密山，158300)

鸟粪；

(1.College of Wildlife Resources，Northeast Forestry University， Harbin，150040，China；2.Center of Breeding and Rescuing Endangered Wildlife， Harbin，150090，China；3.Administration of Heilongjiang Xingkai Lake National Nature Reserve，Mishan，158300，China)

汞是一种全球性的污染物质，具高度挥发性，并且能够通过生物搬运、大气环流[1]等方式在全球范围内循环流动。由于全球范围内工业的快速发展，在很长时间内汞一直在污染环境，破坏生态系统乃至威胁人类的健康。汞是国家环保部和美国环境保护局(USEPA)的重点监控元素之一[2]，其对环境和生态系统的持续性、严重性危害已引起全球性关注[3]。而且在汞的不同化合物中以甲基汞的毒性最大，在生物相中富集水平也较高。

湿地被称为汞的活性库[4]，即使周围环境中无明显汞污染源，湿地土壤中的汞含量一般也会处于较高水平。这是由于湿地含有丰富的可溶性碳以及腐殖酸，能与汞形成稳定的络合物。湿地可以为汞甲基化细菌提供理想环境，从而产生较多毒性较强的甲基汞。甲基汞不易在物质循环和能量流动中分解、易富集并通过食物链或者空气扬尘危害动物及人体健康，还易进一步地引起大气和水环境质量的恶化[5]。

硫酸盐还原菌(Sulfate-Reducing Bacteria，简称SRB)，一种厌氧微生物，广泛存在于土壤、河水、地下管道以及油气井等缺氧环境中。1985年，Compeau和Bartha[6]发现，河口厌氧沉积物中的硫酸盐还原菌可以使汞发生甲基化作用，随后，众多研究均显示硫酸盐还原菌在其他沉积物[7-8]、水体[9]及昆虫肠道[10]等环境中汞的甲基化过程中发挥了主要作用，证实了硫酸盐还原菌是一类主要的汞甲基化细菌。

1 鸟粪对湿地汞污染的指示性作用

湿地鸟类作为湿地生态系统中的重要组成部分，是湿地生态系统中营养级最高的一个类群，一般处于食物链的顶端。鸟类的分布区域也极为广泛，是动物界中占有水、陆、空三个领域的唯一一纲，可反映大范围、多空间不同环境污染的状况。而且鸟类是科研人员容易观察的类群，分布范围广，栖息在多种多样的生境中，人们对大多数鸟类的生态学习性已经有所了解，调查和研究方法也已经相当完善，在实际工作中的费用较低[11]。国内外许多学者已将鸟类作为环境污染的指示生物，美国早在1972年就确定了鸟类作为环境变化中最具普遍意义指示物种的地位，至80年代末，鸟类用于环境污染中的研究就已相对完善，构建了相对完整的研究体系，并广泛应被用于重金属及其他污染的监测中[12]。由此可见，湿地鸟类对于监测湿地生态系统中汞污染状况有着重要作用。

湿地鸟类对甲基汞的暴露主要是由于食用了富集甲基汞的鱼类[13-14]。而鸟类为适应飞行而新陈代谢旺盛，对外源性化合物的生物转化代谢速率也非常高，因此受到环境物质影响更为明显，且对甲基汞暴露的毒性作用也极为敏感[15-17]，所以，鸟体内富集汞的速率也非常快[18]。并且这种污染状况可以通过鸟体组织或者粪便中的污染物含量较真实地反映出来[19]。尤其是雏鸟，其食物主要由亲鸟从营巢地周边取来，因此，通过对雏鸟组织及其粪便污染程度的检测能够更加准确地反映当地环境的污染状况[20]。

2 鸟粪及其土壤中硫酸盐还原菌的富集

土壤常被认为是微生物的“天然栖息地”，研究表明，每克土壤中约含有100亿左右微生物，因此，土壤为微生物的提取提供了数量以及种类上的支持[21]。研究表明，土壤中含有大量的还原性细菌，如硫酸盐还原菌以及铁还原菌等，这些细菌一般有着腐蚀性作用，而在这些菌类当中，硫酸盐还原菌的腐蚀性以及丰富度都较为突出[22-24]。

粪便作为动物的排泄物含有大量的微生物，尤其是鸟粪，由于鸟类为适应飞行而导致的高新陈代谢速率，因此鸟粪中的微生物含量较高。并且，鸟类为了避免体内汞富集，通常通过换羽以及排泄等方式排出体内的汞[25]，而鸟类肠道内通常含有将汞进行甲基化的细菌，而在这些菌类当中，又以硫酸盐还原菌的含量及种类最为显著[26]，而这些细菌一般会同其甲基化产物通过粪便一同排出体外，因此，鸟粪中的硫酸盐还原菌含量一般较高。

3 硫酸盐还原菌在湿地汞监测中的作用

3.1 硫酸盐还原菌对汞的甲基化作用

早在20世纪70年代，汞的甲基化就已引起了人们广泛关注。大量的研究表明，汞甲基化主要是发生于厌氧环境下[27]，是微生物参与的过程，其中最主要是硫酸盐还原菌和铁还原菌[28-31]，而硫酸盐还原菌更是被认为是生态系统中促进汞甲基化的最主要的微生物。

Compeau和Bartha[6]利用产甲烷菌的特异性抑制剂2-溴乙基磺酸钠(30 mmol·L-1)抑制盐沼地沉积物中产甲烷菌的活性，结果其甲基化并没有减弱，反而增强；而硫酸盐还原的抑制剂钼酸盐(20 mmol· L-1)抑制了95%的无机汞甲基化，因此得出硫酸盐还原菌是厌氧沉积物中主要的甲基化菌的重要结论。此后，大量的钼酸盐抑制实验研究被进行，并且结果均表明硫酸盐还原菌是海洋、河口和淡水沉积物中主要的汞甲基化菌。同时，许多其他研究表明，尽管环境中汞的甲基化和硫酸盐还原菌存在着明显的联系[27]，但是并不是所有的硫酸盐还原菌都可以使汞甲基化，能甲基化的硫酸盐还原菌菌株随机分布于系统树中[32]，并且根据能否把底物彻底氧化，硫酸盐还原菌可分为完全氧化菌和不完全氧化菌两类[33]。King等[30]发现，完全氧化菌比不完全氧化菌具有更强的甲基化能力。同时，Ekstrom等[33]研究发现，硫酸盐还原菌的甲基化能力并不依赖于菌株的代谢类型，Ranchou-Peyruse等[34]也指出甲基化能力取决于菌株，而并非取决于微生物的种、属，或者代谢类型。

3.2 硫酸盐还原菌甲基化的影响因素

甲基化反应的强弱通常用甲基化速率表征，甲基化速率越高，甲基化作用就越强，潜在的环境及生态风险也就越大。对于硫酸盐还原菌而言，其甲基化速率可以认为是其活性的外部表征，因此通过湿地鸟粪以及土壤中硫酸盐还原菌活性的检测，就可以反映出湿地生态系统中汞的甲基化状况。然而，在硫酸盐还原菌对汞进行甲基化的过程中，有许多生物及理化因素会对其效果产生影响[35]，具体内容如下。

3.2.1 生物因素

对汞甲基化速率造成影响的生物因素有多种，主要包括生物种类的不同、硫酸盐还原菌的生长阶段、汞的生物可利用性以及生物间的相互作用，这些生物因素对汞甲基化的影响方式较非生物因素而言更为复杂，影响结果也多为几个不同的主要影响因素综合作用的结果[36-37]。

3.2.2 温度

研究者发现，在不同季节中，以夏季沉积物中汞的甲基化效率最高，并认为这可能是由于温度的变化所导致微生物活性的改变而引起的[38-40]。Yu等[41]研究发现，晚春时微生物的甲基化潜力较低，而在夏季后期较高；并且春季去甲基化产物以CH4为主，而夏季则以CO2为主。这说明温度的变化不仅会影响MeHg的净产量，而且还可能会影响反应过程及反应产物。

3.2.3 pH

pH一般通过影响汞的生物可利用性和微生物摄入量来影响汞的甲基化，在实际环境中，pH对汞甲基化的影响通常表现为与其他环境条件(如氧化还原条件)相互作用的结果[42-43]。

3.2.4 盐度

许多研究发现，汞的甲基化过程在海洋及河口沉积物中的强度低于淡水沉积物，而这一差异主要归因于盐度的不同[7，44-45]，一般表现为高盐度沉积物中的甲基化水平低于低盐度沉积物中的甲基化水平，有机淡水沉积物中汞的甲基化速率则高于矿化淡水沉积物及咸水沉积物中汞的甲基化速率。这些研究表明，环境中的盐度是影响微生物甲基化的重要因素之一。

3.2.5 含硫化合物

沉积物中的含硫化合物是控制汞甲基化过程的一个重要因素[46-47]，一般情况下，高的甲基化速率通常与高的溶解性硫酸盐含量相一致[48]，而高浓度的硫化物则会抑制甲基化过程。

3.2.6 有机质

沉积物中的有机质可以通过多种途径对汞的甲基化过程产生不同影响。一方面，溶解性有机质可以通过增强微生物的活性来促进MeHg的产生；另一方面，有机质可以改变汞的生物可利用性，进而影响甲基化过程[49]。总的来说，环境中有机质含量的增多会促进MeHg的产生[36]。

3.2.7 氧化还原条件

汞的甲基化过程在厌氧或好氧状态下均可发生，但许多研究表明，汞的甲基化发生过程在厌氧条件下更为强烈[50]，且在厌氧条件下近乎100%溶解态的无机汞都能被甲基化。许多研究者发现，于氧化还原交替地带甲基化过程最为活跃且MeHg的含量也最高，如沉积物-水体交界面、潮间带[51-53]等。

3.2.8 其他

除以上影响因素外，其他一些环境理化性质也会对汞的甲基化过程产生影响。Faganeli等[54]认为，汞的迁移转化受到其他元素的生物地球化学转化过程的强烈影响，尤其是那些对氧化还原敏感且又是微生物生长的必需元素，如Fe、Mn的浓度以及沙帽的有无等。

3.3 硫酸盐还原菌在监测环境汞污染状况中的作用

据研究表明，在极地地区的鸟粪沉积层中，粪土沉积样品以及古鸟粪样品中甲基汞的百分比含量高达20%，且年份较老的粪便土中的甲基汞的比例要高于年轻样品中的含量[55-56]。然而，尽管硫酸盐还原菌在极地土壤沉积层中的浓度较低，但是其浓度却随着土壤沉积层深度的增加而减少[55-57]。由此可以发现，在土壤沉积层中，随着土壤深度的增加，由于硫酸盐还原菌对汞的甲基化作用，土壤中甲基汞的比例会有所增加；而随着汞甲基化的进行，无机汞的含量减少，导致了硫酸盐还原菌浓度的降低。由此看来，土壤沉积层中硫酸盐还原菌的浓度可以在一定程度上反映出该地区的汞甲基化程度。

在土壤表层，尤其是鸟粪中，蕴含着大量硫酸盐还原菌，而这些硫酸盐还原菌的活性极易受到外界环境的影响，因此，通过检测环境中的某些特定影响因子就可以粗略推断环境中的汞污染状况的变化趋势。如就温度而言，硫酸盐还原菌的最适温度是30℃[8，32]，因此夏季也为硫酸盐还原菌提供了良好的繁殖环境，Yu等[41]也发现与其他季节相比，夏季硫酸盐还原菌的活性最高，且土壤沉积物中汞的甲基化效率最高。由此可见，温度可以通过影响硫酸盐还原菌的活性来影响汞的甲基化速率进而影响环境中甲基汞的生成量。对其他影响硫酸盐还原菌活性的因子进行监测亦可以在一定程度上推测出生态系统中汞污染状况的变化趋势。如盐度和含硫化合物，硫酸盐还原菌的汞甲基化速率随盐度和含硫化合物浓度的提高而降低。

通过上述内容可以看出，硫酸盐还原菌在监测环境汞污染状况中有着重要作用，不仅可以通过检测湿地鸟粪以及土壤沉积层中硫酸盐还原菌的活性、浓度来反映生态系统中汞的甲基化状况，更可以通过监测生态系统中影响硫酸盐还原菌汞甲基化速率的环境因子来推测生态系统汞污染水平及其变化趋势。

4 总结

尽管鸟类粪便以及土壤沉积物已被广泛用于汞污染的监测，但是这仅仅是通过传统方法上进行的汞浓度检测鉴定，不仅方法单一，无法全面地评定生态系统中汞的污染状态，更是不能从温度等环境因素的变化上预测生态系统汞污染状态的变化趋势。本文通过论述鸟粪对湿地汞污染的指示性作用，鸟粪及其土壤中硫酸盐还原菌的富集状况，以及硫酸盐还原菌在监测湿地汞污染状况中的作用得到以下结论：(1)通过对湿地鸟粪以及土壤中硫酸盐还原菌的活性以及浓度的检测，可以监测湿地汞的甲基化状况；(2)通过对影响硫酸盐还原菌反应速率的多种外界因素的变化状况的监测，可以对湿地汞污染的变化趋势进行间接性预测。

然而，由于受到研究时间或条件的制约无法长期大范围的进行检测，并且到目前为止并未制定出一套能够准确地反映出湿地汞污染状况的检测标准，因此，通过监测环境因子来监控生态系统的汞污染状态仍存在诸多挑战，这些都有待相关领域的专家学者们进一步的研究与探讨。

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Guano；

The Role of Sulfate-Reducing Bacteria in Guano and Soil inthe Monitoring of Wetland Mercury Pollution

Ma Zhilong1Li Tianfang2Liu Huajin3Zhou Xuehong1*

There is widespread concern about environmental pollution by mercury.As the most important mercury methylation bacteria in wetland ecosystems，sulfate-reducing bacteria(SRB)can convert inorganic mercury into more toxic methylmercury，which can result in greater health risks to humans and other creatures exposed to mercury pollution.We evaluated the effect of bird droppings on mercury pollution of wetlands，the enrichment condition of sulfate-reducing bacteria in guano and soil，and the role of sulfate-reducing bacteria(SRB)in the monitoring of wetland mercury pollution.We found that the status of mercury methylation in a wetland ecosystem can be estimated by detecting the activity and content of SRB in bird droppings and in soil.We indirectly predicted the trend of wetland mercury pollution by monitoring the environment factor affecting the mercury methylation reaction rate of SRB.

稿件运行过程

2016-05-30

修回日期：2016-06-10

发表日期：2016-11-10

土壤；

硫酸盐还原菌；

湿地；

汞

Soil；

Sulfate-Reducing Bacteria；

Wetland；

Mercury

Q938.1

A

2310-1490(2016)04-370-06

汞是环境中受关注的污染物质，作为湿地生态系统中最主要的汞甲基化细菌，硫酸盐还原菌(Sulfate-Reducing Bacteria)可以将无机汞转化为毒性较强的甲基汞，从而给人类及其他生物带来更高的健康风险。本文通过论述鸟粪对湿地汞污染的指示性作用，鸟粪及其土壤中硫酸盐还原菌的富集状况，以及硫酸盐还原菌在监测湿地汞污染状况中的作用得到以下结论：(1)通过对湿地鸟粪以及土壤中硫酸盐还原菌的活性以及浓度的检测，可以监测湿地汞的甲基化状况；(2)通过对影响硫酸盐还原菌反应速率的多种外界因素的变化状况的监测，可以对湿地汞污染的变化趋势进行间接性预测。未来的研究方向应主要放在多个影响因素对硫酸盐还原菌反应速率的综合性影响上，并制定出一套能够准确地反映出湿地汞污染状况的检测标准。

马志龙，男，25岁，硕士研究生；主要从事鸟类生态学方面研究。E-mail：mzl1583156052@126.com

*通讯作者：周学红，E-mail：xuehong_zhou2012@126.com