多种超富集植物联合修复土壤重金属污染的光合机理研究探讨

杨清伟，彭慧灵，刘守江，2，可华明，3

（1.重庆交通大学　河海学院，重庆400074；2.西华师范大学国土资源学院，四川南充637009；3.绵阳师范学院　资源环境工程学院，四川　绵阳621006）

多种超富集植物联合修复土壤重金属污染的光合机理研究探讨

杨清伟1，彭慧灵1，刘守江1，2，可华明1，3

（1.重庆交通大学河海学院，重庆400074；2.西华师范大学国土资源学院，四川南充637009；3.绵阳师范学院资源环境工程学院，四川绵阳621006）

近年来，用于重金属污染土壤修复的超富集植物对重金属吸收、转运、富集、解毒生理与分子生物学机制得到了深入研究，且有一定程度的田间实践。但对其完成重金属超富集起基础支撑作用的光合生理却涉及较少，尤其是在多种超富集植物联合修复方式下。本综述建议根据不同物种的生活史进行单种、套种、轮作、间作或/和混种，施以不同农耕（除杂草、水肥、松土、病虫害防治等）管理方式与多种强化萃取措施，进行物种间（垂直）群落结构的构建，对其单独和联合萃取土壤重金属效率进行比较，并同期测定植物光合作用参数，揭示植物光合响应机制。认为，以此可为以低生理代价来利用多种超富集植物提高土壤重金属污染的田间修复效率提供重要科学依据。

重金属复合污染；植物修复；生态组合；光合响应

0 引 言

工业革命以来，人类生产生活活动导致土壤、水体及大气等诸多环境中重金属污染物的持续而大量增加［1-4］。长期研究表明，重金属污染物具有不同于其它污染物的特殊毒性，且能够在环境中长久存在，并沿着生态系统中的食物链传递而易发生生物富集放大［2，3］。因此，生态环境中重金属污染的生态效应和防治研究已成为全球性的研究热点和难点［5］。一直以来，人们对于土壤重金属污染的治理所采用的方法包括有各种物理性方法和化学性方法。这些传统方法具有一定修复作用，但其具有的缺点却十分明显，诸如成本高昂，不能进行大规模的实践应用等；更重要的是，在本质上看，它们常常会使得土壤结构遭到破坏，从而导致土壤肥力下降。近年来，人们逐渐发展出一种新的修复技术—植物修复，其基于植物的光合生产过程中对土壤重金属的超量吸收，通过定期收割，将重金属从土壤中清除掉［6，7］。与传统的物理、化学修复方法相比，植物修复技术的费用相当低廉而永久有效，且能有效维持和提高土壤肥力，故此日益受到学术界的高度重视［6-8］。

1 植物修复的理论与应用研究进展

“超富集植物”（hyperaccumulator）一词是在现代学者Reeves的一篇论文中被提出，该论文报道了新喀里多尼亚岛的一种木本植物Sebertia acuminata（现在称为 Pycnandra acum inata）对镍的特殊富集能力［7］：干叶片中Ni含量超过1 000μg/g，这一浓度水平超过无超镁铁质岩来源的土壤上普通植物的100-1 000倍，亦超过富含Ni的超镁铁质土壤上所生长植物的10—100倍以上。

迄今为止，已有近500种重金属超富集植物在世界不同地区得以发现，其中以重金属Ni的超富集植物为最多［7-13］。若加上人工培育的物种数量，则至今可有700多种陆生和水生富集植物可用以污染环境的生态修复［6］。近年来，世界各国学者持续不断的研究工作从理论和实践两个方面对超富集植物进行了广泛研究，取得了大量重要研究成果。

研究发现，超富集植物根系能够活化其根际土壤中的重金属，作用机制在于超富集植物根系可分泌氢离子和有机酸以酸化根际土壤环境，从而增加重金属在土壤中的溶解度；同时，H+离子的增加亦可增强土粒表面的离子交换吸附［14-16］。此其一。其二，在对重金属离子吸收、转运及富集机制研究方面，大量研究表明［16-18］：在根表细胞膜或根木质部质膜表面，重金属的存在可以诱导产生具有专一性的蛋白或通道调控蛋白，对促进重金属从土壤进入根部具有重要作用；当重金属因此而被吸收进入根系后，植物细胞液泡膜上会产生某些特殊运载体，从而能够将重金属从液泡中转运到木质部导管，进而运移到植株的地上部分。其三，研究发现超富集植物具有比普通植物特殊的对重金属的解毒机制［19，20］：通过超富集植物特殊的区室化作用，经吸收和转运而来的重金属可以被储置在植物液泡与质外体等非生理活性区，亦可储存于（亚）表皮细胞，或与植物体内的柠檬酸、植物激素（PCs）、组氨酸等有机化合物螯合，从而使重金属失去或降低毒性；此外，与普通植物相比，超富集植物所具有的抗氧化物质成分，诸如抗坏血酸过氧化物酶（APX）、过氧化氢酶（CAT）和超氧化物歧化酶（SOD）的活性则要高得多［20］。

在植物修复的实践方面，McGrath等（1993）在1991—1992年间进行了首次野外修复工作［21］。在此推动下，许多实验室水培、土培实验逐渐转入野外田间试验，部分植物还得到应用研究甚至进入商业开发利用。在英国Woburn地区，McGrath等（1993）利用Thlaspi caerulescens于1991—1992年进行的首次污泥重金属萃取研究发现，通过一季收割植物可从污泥清除掉40 kg Zn/ha，9次收割后污泥Zn含量降到300 mg/kg的欧盟标准；而在最优化条件下Zn的清除量更是可高达难以置信的125kg/ha，意味着仅仅3次收割（即一年内）就可使污泥Zn达标［21］。通过自然超富集植物的本土化和转基因技术——把超富集基因克隆到具高生物量生产力植物体并加以表，庭芥属超富集植物Alyssum成功实现了本土化并被培育成为植物采矿（phytom ining）技术［22］。美国Viridian环境公司对加拿大 Ontario Ni污染土壤的治理，每年可以从重金属回收当中获得2 500$/ha的收益，显示了植物萃取较好的商业化应用前景［23］。

2 植物修复过程中光合生理探讨

植物修复技术的本质即是通过植物光合作用，将分散在土壤和/或水环境介质中的污染物萃取出来，转移到植物地上茎叶部分，最后通过收获植物地上器官并加以处理以达到环境治理、变废为宝的目的［24］。植物光合作用从本质上讲也是降低全球大气CO2含量的有效途径，其光合产物是生物界几乎所有生物赖以生存的基础物质，因此被誉为“地球上最重要的化学反应”［25］和“生命界最重大的顶极创造”［26］。通常情况下，重金属污染对植物产生如前所述的毒害效应，抑制植物光合作用。但超富集植物对重金属具备特有的解毒机理，能够利用光合作用吸收超过普通植物一百倍以上含量的重金属。鉴于大多数超富集植物生物量微小的缺点，研究人员［27-29］近年来对具有高光合生产量（即高生物量）、介于超富集植物和普通植物之间的富集型植物的兴趣也越来越浓厚。当然，任何植物的光合作用都需要从太阳接受光能，从空气中吸收二氧化碳，从土壤中吸收水分和其它无机营养才能顺利进行。因此，时刻变动着的环境因素，无论光、温、水、肥、气等非生物因素或者其它生物因素的改变都会影响光合作用的顺利进行。

研究表明，在环境变化情况下，生物可通过生理、生化、遗传进化等方面的调节来适应环境胁迫，这必然要消耗一定数量的资源，而根据资源分配原则［30，31］，生物其余方面的适应能力则会降低或受到抑制［32，33］。超富集植物虽有超量积累能力但其生长缓慢、生物量普遍较小便是一个明证。因此，能否探索出一条能仅消耗小部分资源以适应变化条件下的重金属胁迫、而把较多资源用于增加植物器官大量吸收重金属和提高其光合作用生产量的科学途径，成为当前植物修复研究工作中需要迫切解决的重要而关键的问题。重金属污染导致土壤环境氧化还原条件发生变动，吸收重金属后的植物叶片光合作用的PSI、PSII电子传递过程发生变化，暗反应相关生物酶的应激过程与机理都会不同于正常情况。重金属污染造成类囊体膜、捕光体和PSII的损伤［34］。PSII反应中心Ca2+和Mn2+被Cd2+交换取代抑制了H2O的氧化，造成电子传递过程的解偶联现象［35，36］。过量Co2+、Ni2+和Zn2+会取代暗反应相关重要酶RuBisCO上的Mg2+导致而使其失活［37，38］。研究显示［39］，蜈蚣草（Pteris vittata）是一种砷超富集植物，其在实验室条件（800 mg·As·kg-1）下的成熟叶片叶绿体膜系统会表现出严重受损现象，出现胞浆溶解和枯斑等症状。研究表明［40］，重金属胁迫下，光系统（特别是PSII）的量子产额发生了敏感而快速的变化。

3 讨论与结论

综上所述，世界各国学者对土壤重金属污染的植物生态修复研究已取得重要进展，并且展开了部分实际修复工作。然而，植物修复作为一种新兴技术，目前距离大规模的实际应用及产业化操作，还需要人们开展大量细致而深入的研究工作［41］。当前研究表明，影响土壤重金属污染植物修复效率的限制性因素存在于两个方面：植物的重金属富集能力［42］和土壤重金属的生物活性（bioavailability）［43］。综合当前研究进展，可以发现，有以下四个方面成为了提高超富集植物修复重金属污染土壤的瓶颈问题：（1）迄今已发现的超富集植物品种依然甚少，而且，除个别物种，如砷超富集蕨类植物［8，9］以外，绝大多数物种均生长缓慢且生物量小［44］。（2）修复周期漫长。据预测，对由单一重金属元素造成的土壤污染植物修复周期一般需要5—10年［6］；此外，超富集植物的修复能力是具有专一性的，即某一特定种类的超富集植物一般只对应某一种有害重金属元素［1］。在实际受污染的土壤环境条件下，多是以某几种重金属共存而产生的复合污染［45］。很显然，如果采用单一种类的超富集植物按顺序修复多种重金属元素，必将延长修复所需时间。（3）生物工程技术进展缓慢。针对天然超富集植物“生长缓慢、生物量小”的缺点，基因克隆技术得到发展但进展非常有限，人工培育能够快速生长且高生物量的新品种仍需待以时日［44］。（4）是污染土壤中重金属的植物有效性不高，虽然现已开发出多种能提高其有效性的诱导剂，但其对生态环境安全性并未得到保证［24，46］。

对此，我们需要从以下几个途径来寻求相应的解决办法和思路。对于超富集植物本身，可以考虑加大进行野外调查和室内筛查，以找到天然具有同时富集多种重金属的超富集植物种类，并加快发展基因工程转多基因技术，以便进行这类重金属超富集植物的人工培育。进一步研究人为添加化学试剂对土壤重金属的活化效能及其生态安全性。

从现实情况来看，目前普遍使用的化学试剂明显具有环境风险，诸如对土壤酸碱性的改变及由此而引发的土壤营养元素的流失，因淋溶造成的地下水污染，螯合剂在土壤中的残留，以及明显增加的植物金属胁迫等［24，46］。在转基因技术方面，当前已有成功提高植物重金属耐性即对重金属富集能力的个别研究报道［25］，但要真正推广使用显然为时尚早，因为，该技术并未对植物种类与金属元素耐性之间的特异性进行充分考虑，而且，每种元素的调控基因和修饰因子的增强表达均未探明［47，48］；此外，基因漂移是转基因技术当前发展阶段所存在而不易解决的问题［49，50］。

比较而言，人们可以考虑通过采用多物种的超富集植物的联合使用来对重金属污染土壤进行修复。比如，研究发现，超富集植物东南景天（Sedum alfredii Hance.）和天蓝遏蓝菜（Thlaspi caerulescens）能同时超量富集重金属Zn和Cd，圆锥南芥（Arabis Paniculata L.）能同时超富集Pb、Zn和Cd［51］。因此，对不同超富集植物种间的生态组合，并施以相应水肥管理，通过了解各物种在其生活史不同时期的生态习性（如不同种类对光能的适应）、物种间的相互作用、气候条件（温度、降水、太阳辐射等）以及土壤水分和肥分等各种环境因子的影响，藉此获得结构合理而又具有高生物量的植物群落，从而提高超富集植物对土壤重金属的修复效力。

因此，为保障土壤重金属污染植物修复过程中的生态环境安全，沿用传统的培养方式（不用化学试剂和转基因技术）和耕作方法，借助于多物种超富集植物间的生态组合，通过提高光合效率和光合生产力，应该是目前人地矛盾突出情况下能有效提高重金属污染土壤植物修复效率的一条现实、可行的途径。

当前，包括我国学者在内的广大研究工作者日益发现越来越多的重金属超富集植物，为丰富超富集植物的物种资源做出了重要贡献，为利用多种超富集植物进行土壤重金属污染的联合修复提供了良好的基础条件。同时，处于发展中的中国，经济的蓬勃发展产生了发达国家类似的土壤重金属污染问题，这从客观上为联合利用多种超富集植物进行修复研究提供了可靠的实验材料。为此，若人们在一贯采用的盆栽实验的基础之上，能直接以野外重金属污染土壤为修复对象进行研究，依据不同物种超富集植物所具有的不同生活史，构建物种间的群落结构，对其光合作用参数进行观测，以揭示其光合作用机制，可为降低植物体内重金属含量，发展有效的重金属污染治理技术提供重要科学依据。

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A Literature Review on the Photosynthetic M echanism of M ultiply Hyperaccumulator Plants Jointly Used to Phytoremediate Heavy-M etals-Contam inated Soils

YANG Qingwei1，PENG Huiling1，LIU Shoujiang1，2，KE Huaming1，3
（1.School of River and Ocean Engineering，Chongqing Jiaotong University，Chongqing 400074，China；2.School of Land and Resource，China West Normal University，Nanchong Sichuan 637009，China；3.School of Natural Resource and Environmental Engineering，M ianyang Normal University，M ianyang Sichuan 621000，China）

In recent decades，the mechanism of absorption，transport，enrichment，detoxification physiology and molecular biology of hyperaccumulator plants remedying the heavy-metals-contaminated soils was exhaustively researched，mainly covering the following topics：rhizosphere activation，absorption，transport and enrichmentmechanism of heavy metal，aswell as a certain degree of field practice.However，little information was available for the photosynthetic physiology that plays an essential role in the phytoremediation of heavy-metals-contam inated soils，especially the joint use ofmultiply hyperaccumulator plants to remedy the contaminated soils.It is therefore proposed that，according to the life cycle of various species，different cultivation modes，including single cropping，interplanting，crop rotation，intercropping and/or mixed should be conducted，aided with normal farming managementmeasures，strengthening extraction for heavy metal species，constructing vertical community structure of hyperaccumulator plants and measurement of various photosynthesis parameters.This review will facilitate the improvement of the efficiency of phytoremediation of heavy-metals-contaminated soils with low physiological costs.

multi-heavy-metalscontamination；phytoremediation；ecological assemblages；photosynthetic response

X53

A

10.16246/j.issn.1673-5072.2016.01.017

1673-5072（2016）01-0114-06

2016-03-01

国家自然科学基金项目（40871222）；交通运输部科技项目（2013329814230）；重庆市基础与前沿研究计划重点项目（cstc2015 jcyBX0041；cstc2009BA7029）

杨清伟（1972—），男，重庆永川人，博士，教授，博士生导师，主要从事水土资源利用与生态安全研究。

杨清伟，E-mail：qwyang2001@163.com